肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌根治術(shù)中淋巴結(jié)清掃現(xiàn)狀分析

【摘要】 背景 淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌患者預(yù)后的重要因素，對于術(shù)中淋巴結(jié)清掃的范圍目前國內(nèi)外仍存在爭議。目的 探索臨床肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌根治術(shù)中淋巴結(jié)清掃現(xiàn)狀。方法 本文通過回顧性分析2017—2022年在浙江省腫瘤醫(yī)院接受根治性切除手術(shù)的152例肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌患者的臨床資料，對目前臨床進(jìn)行肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌根治術(shù)時淋巴結(jié)清掃情況，包括是否行淋巴結(jié)清掃、淋巴結(jié)清掃范圍及主要陽性淋巴結(jié)分布情況進(jìn)行分析。根據(jù)腫瘤在肝臟的位置分為左肝和右肝。結(jié)果 152例患者中，83例患者腫瘤位于左肝，69例位于右肝。共86例患者接受淋巴結(jié)清掃術(shù)，左肝腫瘤患者接受淋巴結(jié)清掃比例〔61例（73.5%）〕高于右肝腫瘤患者〔25例（36.2%）〕（Plt;0.05）；平均清掃淋巴結(jié)數(shù)目為（7.6±6.1）枚，左肝腫瘤患者〔7.0（4.0，10.5）枚〕和右肝腫瘤患者〔5.0（1.5，9.5）枚〕清掃淋巴結(jié)數(shù)目比較，差異無統(tǒng)計學(xué)意義（Pgt;0.05）；86例接受淋巴結(jié)清掃的患者中，有39例（45.3%）病理學(xué)結(jié)果顯示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（淋巴結(jié)陽性），左肝腫瘤患者淋巴結(jié)陽性率〔34例（55.7%）〕高于右肝腫瘤患者〔5例（20.0%）〕（Plt;0.05）；不論腫瘤位于左肝還是右肝，常規(guī)區(qū)域內(nèi)清掃的陽性淋巴結(jié)中占比較高的均為第8、12、13組，其中排名第1位的為第12組，左肝腫瘤患者和右肝腫瘤患者分別為79.4%（27/34）和80.0%（4/5）。結(jié)論 不論腫瘤位于左肝還是右肝，第8、12、13組淋巴結(jié)是陽性率較高的淋巴結(jié)，術(shù)中可能需要常規(guī)進(jìn)行清掃。

【關(guān)鍵詞】 膽管上皮癌；肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌；淋巴結(jié)切除術(shù)；回顧性研究

【中圖分類號】 R 730.261 【文獻(xiàn)標(biāo)識碼】 A DOI：10.12114/j.issn.1007-9572.2023.0094

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HU C，CHENG X，JIN W X，et al. Current status of lymphadenectomy during radical resection of intrahepatic cholangiocarcinoma：a single-center retrospective study［J］. Chinese General Practice，2023，26（36）：4510-4513.

Current Status of Lymphadenectomy during Radical Resection of Intrahepatic Cholangiocarcinoma：a Single-center Retrospective Study HU Chao^*，CHENG Xi，JIN Wangxun，YAO Hongqing，WANG Xinbao

Department of Hepatobiliary and Pancreatic Surgery，Zhejiang Cancer Hospital/Institute of Basic Medicine and Cancer（IBMC），Chinese Academy of Sciences，Hangzhou 310022，China

