SALL4在惡性生殖細(xì)胞腫瘤病理診斷中的應(yīng)用探討*

何　玨，彭　濤，韓巧秀，王珍玲，鄧　曉，張文書

(1.贛南醫(yī)學(xué)院病理學(xué)教研室；2.贛州市腫瘤醫(yī)院婦瘤科，江西　贛州　341000)

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SALL4在惡性生殖細(xì)胞腫瘤病理診斷中的應(yīng)用探討*

何玨1，彭濤2，韓巧秀1，王珍玲1，鄧曉1，張文書1

(1.贛南醫(yī)學(xué)院病理學(xué)教研室；2.贛州市腫瘤醫(yī)院婦瘤科，江西贛州341000)

目的:檢測(cè)SALL4在惡性生殖細(xì)胞腫瘤(malignant germ cell tumor，MGCT)中的表達(dá)，探討其在MGCT病理診斷中的意義。方法:收集經(jīng)手術(shù)切除、資料完整、來(lái)自性腺及性腺外的MGCT 80例作為研究組，其中無(wú)性細(xì)胞瘤22例，精原細(xì)胞瘤20例，卵黃囊瘤16例，未成熟性畸胎瘤12例，混合性生殖細(xì)胞腫瘤8例，胚胎性癌2例；選取同期手術(shù)切除的非生殖細(xì)胞性惡性腫瘤(No malignant germ cell tumor，NMGCT)標(biāo)本40例作為對(duì)照組；應(yīng)用常規(guī)病理學(xué)技術(shù)、免疫組化二步法增強(qiáng)型辣根酶聚合物(Polink-2HRP)染色系統(tǒng)，對(duì)全部120例腫瘤進(jìn)行石蠟切片、HE染色和免疫組化SALL4標(biāo)記，光學(xué)顯微鏡下觀察評(píng)估。結(jié)果:MGCT的病理形態(tài)各有特點(diǎn)，免疫組化標(biāo)記SALL4顯色為核陽(yáng)性，在80例MGCT中,73例為強(qiáng)陽(yáng)性表達(dá), 未成熟性畸胎瘤有5例弱陽(yáng)性、2例陰性，總計(jì)陽(yáng)性率97.5%；對(duì)照組40例NMGCT中，5例弱陽(yáng)性，余陰性，陽(yáng)性率12.5%；經(jīng)χ2檢驗(yàn)P<0.05，差異具有顯著意義。結(jié)論:在性腺及性腺外MGCT中，以免疫組化的方法，檢測(cè)干細(xì)胞標(biāo)記物SALL4的表達(dá)，證實(shí)SALL4在MGCT的病理診斷中的重要作用，可為MGCT的臨床診療提供可靠依據(jù)。

惡性生殖細(xì)胞腫瘤；SALL4；病理診斷；免疫組織化學(xué)

惡性生殖細(xì)胞腫瘤(malignant germ cell tumor，MGCT)是由原始生殖細(xì)胞和多能胚細(xì)胞轉(zhuǎn)化而來(lái)的惡性腫瘤，兒童好發(fā)于0～4歲，成人好發(fā)于18～40歲。其組織類型復(fù)雜多樣，包括精原細(xì)胞瘤、無(wú)性細(xì)胞瘤、卵黃囊瘤、胚胎性癌、絨毛膜癌、未成熟性畸胎瘤、混合性生殖細(xì)胞腫瘤等；主要發(fā)生在性腺器官，性腺外常發(fā)生在中線附近，如縱膈、骶尾部、腹膜后、松果體等部位[1]；大多MGCT惡性度高、進(jìn)展快、易轉(zhuǎn)移，治療主要以手術(shù)切除為主，合理的放、化療對(duì)患者的預(yù)后起著至關(guān)重要的作用，準(zhǔn)確且及時(shí)的病理診斷是治療效果的重要保證[2]。

