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    載銀氧化殼聚糖的制備與抑菌性能研究

    2024-06-16 02:31:16紀(jì)蕾劉天紅王穎李曉李紅艷孫元芹姜曉東
    關(guān)鍵詞:金黃色葡萄球菌大腸桿菌硝酸銀

    紀(jì)蕾 劉天紅 王穎 李曉 李紅艷 孫元芹 姜曉東

    摘要:為制備一種高效抑菌劑,以殼聚糖(chitosan,CS)為原料,采用漆酶/2,2,6,6-四甲基哌啶-1-氧自由基(2,2,6,6-tetramethylpiperidine-1-oxyl,TEMPO)體系制備6-羧基殼聚糖(6-carboxyl chitosan,C-COS),然后與硝酸銀反應(yīng)制備載銀氧化殼聚糖(silver-carried oxidized chitosan,C-COS-Ag),對其抑菌性能進(jìn)行研究。結(jié)果表明,與CS相比,C-COS-Ag的抑菌效果明顯提高,其對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的抑菌圈直徑分別為(22.75±1.50)和(13.75±2.50) mm,最小抑菌質(zhì)量濃度均為6.10 μg·mL-1。細(xì)菌生長曲線試驗(yàn)證實(shí),C-COS-Ag能明顯降低大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的生長速率;細(xì)胞內(nèi)容物滲透試驗(yàn)表明,C-COS-Ag能夠破壞細(xì)菌的細(xì)胞膜和細(xì)胞壁形態(tài),導(dǎo)致核酸、蛋白質(zhì)等大分子物質(zhì)滲出,堿性磷酸酶活性上升,β-半乳糖苷酶活性下降,半乳糖合成途徑受阻,細(xì)菌正常代謝受到影響。以上研究結(jié)果為C-COS-Ag的應(yīng)用提供了理論依據(jù)。

    關(guān)鍵詞:殼聚糖;硝酸銀;抑菌性;大腸桿菌;金黃色葡萄球菌

    doi:10.13304/j.nykjdb.2022.0769

    中圖分類號:TS201.3 文獻(xiàn)標(biāo)志碼:A 文章編號:1008‐0864(2024)03‐0214‐09

    殼聚糖(chitosan, CS)是甲殼素脫乙?;漠a(chǎn)物,具有優(yōu)異的生物和物理化學(xué)性質(zhì),如凝膠性、生物降解性、抑菌性等[1-4],在醫(yī)療保健、環(huán)境保護(hù)等領(lǐng)域具有廣泛應(yīng)用。殼聚糖通過破壞細(xì)菌的細(xì)胞壁、細(xì)胞膜及干擾細(xì)胞新陳代謝等途徑達(dá)到抑菌作用[5-9]。盡管殼聚糖擁有廣譜抗菌活性,但其抗菌效果仍低于已有的化學(xué)合成抗菌劑。由殼聚糖分子結(jié)構(gòu)特點(diǎn)可知,其伯羥基、仲羥基以及氨基等基團(tuán)具有較強(qiáng)的反應(yīng)活性,是結(jié)構(gòu)修飾的理想位點(diǎn),可通過化學(xué)改性或與抗菌材料復(fù)配提高其抗菌活性[10-12]。吳慧清等[13]合成了殼聚糖鋅,與殼聚糖相比其抑菌性能明顯提高。牛梅等[14]制備了載銀殼聚糖復(fù)合抗菌劑,發(fā)現(xiàn)其對大腸桿菌(Escherichia coil)和金黃色葡萄球菌(Staphylococcusaureus)有明顯的抑制作用。

