二維高頻超聲及能量多普勒評價2型糖尿病患者肩袖結(jié)構(gòu)異常改變

陶文暉，張宇虹，張 萍，蘇本利

（大連醫(yī)科大學(xué)附屬第二醫(yī)院，遼寧 大連 116027）

二維高頻超聲及能量多普勒評價2型糖尿病患者肩袖結(jié)構(gòu)異常改變

陶文暉，張宇虹，張 萍，蘇本利

（大連醫(yī)科大學(xué)附屬第二醫(yī)院，遼寧 大連 116027）

目的：探討應(yīng)用二維高頻超聲及能量多普勒技術(shù)評價2型糖尿?。═2DM）不同病程患者肩袖結(jié)構(gòu)回聲及血流改變的臨床價值。方法：收集60例T2DM患者，分為2組：病程≤10年（B組）30例；病程＞10年（C組）30例。另選取30名健康志愿者為正常對照（A組）。分別應(yīng)用二維高頻超聲及能量多普勒觀察3組肩袖結(jié)構(gòu)各肌腱及肱二頭肌長頭腱的回聲及血流情況，測量岡上肌腱（SUP）、肱二頭肌長頭肌腱（BT）、肩胛下肌腱（SUB）、岡下肌腱（INF）的厚度。結(jié)果：正常各肌腱長軸均顯示為以纖細低回聲區(qū)所間隔的多個互相平行的細線樣強回聲的索條樣結(jié)構(gòu)；B組中SUP、C組中SUP、BT、SUB、INF與A組相比，出現(xiàn)內(nèi)部回聲減低、不均勻、邊緣不規(guī)則等內(nèi)部回聲異常的比率均增加（P＜0.05）；B組、C組各肌腱內(nèi)發(fā)現(xiàn)鈣化灶比率均大于A組（P＜0.05）；C組中BT出現(xiàn)腱旁組織異常的比率大于A組（P＜0.05）；B、C組各肌腱厚度與 A組相比均增加（P＜0.05）；右側(cè)C組中SUP、BT與B組相比厚度差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（P＜0.05）；C組中BT雙側(cè)對比厚度差異有統(tǒng)計學(xué)意義（P＜0.05）；3組各肌腱內(nèi)1級血流信號比率最高，各級血流信號差異無統(tǒng)計學(xué)意義。結(jié)論：二維高頻超聲以及能量多普勒可以客觀評價T2DM不同病程患者肩袖結(jié)構(gòu)的回聲改變、厚度以及內(nèi)部血流情況，具有重要的臨床價值。

糖尿病，2型；肩關(guān)節(jié)；超聲檢查，多普勒，彩色

骨骼肌肉系統(tǒng)病變?yōu)樘悄虿〉穆圆l(fā)癥之一，隨病情發(fā)展會產(chǎn)生各種臨床癥狀從而影響患者的正常生活。作為人身體活動范圍最大的關(guān)節(jié)，肩關(guān)節(jié)同樣會受到影響。肩關(guān)節(jié)周圍由肌腱構(gòu)成的肩袖結(jié)構(gòu)在維持其穩(wěn)定性和正?；顒臃矫姘l(fā)揮著重要作用。同時，肱二頭肌長頭腱（BT）在維持肩關(guān)節(jié)正常生理活動中也發(fā)揮著不可忽視的作用。本研究應(yīng)用二維高頻超聲及能量多普勒（PDI）技術(shù)評價2型糖尿?。═2DM）患者肩袖結(jié)構(gòu)以及BT的回聲及血流變化，探討其臨床應(yīng)用價值。

1 資料與方法

1.1 研究對象

收集60例2015年12月—2016年5月于我院內(nèi)分泌科住院的T2DM患者，其中男29例，女31例，年齡 35～70 歲，平均（56.5±6.2）歲。入選的 T2DM患者全數(shù)符合WHO診斷標準，且均為右利手，無肩關(guān)節(jié)創(chuàng)傷或手術(shù)史，無特殊運動功能鍛煉等。同時除外風濕性疾病、其他內(nèi)分泌疾病、惡性腫瘤、全身系統(tǒng)性疾病及使用類固醇激素或非甾體抗炎藥治療史。另選同期30例健康志愿者為正常對照（A組），其中男 15例，女 15例，年齡35～72歲，平均（56.1±10.5）歲。T2DM患者依病程分為兩組，病程≤10年者為B組，30例，其中男13例，女17例，年齡35～68 歲，平均（56.3±6.9）歲；病程＞10 年者為 C 組，30例，其中男 16例，女 14例，年齡 45～70歲，平均（56.7±5.6）歲。A、B、C 三組在年齡、性別、體質(zhì)量及身高等方面差異均不具有統(tǒng)計學(xué)意義（P＞0.05）。