MGCT的病理診斷主要依靠HE染色光學(xué)顯微鏡下形態(tài)學(xué)觀察，由于其類型多、形態(tài)復(fù)雜多樣，在臨床實(shí)踐中甄別難度較大，容易發(fā)生誤診[3]。為解決MGCT病理診斷中的疑難問(wèn)題，筆者研習(xí)近年腫瘤分子生物學(xué)的發(fā)展趨勢(shì)，參考國(guó)內(nèi)外相關(guān)課題研究進(jìn)展，結(jié)合臨床實(shí)踐設(shè)計(jì)方案，使用免疫組化半定量檢測(cè)MGCT中人類婆羅雙樹(shù)樣基因-4(Sal-like protein4，SALL4)的表達(dá)，效果良好，現(xiàn)報(bào)告如下。

1　資料和方法

1.1臨床資料收集贛南醫(yī)學(xué)院第一附屬醫(yī)院自2009年1月～2014年12月手術(shù)切除的符合WHO腫瘤分類及權(quán)威專著MGCT病理診斷標(biāo)準(zhǔn)[4-5]的MGCT 80例，其中來(lái)自卵巢MGCT 48例，包括無(wú)性細(xì)胞瘤22例、卵黃囊瘤14例、未成熟性畸胎瘤10例、混合性生殖細(xì)胞腫瘤2例；來(lái)自睪丸的MGCT 24例，其中精原細(xì)胞瘤16例、卵黃囊瘤2例、胚胎癌2例、混合性生殖細(xì)胞腫瘤4例；縱膈MGCT 5例，其中精原細(xì)胞瘤4例、未成熟性畸胎瘤1例；骶尾部2例，其中未成熟畸胎瘤1例，混合性MGCT 1例；顱內(nèi)混合性MGCT 1例。患者男性29例，女性51例，年齡2～55歲，中位年齡36.5歲，男女比例為1∶1.76。選取同期手術(shù)切除的非生殖細(xì)胞性惡性腫瘤(No malignant germ cell tumor，NMGCT)標(biāo)本40例作為對(duì)照研究，對(duì)照組均為女性，年齡17～61歲，中位年齡46歲；其中卵巢高級(jí)別漿液性癌12例、惡性Brenner瘤5例、透明細(xì)胞癌5例、粒層細(xì)胞瘤10例、淋巴瘤2例、神經(jīng)內(nèi)分泌癌2例，子宮彌漫性大B細(xì)胞淋巴瘤2例、高級(jí)別內(nèi)膜間質(zhì)肉瘤1例，腹股溝轉(zhuǎn)移性無(wú)色素性黑色素瘤1例。研究組及實(shí)驗(yàn)組全部病例選取均符合倫理道德標(biāo)準(zhǔn)，并經(jīng)贛南醫(yī)學(xué)院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)、研究對(duì)象知情同意。

1.2研究方法全部80例MGCT及40例NMGCT均常規(guī)規(guī)范取材，4%中性甲醛固定，系列乙醇脫水，石蠟包埋，4 μm切片，蘇木素-伊紅(H&E)染色，光鏡觀察。同步采用二步法增強(qiáng)型辣根酶聚合物(Polink-2HRP)非生物素染色系統(tǒng)對(duì)全部研究腫瘤組織進(jìn)行IHC標(biāo)記，對(duì)組織切片常規(guī)脫蠟、水化預(yù)處理，置于3%H2O2水溶液中孵育，PBS沖洗；依次滴加一抗、聚合物增強(qiáng)劑，HRP聚合物，并在每次滴加試劑后37 ℃孵育1/3～2 h，PBS標(biāo)準(zhǔn)化沖洗；其后DAB顯色，蘇木素復(fù)染，酒精脫水，二甲苯透明，中性樹(shù)膠封固；以PBS代替一抗為陰性對(duì)照，陽(yáng)性對(duì)照為羅氏商供；標(biāo)記抗體為SALL4及相關(guān)腫瘤組合抗體。