^*Correspondence author：HU Chao，Attending physician；E-mail：huchao1987pj@126.com

【Abstract】 Background Lymph node metastasis is an important factor affecting the prognosis of patients with intrahepatic cholangiocarcinoma，but lymphadenectomy extent remains controversial both domestically and internationally. Objective To explore the current status of lymphadenectomy during radical resection of intrahepatic cholangiocarcinoma. Methods A retrospective analysis of the clinical data of 152 patients with intrahepatic cholangiocarcinoma who underwent radical resection at Zhejiang Cancer Hospital from 2017 to 2022 was conducted to determine the current status of lymphadenectomy during radical resection of intrahepatic cholangiocarcinoma，including the decision to perform lymphadenectomy，the extent of lymphadenectomy and the distribution of positive lymph nodes. The patients were divided into the left hemi-liver group and right hemi-liver group according to the location of the tumour in the liver. Results A total of 152 patients were selected，including 83 patients in the left hemi-liver group and 69 in the right hemi-liver group. Eighty-six of them underwently mphadenectomy，accounting for higher proportion in the left hemi-liver group〔61 cases（73.5%）〕 than the right hemi-liver group〔25 cases（36.2%）〕（Plt;0.05）. The average number of dissected lymph nodes was （7.6±6.1），with no significant difference between the left〔7.0（4.0，10.5）〕 and right hemi-liver groups 〔5.0（1.5，9.5）〕（Pgt;0.05）. Of the 86 patients underwent lymphadenectomy，39（45.3%） cases showed lymph node metastasis（positive lymph nodes） on pathological examination，accounting for higher proportion in the left hemi-liver group〔34 cases（55.7%）〕 than the right hemi-liver group〔5 cases（20.0%）〕（Plt;0.05）. Regardless of which lobe the tumour was located，lymph node stations 8，12，and 13 accounted for a higher proportion of metastasis in routine dissection areas，among which the proportion of lymph nodes station 12 was the highest，with 79.4%（27/34）in the left hemi-liver group and 80.0%（4/5） in the right hemi-liver group. Conclusion Regardless of the location of tumour，lymph node stations 8，12 and 13 have a higher incidence of lymph node metastasis and should be considered for routine dissection during radical resection.

【Key words】 Cholangiocarcinoma；Intrahepatic cholangiocarcinoma；Lymph node excision；Retrospective studies

肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌（intrahepatic cholangiocarcinoma，ICC）是原發(fā)性肝癌中僅次于肝細(xì)胞肝癌的惡性腫瘤，在所有肝惡性腫瘤中占比約為20%^［1］，臨床上相對少見，總體5年生存率不足10%，近年來發(fā)現(xiàn)其發(fā)病率和死亡率呈逐年上升趨勢^［2-3］。手術(shù)切除是目前治療ICC的首選治療手段，但其早期診斷困難，僅有20%～40%的患者有機(jī)會接受手術(shù)切除，而且ICC患者接受手術(shù)治療后的5年生存率也僅為14%～40%，并且術(shù)后復(fù)發(fā)率高，而未手術(shù)切除的患者5年生存率僅為0～5%^［4］。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響ICC患者預(yù)后的重要因素，據(jù)文獻(xiàn)報道45%～65%的ICC患者伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移^［5］，術(shù)后病理提示有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者5年生存率為0～20%，而沒有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者術(shù)后5年生存率可達(dá)到35%～50%^［6］。有研究認(rèn)為，對于存在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者手術(shù)治療和單純化療相比并不能提高患者的總生存率^［7］。有研究將陽性淋巴結(jié)占比分為gt;0.5和≤0.5，然而發(fā)現(xiàn)不論是哪個組只要進(jìn)行了根治性切除，在總生存時間上均要優(yōu)于單純化療組^［8］。對于那些沒有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者行淋巴結(jié)清掃則是單純增加了手術(shù)創(chuàng)傷，因此也有學(xué)者提出建立淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險預(yù)測模型，根據(jù)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險高低來決定是否行淋巴結(jié)清掃，因為他們的研究發(fā)現(xiàn)低風(fēng)險組人群是否行淋巴結(jié)清掃并不影響患者的總生存期^［5］。目前國際上對于ICC區(qū)域淋巴結(jié)的定義尚未達(dá)成統(tǒng)一的意見，對位于肝臟不同部位的腫瘤淋巴結(jié)清掃范圍也未能達(dá)成共識^［2］。而且由于ICC具有發(fā)病率相對較低和可切除率低的特性從而導(dǎo)致較難開展大樣本前瞻性隨機(jī)多中心研究，目前對于術(shù)中淋巴結(jié)清掃相關(guān)問題缺少高質(zhì)量的證據(jù)^［5］。因此本研究擬通過回顧2017—2022年在浙江省腫瘤醫(yī)院接受根治性切除手術(shù)的152例ICC患者的臨床數(shù)據(jù)，對目前臨床上進(jìn)行肝內(nèi)膽管癌根治術(shù)時淋巴結(jié)清掃情況，包括是否行淋巴結(jié)清掃，淋巴結(jié)清掃范圍及主要陽性淋巴結(jié)分布情況進(jìn)行分析，從而為臨床醫(yī)生提供一定的參考。