    漆酶/2,2,6,6-四甲基哌啶-1-氧自由基(2,2,6,6-tetramethylpiperidine-1-oxyl,TEMPO)體系可以選擇性將殼聚糖C-6伯羥基氧化成羧基,生成6-羧基殼聚糖(6-carboxyl chitosan,C-COS),且整個(gè)過程無副反應(yīng)發(fā)生,無有害物產(chǎn)生,減少了環(huán)境污染,是一種殼聚糖綠色改性方法。本研究采用漆酶/TEMPO體系制備C-COS,然后與硝酸銀反應(yīng)制備了載銀氧化殼聚糖(silver-carried oxidizedchitosan,C-COS-Ag),研究其對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌的抑菌性能及作用機(jī)制,利用細(xì)菌生長曲線表征C-COS-Ag的抑菌效果,通過細(xì)胞內(nèi)容物滲透(小分子、核酸、蛋白質(zhì))和細(xì)菌胞內(nèi)酶(堿性磷酸酶、β-半乳糖苷酶)活性的變化,分析細(xì)菌細(xì)胞膜的通透性及完整性,探究其抗菌機(jī)制,為C-COS-Ag在抑菌領(lǐng)域的應(yīng)用提供理論依據(jù)。

    1 材料與方法

    1.1 試驗(yàn)材料

    1.1.1 試驗(yàn)材料 殼聚糖,脫乙酰度95%,購自上海源葉生物科技有限公司。

    1.1.2 試驗(yàn)試劑 大腸桿菌( 編號:ATCC25922)、金黃色葡萄球菌(編號:ATCC 11779),青島高科技工業(yè)園海博生物技術(shù)有限公司;漆酶,諾維信(中國)生物技術(shù)有限公司;2,2,6,6-四甲基哌啶-1-氧自由基(TEMPO),默克Sigma-Aldrich 公司;總蛋白(total protein,TP)測定試劑盒、堿性磷酸酶活性檢測試劑盒, 南京建成生物工程研究所;β-半乳糖苷酶活性檢測試劑盒,北京索萊寶科技有限公司;營養(yǎng)瓊脂、營養(yǎng)肉湯,北京陸橋技術(shù)有限責(zé)任公司。

    1.1.3 試驗(yàn)儀器 VERTEX70傅里葉變換紅外光譜儀,德國布魯克公司;UV-2450 紫外分光光度計(jì),日本島津儀器有限公司;S-4800N型掃描電子顯微鏡,日本日立公司;Victor-Rivo5s多功能酶標(biāo)儀,美國珀金埃爾默公司;Orion VERSA STAR多參數(shù)測量儀,美國賽默飛世爾科技公司;SX-500高壓滅菌鍋,日本Kagoshima Seisakusyo Inc公司;CR21N高速冷凍離心機(jī),日本日立公司;JTM1812/30-1多功能膜小型試驗(yàn)機(jī),大連屹東有限公司;FD-1-50真空冷凍干燥機(jī),北京博醫(yī)康醫(yī)學(xué)設(shè)備有限公司;ZNCL-DLS磁力加熱鍋,上??粕邢薰?。

    1.2 試驗(yàn)方法

    1.2.1 載銀氧化殼聚糖的制備 取2 g CS 和0.08 g TEMPO溶于200 mL pH 4.6的乙酸-乙酸鈉緩沖溶液中,添加200 μL漆酶,40 ℃水浴鍋中通氧反應(yīng)18 h。反應(yīng)后離心去除不溶物,過超濾膜濃縮濾液后加入適量無水乙醇析出產(chǎn)物,過濾、真空干燥,制得C-COS。稱取0.24 g 樣品,溶于30mL 乙酸- 乙酸鈉緩沖溶液中,加入25 mL 0.01mol·L-1的硝酸銀溶液,50 ℃下反應(yīng)1.5 h。經(jīng)丙酮析出沉淀、濾膜抽濾、乙醇多次洗滌、真空干燥得到C-COS-Ag。

    1.2.2 培養(yǎng)基的制備 稱取33 g營養(yǎng)肉湯于1 L蒸餾水中,加熱攪拌至溶解,高壓滅菌、冷卻后備用。

    1.2.3 菌懸液的制備 挑取平板活化18~24 h的培養(yǎng)菌落,接種于營養(yǎng)肉湯液體培養(yǎng)基中培養(yǎng),用無菌生理鹽水校正菌液濁度,使其含量范圍在106 CFU·mL-1左右備用。