1.2 儀器與方法

使用美國GE Logiq E9彩色多普勒超聲診斷儀，高頻線陣探頭，頻率9～15 MHz。囑患者取坐位，充分暴露雙肩，采用既往的檢查方法[1]，首先應(yīng)用二維高頻超聲掃查雙側(cè)BT、肩胛下肌腱（SUB）、岡上肌腱（SUP）、岡下肌腱（INF）及小圓肌腱（TM）。 觀察各個肌腱內(nèi)部回聲、連續(xù)性以及其周圍組織情況。并于長軸切面于距SUB、SUP、INF肱骨頭附著點0.5 cm處測量其最大厚度[1]，于結(jié)節(jié)間溝內(nèi)測量BT厚度[2]。然后應(yīng)用PDI觀察各肌腱內(nèi)部血流情況：脈沖重復(fù)頻率6～8 kHz，將增益調(diào)至噪音信號出現(xiàn)之前為止，達到對血流顯示最為敏感的狀況。采用Jeremy等制訂的方法[3]對探測到的血流信號進行分級：0級：未探及血流信號；1級：可探及星點狀或單支血流信號；2級：可探及較多血流信號但小于50%圖像面積；3級：可探及豐富血流信號且大于50%圖像面積。由同一人完成所有操作，每項測量進行3次，取其均值。

1.3 統(tǒng)計學(xué)分析

所有實驗數(shù)據(jù)均使用SPSS 17.0統(tǒng)計學(xué)處理軟件進行分析，計量資料以均數(shù)±標準差（±s）表示，組間比較采用單因素方差分析，兩兩比較滿足方差齊性者用LSD-t檢驗，不滿足方差齊性者用Dunnett-t檢驗，以P＜0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義；計數(shù)資料組間對比用χ2檢驗，以P＜0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 各組二維超聲表現(xiàn)

正常各肌腱長軸均顯示為以纖細低回聲區(qū)所間隔的多個互相平行的細線樣強回聲的索條樣結(jié)構(gòu)，在短軸則呈網(wǎng)狀結(jié)構(gòu)。肌腱末端附著于肱骨處常呈“鳥嘴狀”或“筆尖狀”。BT短軸則表現(xiàn)圓形高回聲，位于肱骨大、小結(jié)節(jié)之間的結(jié)節(jié)間溝內(nèi)（圖1）。

肌腱內(nèi)部回聲異常主要表現(xiàn)為內(nèi)部回聲局限或彌漫性減低、不均勻、邊緣不規(guī)則等（圖2a）。B組中SUP、C 組中 BT、SUB、SUP、INF 較 A 組出現(xiàn)內(nèi)部回聲異常比率增加，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（P＜0.05）。其余各肌腱組間比較差異均無統(tǒng)計學(xué)意義 （P＞0.05）。肌腱內(nèi)鈣化灶主要表現(xiàn)為肌腱內(nèi)局限性強回聲斑點或團塊，其后伴或不伴聲影（圖 2a，2b）。B、C 組中BT、SUB、SUP、INF鈣化灶出現(xiàn)比率較A組均增加，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義 （P＜0.05），C組較B組差異無統(tǒng)計學(xué)意義（P＞0.05）。肌腱周圍組織異常主要表現(xiàn)為關(guān)節(jié)腔、滑囊積液及肌腱附著處骨皮質(zhì)不規(guī)則等（圖2c，2d）。C組中BT出現(xiàn)周圍組織異常的比率較A組增加，有顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＜0.05），其余各肌腱組間比較均無顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＞0.05）。各組肩袖結(jié)構(gòu)中可探及撕裂者均為部分撕裂，表現(xiàn)為肌腱內(nèi)位于滑囊側(cè)或關(guān)節(jié)面?zhèn)鹊木衷钚赃吔绮磺宓牡?、無或混合性回聲的連續(xù)中斷[1]（圖2e），各組中均未發(fā)現(xiàn)全層撕裂。C組中SUP發(fā)現(xiàn)撕裂比率較A組增加，有顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＜0.05），其余各肌腱組間比較均無顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＞0.05）。詳見表1。