1 對象與方法

1.1 研究對象 選取2017—2022年在浙江省腫瘤醫(yī)院接受手術(shù)治療的ICC患者191例。納入標(biāo)準(zhǔn)：（１）原發(fā)病灶病理學(xué)檢查經(jīng)2位病理學(xué)?？漆t(yī)生診斷后明確為ICC；（2）排除肝臟以外其他臟器的轉(zhuǎn)移灶；（3）原發(fā)病灶已經(jīng)接受了根治性切除手術(shù)，病理學(xué)檢查顯示切緣陰性。排除標(biāo)準(zhǔn)：（1）術(shù)前或術(shù)中發(fā)現(xiàn)肝外其他臟器轉(zhuǎn)移；（2）原發(fā)病灶不可根治性切除；（3）原發(fā)病灶病理學(xué)檢查提示切緣陽性；（4）存在其他器官的惡性腫瘤；（5）病例資料不完整。本研究為回顧性研究，患者均知情同意（包括書面或電話同意），本研究已通過浙江省腫瘤醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會批準(zhǔn)（IRB-2021-227）。

1.2 資料獲取方法 通過調(diào)取本院電子病歷系統(tǒng)獲得患者資料，包括患者一般信息，腫瘤影像學(xué)信息，病理學(xué)信息等。

1.3 統(tǒng)計學(xué)方法 采用SPSS 25.0統(tǒng)計學(xué)軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。本研究計量資料符合正態(tài)分布以（x-±s）表示，組間比較采用單因素方差分析；偏態(tài)分布的計量資料以M（P₂₅，P₇₅）表示，組間兩兩比較采用秩和檢驗；計數(shù)資料以相對數(shù)表示，組間比較采用χ²檢驗。雙側(cè)Plt;0.05定義為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 一般資料 共納入152例ICC患者，患者入選流程見圖1。152例患者中，男86例，女66例；年齡36～85歲，平均年齡（61.6±10.5）歲；腫瘤位于左肝83例，右肝69例。左肝腫瘤患者男46例，女37例；平均年齡（62.5±11.0）歲。右肝腫瘤患者男40例，女29例；平均年齡（60.7±10.0）歲。左肝和右肝腫瘤患者性別、年齡比較，差異無統(tǒng)計學(xué)意義（χ²=0.100，P=0.752；F=1.092，P=0.298）。

2.2 腫瘤情況及淋巴結(jié)清掃情況 152例患者的腫瘤大小為0.6～15.0 cm，平均（5.2±2.4）cm；左肝腫瘤患者腫瘤大小為（5.0±2.5）cm；右肝腫瘤患者腫瘤大小為（5.4±2.4）cm。左肝和右肝腫瘤患者腫瘤大小比較，差異無統(tǒng)計學(xué)意義（F=1.156，P=0.284）。

152例患者中共86例（56.6%）接受淋巴結(jié)清掃，左肝腫瘤患者61例（73.5%）接受淋巴結(jié)清掃，右肝腫瘤患者25例（36.2%）接受淋巴結(jié)清掃。左肝腫瘤患者接受淋巴結(jié)清掃比例高于右肝腫瘤患者（χ²=21.294，Plt;0.001）。

接受淋巴結(jié)清掃的患者淋巴結(jié)清掃數(shù)目為1～26枚，平均（7.6±6.1）枚；左肝腫瘤患者淋巴結(jié)清掃數(shù)目為7.0（4.0，10.5）枚；右肝腫瘤患者淋巴結(jié)清掃數(shù)目為5.0（1.5，9.5）枚。左肝和右肝腫瘤患者淋巴結(jié)清掃數(shù)目比較，差異無統(tǒng)計學(xué)意義（Z=-1.413，P=0.158）。

2.3 陽性淋巴結(jié)分布情況 86例接受淋巴結(jié)清掃的患者中，有39例（45.3%）病理學(xué)結(jié)果顯示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（陽性淋巴結(jié)）；左肝腫瘤61例患者中34例（55.7%）淋巴結(jié)陽性；右肝腫瘤25例患者中5例（20.0%）淋巴結(jié)陽性。左肝腫瘤患者淋巴結(jié)陽性率高于右肝腫瘤患者，差異有統(tǒng)計學(xué)意義（χ²=9.138，P=0.003）。