1.3IHC評(píng)價(jià)由2名以上高年資病理醫(yī)生采用雙盲法，依據(jù)國(guó)際標(biāo)準(zhǔn)化評(píng)價(jià)[6],經(jīng)光學(xué)顯微鏡觀察共同完成；SALL4為核陽(yáng)性，以染色強(qiáng)度和染色范圍進(jìn)行綜合評(píng)分；隨機(jī)選取10個(gè)視野，計(jì)數(shù)200個(gè)細(xì)胞，以10%～25%為(+)，25%～50%為(++)，>50%(+++)；以棕黃色為陽(yáng)性，淡黃為弱陽(yáng)性，不著色為陰性。

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)方法使用統(tǒng)計(jì)軟件SPSS 20.0對(duì)研究數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)和分析，比較SALL4在MGCT與NMGCT中的表達(dá)關(guān)系，計(jì)數(shù)資料比較采用χ2檢驗(yàn)，P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2　結(jié)　果

2.1MGCT的病理形態(tài)及免疫組化表達(dá)光鏡下HE染色時(shí)見(jiàn)MGCT形態(tài)各異，無(wú)性細(xì)胞瘤由大而一致的多邊形細(xì)胞構(gòu)成，瘤細(xì)胞聚集成大小不等的細(xì)胞巢，周圍有纖維組織分隔，瘤細(xì)胞胞質(zhì)豐富，核大居中(圖1)；卵黃囊瘤內(nèi)多種形態(tài)混合存在，見(jiàn)微囊、網(wǎng)狀、腺泡、腺管、乳頭等結(jié)構(gòu)，并可見(jiàn)內(nèi)胚竇樣結(jié)構(gòu)，細(xì)胞異型性較大，核仁突出(圖2)；胚胎性癌由原始上皮樣細(xì)胞構(gòu)成，呈實(shí)性巢片狀，見(jiàn)彌漫性壞死，細(xì)胞多形性異型性明顯(圖3)；未成熟性畸胎瘤見(jiàn)數(shù)量不等的未成熟組織，極性缺失，以柱狀細(xì)胞及原始小圓細(xì)胞構(gòu)成的神經(jīng)管為特征(圖4)；混合性MGCT由2種以上的腫瘤成分構(gòu)成,其內(nèi)可見(jiàn)無(wú)性細(xì)胞瘤、精原細(xì)胞瘤、卵黃囊瘤、胚胎癌、畸胎瘤、絨癌等形態(tài)特點(diǎn)。經(jīng)Polink-2HRP系統(tǒng)標(biāo)記，SALL4在MGCT中IHC顯色為核陽(yáng)性(圖5、圖6、圖7)；在80例MGCT中,73例腫瘤為彌漫強(qiáng)陽(yáng)性表達(dá), 未成熟性畸胎瘤陽(yáng)性表達(dá)在幼稚的神經(jīng)上皮組織(圖8),其中5例弱陽(yáng)性、2例陰性，總計(jì)研究組陽(yáng)性率97.5%； 在40例NMGCT中，5例高級(jí)別漿液性癌呈弱陽(yáng)性表達(dá)，余陰性，對(duì)照組陽(yáng)性率12.5%；其表達(dá)結(jié)果見(jiàn)表1。

圖1無(wú)性細(xì)胞瘤，細(xì)胞多邊形巢狀分布，胞質(zhì)空淡，核仁明顯，間質(zhì)見(jiàn)淋巴細(xì)胞浸潤(rùn)(H&E，×200)

圖2卵黃囊瘤，見(jiàn)卵黃囊樣結(jié)構(gòu),中央為纖維及血管軸心,外周排列異型明顯的腫瘤細(xì)胞(H&E，×200)

圖3胚胎性癌,癌細(xì)胞排列成巢狀,異型明顯,核分裂多, 見(jiàn)大片組織壞死 (H&E，×200)