    1.2.4 紅外光譜檢測 將樣品放于紅外光譜儀上進(jìn)行KBr壓片法檢測。紅外檢測掃描的波數(shù)范圍設(shè)定為4 000~500 cm-1,分辨率為4 cm-1,掃描次數(shù)為16次。

    1.2.5 超微結(jié)構(gòu)的測定 將少量的待測樣品通過導(dǎo)電膠粘貼在固定臺上,噴金后放入樣品腔內(nèi),抽真空,打開燈絲,在控制軟件中設(shè)定參數(shù),用掃描電子顯微鏡觀察其表觀形貌。

    1.2.6 抑菌性能的測定 參照卞能源等[15]的方法,采用牛津杯疊法測定抑菌效果。將200 μL活化的大腸桿菌菌懸液均勻涂布于平板,平板放置4個(gè)牛津杯(十字直徑擺放,保證每孔之間的距離不小于2 cm),然后每孔加入200 μL抗菌劑溶液(稱取0.02 g的樣品置于EP管中,分別加入4 mL醋酸-醋酸鈉緩沖溶液),最后正置放入生化培養(yǎng)箱中,37 ℃培養(yǎng)24 h,用游標(biāo)卡尺測量抑菌圈直徑,每孔取不同方向測量3次, 取平均值。

    參照吳增華[16]的方法,采用二倍稀釋法測定最小抑菌濃度(minimal inhibit concentration,MIC)。取無菌96孔酶標(biāo)板,每孔加入100 μL滅菌液體培養(yǎng)基;第1孔中加入100 μL C-COS-Ag溶液,充分混勻后取出100 μL混合液加入到第2孔中,如此逐級稀釋,然后加入100 μL菌懸液;陰性對照組分別加入100 μL滅菌液體培養(yǎng)基和C-COS-Ag溶液,不加菌懸液;將最后1行設(shè)為陽性對照組,不加C-COS-Ag溶液,分別加入100 μL 培養(yǎng)基和菌懸液,混勻后置于37 ℃培養(yǎng)24 h。培養(yǎng)后觀察并判定是否長菌(其中渾濁表示顯著長菌,澄清表示未長菌),確定MIC。

    1.2.7 生長曲線的測定 參考梅佳林等[17]的方法略作修改。將C-COS-Ag加入營養(yǎng)肉湯液體培養(yǎng)基中,使其終水平分別為1×MIC、2×MIC,空白對照組不添加C-COS-Ag。每管中9 mL溶液,再向每個(gè)試管加入1 mL 1×106 CFU·mL-1的菌液,在37 ℃下培養(yǎng),分別在培養(yǎng)0、2、4、6、8、12、24 h時(shí)測定吸光度OD600值,并繪制微生物的生長曲線,重復(fù)3次。

    1.2.8 細(xì)菌胞內(nèi)小分子物質(zhì)泄漏(電導(dǎo)率)的測定 參考梅佳林等[17]的方法測電導(dǎo)率。取培養(yǎng)至對數(shù)生長期的菌液,8 000 r·min-1離心10 min,棄上清收集菌體,用PBS洗滌3次形成重懸液。向重懸液中分別加入1×MIC和2×MIC的C-COS-Ag,于搖床中100 r·min-1 培養(yǎng)6 h,每小時(shí)取樣測電導(dǎo)率。

    1.2.9 細(xì)菌胞內(nèi)核酸類物質(zhì)泄漏的測定 按1.2.8中的方法制備重懸液并分別加入1×MIC和2×MIC 的C-COS-Ag,然后在37 ℃、100 r·min-1 搖床中培養(yǎng)6 h,取菌懸液于6 000 r·min-1 離心10 min,濾膜過濾。使用酶標(biāo)儀測定其OD260值。