清掃的淋巴結(jié)中，陽性淋巴結(jié)主要分布于第1組（賁門右淋巴結(jié)）、第3組（胃小彎淋巴結(jié)）、第7組（胃左動脈旁淋巴結(jié)）、第8組（肝總動脈旁淋巴結(jié)）、第9組（腹腔動脈旁淋巴結(jié)）、第12組（肝十二指腸韌帶淋巴結(jié)）、第13組（胰頭后淋巴結(jié)）、第16組（腹主動脈旁淋巴結(jié)）。其中左肝腫瘤患者陽性淋巴結(jié)排前3位的分別為第12、8、13組；右肝腫瘤患者排前3位的陽性淋巴結(jié)為第12、16組、8組和第13組，見表1。

3 討論

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是ICC重要的轉(zhuǎn)移途徑之一，其轉(zhuǎn)移概率可達(dá)到40%以上^［5］，而淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與ICC患者的不良預(yù)后呈負(fù)相關(guān)^［6］，目前有許多指南或者專家共識包括美國國立綜合癌癥網(wǎng)絡(luò)（National Comprehensive Cancer Network，NCCN）建議將淋巴結(jié)清掃作為ICC手術(shù)的常規(guī)流程^{［1，9］}。但是臨床上仍有部分外科醫(yī)生選擇性地進(jìn)行淋巴結(jié)清掃，其重要原因之一可能是盡管ICC有相當(dāng)高的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率，但淋巴結(jié)清掃這一操作是否確實可以改善患者的預(yù)后目前尚無定論^［2］。有研究認(rèn)為淋巴結(jié)清掃有降低局部復(fù)發(fā)的可能性并且可以改善患者預(yù)后，一項來自韓國的回顧性研究經(jīng)過傾向性評分匹配對比了術(shù)中清掃和不清掃淋巴結(jié)對ICC患者術(shù)后復(fù)發(fā)和生存的影響，發(fā)現(xiàn)清掃組的無病生存時間和總生存時間分別為64個月和90個月，遠(yuǎn)高于不清掃組的20個月和44個月^［10］。而有研究認(rèn)為術(shù)中行淋巴結(jié)清掃并不能顯著改善預(yù)后，反而會增加患者術(shù)后并發(fā)癥發(fā)生率^［11-12］。另有研究認(rèn)為淋巴結(jié)清掃對于疾病分期及預(yù)后的判斷有一定的獲益，但并不能改善患者的預(yù)后^［13］。本研究結(jié)果顯示152例患者中只有56.6%的患者接受了淋巴結(jié)清掃，其余43.4%的患者僅切除了腫瘤。清掃的患者中淋巴結(jié)清掃數(shù)目最少的只清掃了1枚，最多的清掃了26枚。說明臨床醫(yī)生對于ICC術(shù)中是否行淋巴結(jié)清掃及清掃的范圍的確存在不同的認(rèn)知和爭議。而且這部分接受淋巴結(jié)清掃的患者中大部分為左肝腫瘤，占所有淋巴結(jié)清掃患者的70.9%。經(jīng)過對本院內(nèi)相關(guān)手術(shù)醫(yī)生的訪談，分析其原因可能是部分手術(shù)醫(yī)生對于是否行淋巴結(jié)清掃取決于術(shù)前影像學(xué)檢查結(jié)果及術(shù)中探查是否發(fā)現(xiàn)有腫大淋巴結(jié)，如術(shù)前或術(shù)中發(fā)現(xiàn)清掃區(qū)域內(nèi)有腫大淋巴結(jié)則行淋巴結(jié)清掃，如無腫大淋巴結(jié)則不常規(guī)清掃。而有研究發(fā)現(xiàn)當(dāng)腫瘤位于左肝時，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為51.4%，而位于右肝的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率僅為39.1%^［14］。因此腫瘤位于左肝時術(shù)前或術(shù)中發(fā)現(xiàn)清掃區(qū)域內(nèi)淋巴結(jié)腫大的概率比腫瘤位于右肝時更高，也就導(dǎo)致了左肝腫瘤的淋巴結(jié)清掃率遠(yuǎn)高于右肝腫瘤。