圖4未成熟性畸胎瘤(G3)，見(jiàn)柱狀細(xì)胞及原始小圓細(xì)胞構(gòu)成的未成熟神經(jīng)管組織，排列缺乏極性( (H&E，×200)

圖5SALL4在卵黃囊瘤的瘤細(xì)胞核中彌漫性強(qiáng)陽(yáng)表達(dá)，間質(zhì)及血管陰性(Polink-2HRP，×200)

圖6SALL4在無(wú)性細(xì)胞瘤的瘤細(xì)胞核中彌漫性強(qiáng)陽(yáng)表達(dá)(Polink-2HRP，×200)

圖7SALL4在胚胎癌的腫瘤細(xì)胞核中強(qiáng)陽(yáng)表達(dá)，壞死區(qū)域不著色(Polink-2HRP，×200)

圖8SALL4在未成熟性畸胎瘤的幼稚神經(jīng)上皮組織中陽(yáng)性表達(dá)，核陽(yáng)性(Polink-2HRP，×200)

表1　SALL4在MGCT和NMGCT中的表達(dá)

注:*與對(duì)照組(NMGCT)相比P<0.05。

2.2統(tǒng)計(jì)學(xué)結(jié)果對(duì)實(shí)驗(yàn)結(jié)果采用SPSS 20.0進(jìn)行處理，經(jīng)兩兩對(duì)照分析，SALL4在研究組和對(duì)照組中的表達(dá)P<0.05，統(tǒng)計(jì)有差異性。

3　討　論

MGCT是發(fā)生于性腺(睪丸、卵巢)或性腺外組織的惡性腫瘤，由原始生殖細(xì)胞和多能胚細(xì)胞轉(zhuǎn)化而來(lái)；其組織類型復(fù)雜多樣，可表現(xiàn)為精原細(xì)胞瘤、無(wú)性細(xì)胞瘤、卵黃囊瘤、胚胎性癌、絨毛膜癌、混合性生殖細(xì)胞腫瘤等等；大多發(fā)生在卵巢和睪丸，性腺外常發(fā)生在中線附近，如縱膈、骶尾部、腹膜后、松果體等部位[7]；除無(wú)性細(xì)胞瘤外，MGCT惡性度高、進(jìn)展快、易轉(zhuǎn)移，治療主要以手術(shù)切除為主，合理的放、化療對(duì)患者的預(yù)后起著至關(guān)重要的作用，準(zhǔn)確而及時(shí)的病理診斷是有效治療的重要保證[8]。

在臨床實(shí)踐中,MGCT的病理診斷主要依靠HE染色光學(xué)顯微鏡下形態(tài)學(xué)觀察，由于其類型多、形態(tài)復(fù)雜多樣，與其它類型的NMGCT形態(tài)重疊多，較易發(fā)生誤診，常需要IHC抗體標(biāo)記以輔助診斷和鑒別診斷；傳統(tǒng)免疫組化抗體主要以CK、EMA、CD117、SOX2、AFP、glypican-3、P53、Ki-67等為主，其特異性和敏感性均受客觀因素影響，在臨床使用中效果不夠理想；為解決MGCT的病理診斷疑難，筆者結(jié)合國(guó)內(nèi)外相關(guān)研究，在MGCT病理診斷中使用特異性和敏感性較強(qiáng)的癌基因SALL4[9]，結(jié)合傳統(tǒng)上皮、性索間質(zhì)抗體進(jìn)行腫瘤基因研究，可有效彌補(bǔ)傳統(tǒng)免疫組化抗體表達(dá)在特異性和敏感性方面的不足，對(duì)MGCT進(jìn)行明確分類。