2.2 各組測值比較

圖1 正常肩袖結(jié)構(gòu)聲像圖。圖1a：岡上肌腱橫切面。圖1b：肱二頭肌長頭腱橫切面。HH：肱骨頭；GT：肱骨大結(jié)節(jié)；LT：肱骨小結(jié)節(jié)。Figure 1.The normal ultrasound imaging of the shoulder rotator cuff.Figure 1a:Transversal section of the Supraspinatus tendon.Figure 1b:Transversal section of the long head of the Biceps.SUP:Supraspinatus tendon,HH:humeral head,BT:the long head of the Biceps,GT:Greater tuberosity,LT:Lesser tuberosity.

圖2 肩袖結(jié)構(gòu)異常改變聲像圖。圖2a：SUP內(nèi)局部回聲減低，可見點狀鈣化（↑）。圖2b：SUB內(nèi)可見團塊狀鈣化（↑）。圖2c：肩峰下-三角肌下滑囊內(nèi)低回聲蓄積（＊）。圖2d：BT腱鞘內(nèi)無回聲蓄積（＊）。圖2e：SUP部分撕裂（↑）。圖2f：SUP內(nèi)1級血流信號。D：三角肌。Figure 2.The abnormal ultrasound imaging of the shoulder rotator cuff.Figure 2a:Focally hypoechoic areas of the Supraspinatus tendon,with calcification dots(↑).Figure 2b:Calcification of the Subscapularis tendon(↑).Figure 2c:An effusion in the subacromial bursa(＊).Figure 2d:Fluid around the long head of the Biceps(＊).Figure 2e:A partial thickness tear of the Supraspinatus tendon(↑).Figure 2f:The blood flow of grade 1 in the Supraspinatus tendon.SUB:Subscapularis tendon,D:Deltoid muscle.

表1 3組各異常表現(xiàn)比較（n=60）

雙側(cè)B組、C組與A組相比，各肌腱厚度均增加，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（P＜0.05）。雙側(cè)C組與B組相比，各肌腱厚度均增加，其中右側(cè)C組中BT、SUP厚度與B組相比均具有顯著統(tǒng)計學(xué)差異 （P＜0.05），其余各肌腱差異均無統(tǒng)計學(xué)意義（P＞0.05）。各組各肌腱雙側(cè)厚度組內(nèi)比較，C組中BT雙側(cè)厚度對比有顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＜0.05），其余各組各肌腱雙側(cè)對比均無顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＞0.05）。詳見表2。

表2 3組測值比較（mm）

2.3 各組PDI表現(xiàn)

各組肌腱中發(fā)現(xiàn)血流信號者均顯示為1級血流（圖 2f）， 其中 A組 BT 1例，SUP 2例；B組 BT 5例，SUP 6例，INF 1例；C 組 BT 6例，SUB 1例，SUP 5例，INF 2例，各組肌腱中均未發(fā)現(xiàn)2、3級血流。各組肌腱各級血流信號比較，均無顯著統(tǒng)計學(xué)差異（P＞0.05）。

3 討論

有研究顯示，糖尿病患者罹患肩周炎、肩袖撕裂等的風險較正常人更高[4]。同時，在經(jīng)歷過肩袖撕裂手術(shù)治療后糖尿病患者肩部活動范圍會大大受限且有較高的再撕裂幾率[5]，這可能與修復(fù)后組織強度減低有關(guān)[6]。因此，應(yīng)及早發(fā)現(xiàn)糖尿病患者肩袖病變并采取干預(yù)措施，從而延緩患者肩袖病變的進展，改善其上肢活動情況。