    1.2.10 細(xì)菌胞內(nèi)蛋白質(zhì)泄漏的測定 按1.2.8中的方法制備重懸液并分別加入1×MIC 和2×MIC的C-COS-Ag,然后搖床中100 r·min-1培養(yǎng)6 h,每2 h取菌懸液離心,上清液用蛋白測定試劑盒(考馬斯亮藍(lán)法[18])測蛋白質(zhì)含量。

    1.2.11 細(xì)菌胞內(nèi)酶活性的測定 按1.2.8 中的方法制備重懸液并分別加入1×MIC 和2×MIC 的C-COS-Ag,然后在37 ℃、100 r·min-1 搖床中培養(yǎng)4 h,參照測試盒說明書方法,分別測定堿性磷酸酶(alkaline phosphatase,AKP)活性和β-半乳糖苷酶(β-galactosidase, β-GAL)活性。

    2 結(jié)果與分析

    2.1 紅外光譜檢測分析

    C-COS的紅外光譜圖特征吸收峰與CS基本一致,但有以下不同:波數(shù)為3 600 cm-1到3 200 cm-1處,C-COS比CS的吸收峰譜帶明顯變寬,且向低頻方向遷移,推測C-COS形成了更多的氫鍵,導(dǎo)致吸收峰發(fā)生了上述變化;在1 643 cm-1處出現(xiàn)強(qiáng)度明顯高于酰胺Ⅱ譜帶的羧酸根C=O伸縮振動峰,另外在1 410 和1 070 cm-1處吸收峰強(qiáng)度增強(qiáng),表明存在羧酸根、C-O的伸縮振動效應(yīng)。以上結(jié)果表明,CS在漆酶/TEMPO體系中經(jīng)氧化反應(yīng)引入了羧基。

    由圖1 可知,C-COS 中N-H 和O-H 伸縮振動偶合形成一寬峰,吸收峰在3 400 cm-1處。與Ag+結(jié)合后,在C-COS-Ag 的譜圖中向低頻方向移動到3 300 cm-1 處,且峰形略有變化,說明C-COS 上的-NH2 或-OH 可能參與了配位。C-COS-Ag 在1 643 cm-1處羧酸根C=O的伸縮振動峰面積變小,說明羧基與Ag+發(fā)生了反應(yīng)。

    2.2 超微結(jié)構(gòu)的測定分析

    通過掃描電子顯微鏡觀察CS、C-COS 和C-COS-Ag的表面形貌(圖2)發(fā)現(xiàn),其表面結(jié)構(gòu)發(fā)生了明顯變化。CS表面粗糙,顆粒尺寸不均勻,材料彼此緊密重疊(圖2A、B)。C-COS具有相對松散的分子結(jié)構(gòu),其表面主要由堆積的球形顆粒組成(圖2C、D)。以上結(jié)果表明,CS分子中引入的羧基增強(qiáng)了分子內(nèi)的相互作用力,有利于其自身雙螺旋結(jié)構(gòu)的大空間卷曲。C-COS-Ag表面粗糙,大量粒狀材料分散在表面上(圖2E、F),因此可以推斷Ag已配位到C-COS上。

    2.3 抑菌性能的分析

    由CS、C-COS-Ag 的抑菌效果(表1)可知,C-COS-Ag對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌的抑菌圈直徑分別為(22.75±1.50)和(13.75±2.50) mm,與CS相比,C-COS-Ag的抑菌效果明顯增強(qiáng),這是由于CS經(jīng)氧化及與硝酸銀的配位,進(jìn)一步提高了其抑菌性?;贑-COS-Ag的抑菌效果,通過二倍稀釋法測定其對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的MIC均為6.10 μg·mL-1,明顯低于CS。