SALL4基因是2002年由AL-Baradie等發(fā)現(xiàn)的一種鋅脂蛋白轉(zhuǎn)錄因子，是果蠅Splat(8a1)的同源異型基因，定位于人類染色體20q13，包括SALL4A 和SALL4B 兩種亞型。研究證實(shí)SALL4是調(diào)控SALL基因家族表達(dá)的主要因子，可通過(guò)調(diào)節(jié)自身表達(dá)或另一轉(zhuǎn)錄因子OCT4表達(dá)的方式，進(jìn)而調(diào)控其他SALL基因家族成員的表達(dá)；是維持胚胎干細(xì)胞(embryonic stem cell，ESC)功能的重要調(diào)控基因，在細(xì)胞周期調(diào)控及細(xì)胞凋亡中起重要作用，SALL4可通過(guò)影響表觀遺傳學(xué)機(jī)制進(jìn)而調(diào)控干細(xì)胞自我更新過(guò)程[10-11]。SALL4與其他轉(zhuǎn)錄因子包括OCT4 和SOX2等相互作用，形成復(fù)合體并與OCT-SOX元件結(jié)合，共同維持ESC的多能性。

有研究證實(shí)SALL4在卵巢畸胎瘤大部分未成熟成分中呈陽(yáng)性表達(dá)，而在成熟成分中呈陰性表達(dá)； Cao等通過(guò)對(duì)睪丸腫瘤、Mei等對(duì)中樞神經(jīng)系統(tǒng)GCT、和Wang等對(duì)性腺外卵黃囊瘤進(jìn)行免疫組織化學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，SALL4可成為MGCT(卵黃囊瘤、無(wú)性細(xì)胞瘤、精原細(xì)胞瘤、胚胎癌、絨毛膜癌、未成熟性畸胎瘤等)一個(gè)非常敏感而特異的標(biāo)志物[12-13]。Markku M等通過(guò)對(duì)3 215例腫瘤標(biāo)本的系統(tǒng)性免疫組化研究， 證實(shí)SALL4 是一種非畸胎瘤類生殖細(xì)胞腫瘤非常好的標(biāo)志物,同樣可不同程度的表達(dá)于其他腫瘤中, 比如淋巴瘤、急性白血病、肝癌、胃癌、腎母細(xì)胞瘤、惡性黑色素瘤等,這可能反映了惡性腫瘤的類干細(xì)胞分化[14-15]。

本課題以MGCT為研究對(duì)象，采用Polink-2HRP染色系統(tǒng)，檢測(cè)MGCT中SALL4基因的表達(dá)，結(jié)果顯示,SALL4在研究組80例MGCT中,73例為強(qiáng)陽(yáng)性表達(dá), 未成熟性畸胎瘤有5例弱陽(yáng)性、2例陰性，總計(jì)陽(yáng)性率97.5%；對(duì)照組40例NMGCT中，5例弱陽(yáng)性，余陰性，陽(yáng)性率12.5%；所選對(duì)照組NMGCT形態(tài)特點(diǎn)與MGCT極其相似，比如1例腹股溝轉(zhuǎn)移性無(wú)色素性黑色素瘤，細(xì)胞呈大多邊形,胞質(zhì)透明,呈巢片狀, 光學(xué)顯微鏡下極難與無(wú)性細(xì)胞瘤鑒別；經(jīng)IHC標(biāo)記，SALL4呈陰性表達(dá),而HMB45陽(yáng)性表達(dá)，為典型的惡黑免疫構(gòu)型。胚胎性癌細(xì)胞異型性大,排列缺乏極性,伴大片壞死，與高級(jí)別漿液性癌及惡性Brenner瘤有較多組織學(xué)重疊，SALL4彌漫性強(qiáng)陽(yáng)表達(dá)可以很好的鑒別。未成熟性畸胎瘤中SALL4的表達(dá)呈現(xiàn)不同程度的差異，陽(yáng)性表達(dá)在未成熟的神經(jīng)管組織,有弱陽(yáng)性及陰性結(jié)果,這可能與腫瘤分化過(guò)程中的演變有一定的關(guān)系[16]。本文研究結(jié)果與文獻(xiàn)報(bào)道吻合，但由于樣本較少,未能有更多的發(fā)現(xiàn)。另外,本研究剔除了診斷原則獨(dú)特的男性睪丸畸胎瘤，因?yàn)椴G丸畸胎瘤在成年人大多為惡性，兒童大多為良性；剔除了惡性成分為上皮性腫瘤的女性惡性畸胎瘤[17]；減少了實(shí)驗(yàn)判斷中的混亂和假陰性數(shù)據(jù)。