本研究應(yīng)用二維高頻超聲觀察正常人及不同病程的T2DM患者肩袖結(jié)構(gòu)各肌腱及BT的內(nèi)部回聲及腱旁組織的情況。結(jié)果顯示T2DM患者更易出現(xiàn)肌腱內(nèi)部回聲減低、不均勻、邊緣不規(guī)則、鈣化灶或部分撕裂等改變，且以病程＞10年組為著。有研究表明，自發(fā)凝結(jié)的葡萄糖與磷酸丙糖、甲基乙二醛等的游離氨基之間產(chǎn)生共價鍵結(jié)合，隨后產(chǎn)生的糖基化終末產(chǎn)物（AGEs）[7]對軟骨細胞、腱細胞、成纖維細胞膜上的特異性受體產(chǎn)生有害影響。此外，微血管病變會導(dǎo)致組織缺氧，形成氧自由基，產(chǎn)生過多的血管內(nèi)皮細胞生長因子和細胞因子。使得糖尿病患者更易出現(xiàn)肌腱內(nèi)部回聲減低、不均勻、邊緣不規(guī)則等肌腱病變的表現(xiàn)[8]。有學(xué)者認為肌腱內(nèi)鈣化的形成源自于肌腱干、祖細胞錯誤分化為軟骨細胞和成骨細胞[9]。產(chǎn)生肩袖撕裂的原因則是AGEs的形成產(chǎn)生的膠原蛋白非酶糖化導(dǎo)致膠原蛋白溶解度降低，使肌腱硬度增加、失去彈性，更易撕裂[10]?；液碗烨蕛?nèi)的滲出則可能是由于早期無意識的創(chuàng)傷因素所致的肌腱微小撕裂而引起的一種炎性反應(yīng)[11]。

本研究結(jié)果還顯示，各肌腱厚度于T2DM各組中較正常對照組明顯增加。這可能與肌腱組織中膠原層異常積累有關(guān)，表現(xiàn)為成纖維細胞增生，膠原堆積，膠原纖維增粗、排列紊亂、結(jié)構(gòu)扭曲等，也是肌腱退行性變的一種表現(xiàn)[12]。同時，各組各肌腱雙側(cè)之間比較，雖只有病程＞10年組中BT右側(cè)厚度較左側(cè)差異有統(tǒng)計學(xué)意義，但均呈增厚趨勢。由于本研究選取的患者均為右利手，這可能與右側(cè)肌腱過度使用有關(guān)[13]。

本研究還使用PDI技術(shù)觀察了各組肩袖結(jié)構(gòu)各肌腱內(nèi)部血流情況。結(jié)果顯示各組各肌腱可探及血流信號者以1級血流信號最多，各組間各級血流信號的比率相比無顯著差異。有研究顯示，肌腱內(nèi)部血流信號增多常見于各種肌腱炎癥，多伴有疼痛的癥狀[3]，而本研究中所選取的患者多無肩關(guān)節(jié)癥狀。另外，T2DM患者肌腱發(fā)生微循環(huán)障礙以及微血管基底膜增厚等異常改變，造成組織缺血、缺氧、代謝產(chǎn)物堆積，影響組織營養(yǎng)供給，表現(xiàn)為新生血管減少[9]，這些都可能是未發(fā)現(xiàn)差異的原因，對于這方面的研究尚需深入進行。

本研究的局限性在于僅采用病程對T2DM進行分組，可能存在部分患者在確診T2DM之前就已經(jīng)出現(xiàn)糖耐量異常等情況從而導(dǎo)致實際病程不一致的情況。且樣本量較小，尚需擴大樣本進一步研究。

綜上所述，利用二維高頻超聲及PDI技術(shù)能夠于T2DM患者出現(xiàn)臨床癥狀之前早期發(fā)現(xiàn)其肩袖結(jié)構(gòu)及周圍組織的異常改變，可以為臨床早期診斷及治療T2DM患者肩袖病變提供重要客觀依據(jù)，在改善患者預(yù)后、提高患者生活質(zhì)量等方面具有重要的臨床意義。

[1]Papatheodorou A,Ellinas P,Takis F,et al.US of the shoulder:rotator cuff and non-rotator cuff disorders[J].Radiographics,2006,26(1):e23.

[2]Jadoul M,Malghem J,Vande Berg B,et al.Ultrasonographic detection of thickened joint capsules and tendons as marker of dialysis-related amyloidosis:a cross-sectional and longitudinal study[J].Nephrol Dial Transplant,1993,8(10):1104-1109.

[3]Lewis JS,Raza SA,Pilcher J,etal.The prevalence of neovascularity in patients clinically diagnosed with rotator cuff tendinopathy[J].BMC Musculoskeletal Disorders,2009,10:163.

[4]Cole A,Gill TK,Shanahan EM,et al.Is diabetes associated with shoulder pain or stiffness?Results from a population based study[J].J Rheumatol,2009,36(2):371-377.