本研究也發(fā)現(xiàn)了和既往文獻(xiàn)^［14］相似的結(jié)果，即左肝腫瘤患者的淋巴結(jié)陽性率高于右肝腫瘤患者，而且左肝腫瘤陽性淋巴結(jié)主要分布于第1、3、7、8、9、12、13組和第16組，右肝組陽性淋巴結(jié)主要分布于第8、12、13組和第16組，兩組患者的陽性淋巴結(jié)分布情況差異較大，這與日本熊本大學(xué)醫(yī)院在2001年的研究結(jié)果相似^［15］。其原因可能與肝臟的淋巴回流途徑有關(guān)，肝臟的淋巴回流包括深部途徑和淺部途徑，深部淋巴回流通過門靜脈區(qū)回流，約有80%的肝臟淋巴管在肝十二指腸韌帶及肝門部進(jìn)入Glisson鞘，肝十二指腸韌帶淋巴結(jié)在胃小彎側(cè)（包括1、3、5、7、8組淋巴結(jié)）與腹腔干淋巴結(jié)或賁門食管旁淋巴結(jié)相交通，也可通過胰腺周圍淋巴結(jié)與腸系膜上動脈淋巴結(jié)相溝通，然后經(jīng)腹主動脈旁淋巴結(jié)進(jìn)入乳糜池；淺部淋巴回流在肝頂面主要通過肝冠狀韌帶、三角韌帶及鐮狀韌帶匯入心包周圍、橫隔上等胸腔淋巴結(jié)；肝下表面淺部淋巴主要匯入肝門區(qū)淋巴系統(tǒng)，尾狀葉和裸區(qū)則伴行下腔靜脈進(jìn)入后縱隔淋巴系統(tǒng)^［16］。這也是為什么位于左肝的腫瘤會轉(zhuǎn)移到第1、3、5、7組淋巴結(jié)，而右肝腫瘤一般不會轉(zhuǎn)移到上述淋巴結(jié)的原因。

本研究結(jié)果中還發(fā)現(xiàn)不論是左肝腫瘤還是右肝腫瘤均發(fā)現(xiàn)第16組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的情況，第16組淋巴結(jié)并不在常規(guī)的淋巴結(jié)清掃范圍，這部分被切除的患者常由于術(shù)前檢查或術(shù)中探查時發(fā)現(xiàn)該組淋巴結(jié)腫大，故在術(shù)中予以一并切除，清掃該組淋巴結(jié)的目的主要是為了術(shù)后對腫瘤有一個更加精確的分期而不是為了延長患者的術(shù)后生存時間。因為第16組淋巴結(jié)陽性意味著腫瘤已經(jīng)存在遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移，TNM分期中已經(jīng)達(dá)到M1期。這對患者預(yù)后的判斷及術(shù)后全身治療方案的制訂有一定的指導(dǎo)意義。

本研究發(fā)現(xiàn)不論腫瘤位于左肝還是右肝，第8、12、13組淋巴結(jié)均是陽性率較高的淋巴結(jié)，術(shù)中可能需要進(jìn)行常規(guī)清掃。但是本研究僅為單中心回顧性研究，證據(jù)等級不高，僅能為臨床上提供一點參考，如果想進(jìn)一步探索ICC淋巴結(jié)清掃的問題還需要開展多中心、前瞻性隨機(jī)對照研究。

作者貢獻(xiàn)：胡超提出主要研究目標(biāo)，負(fù)責(zé)研究的構(gòu)思與設(shè)計，研究的實施，撰寫論文，并對論文整體負(fù)責(zé)；程曦負(fù)責(zé)文獻(xiàn)檢索、篩選及獲取以及患者知情同意的簽署；金望迅負(fù)責(zé)對數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析，圖、表的繪制與展示；姚宏清負(fù)責(zé)患者病例資料的收集；王新保負(fù)責(zé)論文的修訂和質(zhì)量控制。

本文無利益沖突。

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（收稿日期：2023-01-10；修回日期：2023-04-20）

（本文編輯：賈萌萌）

基金項目：浙江省衛(wèi)生健康科技計劃資助項目（2021KY598）

*通信作者：胡超，主治醫(yī)師；E-mail：huchao1987pj@126.com

本文數(shù)字出版日期：2023-05-26