    2.4 抑菌機(jī)理分析

    2.4.1 C-COS-Ag 對細(xì)菌生長的影響 由圖3、4可知,隨著時(shí)間的延長,對照組大腸桿菌、金黃色葡萄球菌生長繁殖逐漸加快,基本符合細(xì)菌的典型生長規(guī)律(S型生長);而加入C-COS-Ag后,1×MIC、2×MIC組中2種細(xì)菌的OD600均無明顯變化,表明C-COS-Ag能延遲對數(shù)期的到來,降低菌株的生長速率,有效抑制大腸桿菌、金黃色葡萄球菌的生長繁殖。C-COS-Ag含量越高,抑制效果越好,這種現(xiàn)象與其他抑菌物質(zhì)對細(xì)菌的生長抑制效果一致[19]。

    2.4.2 C-COS-Ag對細(xì)菌胞內(nèi)小分子物質(zhì)泄漏(電導(dǎo)率)的影響 圖5、6反映了C-COS-Ag對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌電導(dǎo)率的影響,當(dāng)細(xì)菌細(xì)胞膜受損時(shí),通透性增加,會導(dǎo)致胞內(nèi)鉀鹽、磷酸鹽等小分子滲出,使菌液電導(dǎo)率升高[20]??梢钥闯觯S著時(shí)間的延長,對照組菌液電導(dǎo)率無明顯變化,表明細(xì)菌細(xì)胞膜的通透性保持較好;加入1×MIC和2×MIC的C-COS-Ag后菌液電導(dǎo)率逐漸上升,表明C-COSAg破壞了大腸桿菌、金黃色葡萄球菌的細(xì)胞膜,使其通透性增加,導(dǎo)致菌液電導(dǎo)率明顯上升。

    2.4.3 C-COS-Ag對細(xì)菌胞內(nèi)核酸類物質(zhì)泄漏的影響 如圖7、8所示,含C-COS-Ag菌懸液的OD260值隨時(shí)間的延長迅速升高,而對照組變化不明顯,說明C-COS-Ag會使細(xì)菌細(xì)胞膜發(fā)生破損,導(dǎo)致核酸類物質(zhì)泄露出來,表明其對細(xì)菌細(xì)胞產(chǎn)生不良影響。這與肉桂醛會破壞大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的細(xì)胞膜完整性,導(dǎo)致內(nèi)容物釋放的結(jié)論[21-22]類似。

    2.4.4 C-COS-Ag對細(xì)菌胞內(nèi)蛋白質(zhì)泄漏的影響 蛋白質(zhì)是生命活動的主要載體,具有運(yùn)送營養(yǎng)物質(zhì)、維持新陳代謝等重要功能,是機(jī)體不可或缺的重要部分, 當(dāng)細(xì)胞結(jié)構(gòu)遭到破壞,細(xì)胞膜滲透性增加,蛋白等大分子物質(zhì)會大量滲出[23]。由大腸桿菌及金黃色葡萄球菌的胞外蛋白含量變化(圖9、10)可知,由于細(xì)菌的正常生長繁殖消耗,導(dǎo)致對照組培養(yǎng)基中蛋白質(zhì)含量有所降低,而經(jīng)過C-COS-Ag作用后,細(xì)菌胞外蛋白質(zhì)含量逐漸上升,說明C-COS-Ag使細(xì)胞膜的通透性增大,甚至可以損壞細(xì)胞膜,導(dǎo)致蛋白質(zhì)流出。

    2.4.5 C-COS-Ag對細(xì)菌胞內(nèi)酶活性的影響 細(xì)胞壁完整性主要是通過AKP和β-GAL活性測定。AKP是一種位于細(xì)胞壁和細(xì)胞膜之間的細(xì)胞內(nèi)酶,在正常情況下,細(xì)胞外環(huán)境中無法檢測到其活性,但如果細(xì)胞壁受損,則會導(dǎo)致其泄漏到細(xì)胞外環(huán)境中,從而提高環(huán)境中的酶活性[24]。β-GAL活性主要是針對細(xì)胞壁代謝中降解的多糖、糖蛋白以及半乳糖殘基的水解,通過測定釋放出的半乳糖物質(zhì)進(jìn)行分析,β-GAL活性明顯下降說明菌株細(xì)胞壁受損,半乳糖合成途徑受阻[25]。從表2可以看出,經(jīng)過C-COS-Ag處理后,AKP的活性與對照組相比有所增加,β-GAL活性有所下降,表明C-COS-Ag使細(xì)胞壁受損,從而抑制細(xì)菌生長。