綜上所述，在性腺及性腺外MGCT中檢測(cè)SALL4的表達(dá)，可以解決MGCT臨床病理診斷與鑒別診斷中的疑難問(wèn)題，提高M(jìn)GCT診斷的準(zhǔn)確性，為MGCT的臨床診斷和治療提供科學(xué)依據(jù)；進(jìn)而正確指導(dǎo)臨床對(duì)手術(shù)方式進(jìn)行選擇，正確監(jiān)測(cè)腫瘤術(shù)后復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移及其預(yù)后的研判；對(duì)于患者的治療及預(yù)后指導(dǎo)產(chǎn)生科學(xué)而重要的積極影響；若能在本實(shí)驗(yàn)的基礎(chǔ)上開(kāi)發(fā)出MGCT相關(guān)的靶向藥物，則會(huì)為醫(yī)學(xué)事業(yè)的發(fā)展做出價(jià)值更大的貢獻(xiàn)。

針對(duì)MGCT，準(zhǔn)確、及時(shí)的診斷可為患者提供最佳的治療方案，減少住院時(shí)間，降低醫(yī)療費(fèi)用，延長(zhǎng)患者生存期，有很好的社會(huì)及經(jīng)濟(jì)效益。

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The Application of SALL4 in the Pathological Diagnosis of Malignant Germ Cell Tumors

HEJue1,PENGTao2,HANQiao-xiu1,WANGZhen-ling1,DENGXiao1,ZHANGWen-shu1

(1.DepartmentofTeachingandResearch,GannanMedicalUniversity；2.DepartmentofFemaleTumor,TumorHospitalofGanzhou,GanzhouJiangxi341000)

Objectives:To study the expression of Sal-like protein4 (SALL4) in malignant germ cell tumor (MGCT) and its significance in MGCT pathological diagnosis. Methods: There were 80 cases of MGCT samples from the First Affiliated Hospital of Gannan Medical University, including 22 cases of dysgerminomas, 20 cases of seminomas，16 cases of yolk sac tumors, 12 cases of immature teratomas, 8 cases of mixed germ cell tumors, and 2 cases of embryonal carcinomas, These samples were collected from January 2009 to December 2014. Fourty cases of nonmalignant germ cell tumors (NMGCT), which were removed from female bilateral ovaries in homochronous operations, were taken as the controls. Conventional pathology techniques as well as Polink-2HRP were used for paraffin embedding, HE staining, and immunohistochemistry staining of SALL4 for all 120 samples. The tissues were observed under optical microscopes. Results: Various pathological characterizations were observed for MGCT, and immunohistochemistry staining of SALL4 was positive in nucleus. In 80 cases of MGCT, 73 cases showed strongly positive in SALL4. There were 5 weak positive and 2 negative cases, and the total positive rate was 97.5% for immature MGCT. For 40 cases of controls, 5 cases were positive with weak intensity, and the rest were negative, and the positive rate was 12.5%. Under Chi-square test, the differences of SALL4 positive rates between controls and MGCT group was statistically significant(P<0.05). Conclusion:For the MGCT inside and outside of gonad, the immunohistochemistry staining of stem cell marker SALL the importance of SALL4 in the MGCT pathological diagnosis, which could provide reliable foundation for MGCT clinical diagnosis and treatment.

MGCT; SALL4; Pathological diagnosis; Immunohistochemistry

江西省教育廳科學(xué)技術(shù)研究項(xiàng)目(GJJ14690)

R730.2

A

1001-5779(2016)04-0580-05

10.3969/j.issn.1001-5779.2016.04.023

2016-08-18)(責(zé)任編輯：敖慧斌)