[5]Namdari S,Baldwin K,Glaser D,et al.Does obesity affect early outcome of rotator cuff repair?[J].J Shoulder Elbow Surg,2010,19(8):1250-1255.

[6]Clement ND,Hallett A,MacDonald D,et al.Does diabetes affect outcome after arthroscopic repair of the rotator cuff?[J].J Bone Joint Surg Br,2010,92(8):1112-1117.

[7]DeGroot J.The AGE of the matrix:chemistry,consequence and cure[J].Curr Opin Pharmacol,2004,4(3):301-305.

[8]Ryu JD,Kirpalani PA,Kim JM,et al.Expression of vascular endothelial growth factor and angiogenesis in the diabetic frozen shoulder[J].J Shoulder Elbow Surg,2006,15(6):679-685.

[9]Abate M,Schiavone C,Salini S.Neoangiogenesis is reduced in chronictendinopathiesoftype2 diabetic patients[J].IntJ Immunopathol Pharmacol,2012,25(3):757-761.

[10]Ippolito E,NataliPG,PostacchiniF,etal.Morphological,immunochemical,and biochemical study of rabbit achilles tendon at various ages[J].J Bone Joint Surg Am,1980,62(4):583-598.

[11]Rudzki JR,Adler RS,Warren RF,et al.Contrast-enhanced ultrasound characterization of the vascularity of the rotator cuff tendon:age-and activity-related changes in the intact asymptomatic rotator cuff[J].J Shoulder Elbow Surg,2008,17(1):96S-100S.

[12]Rosenbloom AL,Silverstein JH.Connective tissue and joint disease in diabetes mellitus[J].Endocrinol Metab Clin North Am,1996,25(2):473-483.

[13]Yamamoto A,Takagishi K,Osawa T,et al.Prevalence and risk factors of a rotator cuff tear in the general population[J].J Shoulder Elbow Surg,2010,19(1):116-120.

Evaluation of abnormalities of the shoulder rotator cuff in patients with type 2 diabetes mellitus by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging

TAO Wen-hui,ZHANG Yu-hong,ZHANG Ping,SU Ben-li
(The Second Hospital of Dalian Medical University,Dalian Liaoning 116027,China)

Objective:To evaluate the value of two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging for judgement of the abnormalities of the shoulder rotator cuff in patients with type 2 diabetes mellitus(T2DM).Methods:A total of 60 T2DM patients were enrolled and divided into two groups:group B(30 cases,the course≤10 years),group C(30 cases,the course＞10 years).30 healthy subjects were enrolled in group A as normal control.The echotexture of the shoulder rotator cuff and blood flow were observed by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging.The thickness of the long head of the Biceps(BT),Subscapularis tendon(SUB),Supraspinatus tendon(SUP)and Infraspinatus tendon(INF)were measured.Results:The ultrasound imaging of each normal tendon was displayed as string like homogeneous hyperechogenicity interrupted by thin hypoechogenicity in longitudinal section.The abnormal ultrasound findings,such as hypoechoic areas,heterogenous echogenicity,or irregular edges,were more frequently detected in group B than group A of SUP,as well as in group C of BT,SUP,SUB and INF(P＜0.05).The ratio of calcification of group B and group C was larger than that of group A(P＜0.05).The ratios of abnormalities of the surrounding tissue in BT of group C was larger than that of group A(P＜0.05).In both sides,the thicknesses of each tendon in group B and group C were greater than those of group A(P＜0.05),and the thicknesses of BT and SUP in the dominant side in group C were greater than those of group B(P＜0.05).The thickness of BT in group C were greater in the dominant side than that in the other side(P＜0.05).There were no significant difference among the groups of A,B and C in gradings of blood flow.Conclusion:The abnormal echotextures,thickness and internal blood flow of the shoulder rotator cuff in the patients of T2DM can be evaluated by two-dimensional high-frequency ultrasonography and power Doppler imaging objectively.

Diabetes mellitus,type 2;Shoulder joint;Ultrasonography,Doppler,color

R587.1；R445.1

A

1008－1062（2017）05－0359－04

2016-08-23

陶文暉（1991-），男，甘肅金昌人，在讀碩士研究生。E-mail：715008267@qq.com

張宇虹，大連醫(yī)科大學(xué)附屬第二醫(yī)院超聲科，116027。E-mail：zhangyh_66@163.com