    3 討論

    目前,纖維素中C-6羥基選擇性氧化的最常見方法是在堿性條件下通過自由基TEMPO 與NaBr/NaOCl 結(jié)合,該技術(shù)較成熟,且得到一定應(yīng)用,但反應(yīng)過程存在一些缺點(diǎn),例如反應(yīng)條件較復(fù)雜,反應(yīng)過程中會產(chǎn)生溴代副產(chǎn)物以及氯代副產(chǎn)物等,且反應(yīng)產(chǎn)生的大量氯氣會污染環(huán)境[26‐27]。在工業(yè)過程中使用酶技術(shù)可以減少其對環(huán)境和經(jīng)濟(jì)的負(fù)面影響。漆酶/TEMPO 介導(dǎo)的氧化比TEMPO/NaBr/NaClO 處理在更溫和的條件下進(jìn)行,產(chǎn)生的環(huán)境有害殘留物更少[28‐29],符合國家工業(yè)綠色低碳轉(zhuǎn)型的發(fā)展理念。

    將殼聚糖及其衍生物與無機(jī)抗菌劑復(fù)配,其協(xié)同作用可有效改善抑菌效果,銀是無機(jī)抗菌材料,可通過緩慢釋放作用,改善其抗菌的持久性。王祖華等[30]制備了載銀殼聚糖,發(fā)現(xiàn)其對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的MIC為80 μg·mL-1,明顯高于本研究制備的載銀氧化殼聚糖,表明載銀氧化殼聚糖的抑菌性能優(yōu)于載銀殼聚糖。趙儒男等[31]利用新型殼聚糖乳液對丁香酚進(jìn)行直接包載,研究其抑菌效果,發(fā)現(xiàn)其能夠顯著抑制大腸桿菌和金黃色葡萄球菌的生長,MIC為312.5 μg·mL-1,也明顯高于本研究制備的載銀氧化殼聚糖,表明載銀氧化殼聚糖的抑菌性能優(yōu)于丁香酚-殼聚糖乳液。朱麗[32]制備了溶菌酶/TEMPO/漆酶殼聚糖抑菌劑、溶菌酶/殼聚糖酶-TEMPO/漆酶殼聚糖抑菌劑、肉桂醛/TEMPO/漆酶殼聚糖抑菌劑和肉桂醛/殼聚糖酶-TEMPO/漆酶殼聚糖抑菌劑,并對這4種抑菌劑的抑菌效果進(jìn)行研究,發(fā)現(xiàn)溶菌酶-TLCS抑菌劑對金黃色葡萄球菌和大腸桿菌的抑菌效果最好,抑菌圈直徑分別為13.89和13.13 mm,抑菌效果均低于本研究制備的載銀氧化殼聚糖。

    本研究通過抑菌活性試驗(yàn)及抗菌機(jī)理的探索,進(jìn)一步驗(yàn)證了載銀氧化殼聚糖對大腸桿菌和金黃色葡萄球菌具有顯著抑菌效果,其原理是通過改變細(xì)胞膜的通透性,使菌液電導(dǎo)率升高,核酸、蛋白質(zhì)等大分子物質(zhì)滲出,AKP活性上升,細(xì)胞壁受損,β-GAL活性下降,半乳糖合成途徑受阻,細(xì)菌正常代謝受到影響,從而抑制細(xì)菌的生長。研究結(jié)果可為殼聚糖資源的利用提供理論依據(jù)。未來,關(guān)于載銀氧化殼聚糖的穩(wěn)定性以及對霉菌和真菌的作用有待進(jìn)一步研究。

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    (責(zé)任編輯:胡立霞)

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