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    石榴TIFY基因家族的全基因組鑒定與表達分析

    2024-12-31 00:00:00李曉靜魯海菊岳亮亮
    江蘇農業(yè)科學 2024年19期
    關鍵詞:表達分析石榴

    摘要:TIFY轉錄因子在植物生長發(fā)育和逆境響應中起重要作用。以石榴基因組數據為基礎,利用生物信息學方法,開展TIFY轉錄因子的鑒定,并進行蛋白理化性質、系統(tǒng)進化關系、保守基序、基因結構、表達模式、順式作用元件分析。結果表明,在石榴基因組中共鑒定到16個TIFY基因,可分為ZML、JAZ、TIFY、PPD這4個亞家族。PgTIFY基因結構存在明顯差異,其中ZML亞家族基因結構最復雜。表達分析結果表明,PgTIFY2、PgTIFY3、PgTIFY7、PgTIFY10、PgTIFY12在葉片中高表達;PgTIFY1、PgTIFY4、PgTIFY5、PgTIFY8、PgTIFY13、PgTIFY16在根中高表達;PgTIFY15、PgTIFY11在花中高表達。JAZ亞家族基因在鹽脅迫和ABA處理組織中差異表達。16個PgTIFY基因啟動子均含有低溫、干旱、缺氧等脅迫響應元件和茉莉酸甲酯、ABA、生長素、JA相關激素響應元件類型。推測PgTIFY基因家族可能在石榴果實發(fā)育、逆境響應、激素信號調控等方面發(fā)揮重要作用。

    關鍵詞:石榴;TIFY基因家族;表達分析;順式作用元件

    中圖分類號:S665.401" 文獻標志碼:A

    文章編號:1002-1302(2024)19-0041-10

    收稿日期:2023-11-03

    基金項目:國家自然科學地區(qū)基金(編號:42161015);云南省教育廳科學研究基金(編號:2023J1115)。

    作者簡介:李曉靜(1986—),女,河南洛陽人,博士,講師,主要從事果樹栽培學方面的教學與研究。E-mail:lanmeixj@163.com。

    通信作者:岳亮亮,博士,助理研究員,主要從事植物學、生物地理學、濕地學、分子生態(tài)學方面的教學與研究。E-mail:yueliangliang@swfu.edu.cn。

    石榴(Punica granatum L.)是千屈菜科石榴屬的果樹。石榴果實味美可口,含有豐富的維生素和酚類化合物。云南蒙自是我國石榴八大主產區(qū)之一。蒙自石榴因其個頭大、籽實飽滿、肉厚核小、晶瑩如珠、汁多蜜甜而備受推崇。然而,與其他果樹相似,石榴在栽培過程中經常面臨高鹽、干旱、營養(yǎng)不足、病菌感染等環(huán)境因素的影響。這些因素會限制石榴的生長和發(fā)育,對其產量和品質產生嚴重影響。因此,研究石榴中非生物脅迫響應基因,將有助于改良其脅迫耐受性,以應對日益嚴峻的環(huán)境挑戰(zhàn)。

    轉錄因子是整個活細胞中的主要調節(jié)蛋白,它與目標基因兩側的DNA結合,在調節(jié)基因表達和植物對環(huán)境條件的反應方面發(fā)揮重要作用[1。TIFY是一個特殊的基因家族,參與植物防御和生長調節(jié)[2。TIFY基因家族含有1個高度保守的基序(TIF[F/Y]XG),可分為4個亞家族,即TIFY、JAZ、ZML、PPD亞家族。該家族除了TIFY亞家族只有TIFY結構域外,其他3個亞家族的成員都擁有一些額外的結構域。如ZML亞家族蛋白還擁有1個GATA鋅指DNA結構域和1個CCT結構域。JAZ亞家族蛋白有1個CCT結構域。而PPD亞家族蛋白在N端含有1個典型的PPD結構域[2。

    Nishii等從擬南芥中鑒定出首個TIFY基因[3,隨后TIFY基因陸續(xù)在小麥[4-5、大豆6、楊樹7、桃8、丹參9、十字花科植物10-11、西瓜12、葡萄13、木薯14、玉米和番茄15等植物中被鑒定出來。近期研究表明,TIFY基因家族參與眾多生物學過程,如開花時間[16、次生代謝物質的合成9、茉莉酸信號轉導13-14,17、鹽脅迫4,6、重金屬脅迫18等非生物脅迫過程。在番茄、玉米上有關TIFY基因家族的分析表明,TIFY基因參與了植物生殖、代謝、應激反應、細胞信號轉導等過程[15。在木薯上的研究表明,大多數JAZ亞家族基因對茉莉酸(JA)有響應,特別是MeJAZ1、MeJAZ13、MeJAZ14在滲透、鹽、鎘脅迫處理后,其表達水平上調[14。在西瓜基因組中,共鑒定到15個TIFY基因,包括PPD亞族1個、TIFY亞族2個、ZML亞家族4個、JAZ亞家族8個。定量表達分析結果表明,9個TIFY基因對JA、鹽、干旱脅迫有響應。其中,JA能激活8個基因,抑制1個基因,尤其是能夠誘導ClJAZ1、ClJAZ7的表達[12。

    由此可見,TIFY在植物生長發(fā)育、代謝物調控、生物和非生物脅迫中具有重要作用。本研究以石榴基因組數據為基礎,采用生物信息學方法對TIFY基因家族進行鑒定,并進行系統(tǒng)進化關系、保守基序、基因結構、表達模式、順式作用元件分析,以期進一步了解TIFY基因在石榴生長發(fā)育和非生物脅迫中的作用,并為石榴育種提供理論依據。

    1 材料與方法

    1.1 試驗時間和地點

    試驗于2023年3月至2024年1月在紅河學院生物科學與農學學院實驗室完成。

    1.2 數據下載

    從NCBI下載突尼斯軟籽石榴(Punica granatum L.)基因組數據。利用PlantTFDB數據庫下載擬南芥[19、水稻20、蘋果21、葡萄13TIFY蛋白序列,并根據相關參考文獻進行命名。

    1.3 石榴TIFY基因家族成員的鑒定及蛋白理化性質分析

    從Pfam數據庫下載TIFY-family模型,通過HMMER軟件篩選PgTIFY。利用SMART、Batch Web CD-Search Tool 在線軟件,將鑒定到的PgTIFY蛋白進行基因保守結構域預測。綜合所得結果,獲得石榴TIFY候選基因,并根據其在染色體上的位置進行命名。利用ExPASy對石榴TIFY家族成員進行蛋白理化性質分析。

    1.4 系統(tǒng)進化樹的構建

    利用Clustal W將石榴候選蛋白與擬南芥、蘋果、水稻、葡萄蛋白進行多序列比對,使用MEGA X軟件,采用NJ(neighbor-joining)法(Bootstrap=1 000)構建系統(tǒng)進化樹。

    1.5 石榴TIFY蛋白結構及保守基序分析

    用MEME (http://meme.sdsc.edu/meme/ meme-in.tro.html)在線軟件、TBtools分析石榴TIFY蛋白的motif模式,并進行可視化分析[22。參數設置:保守基序個數為10,保守基序最佳匹配長度為 6~100,其他參數設置為默認。

    1.6 石榴TIFY基因家族基因結構分析

    根據所得石榴TIFY基因蛋白序列和石榴GFF3數據,利用TBtools工具進行石榴TIFY基因結構分析。

    1.7 石榴TIFY基因家族的表達分析

    從NCBI下載石榴不同組織和不同發(fā)育階段的轉錄組數據[23、不同非生物脅迫處理的轉錄組數據24-25。利用TBtools繪制基因表達熱圖。

    1.8 石榴TIFY基因啟動子順式作用元件預測

    通過基因組序列和結構注釋文件,提取TIFY基因上游2 kb序列作為啟動子區(qū)域,將啟動子序列提交PlantCare在線軟件,進行順式作用元件的預測,并通過TBtools軟件進行可視化分析。

    2 結果分析

    2.1 石榴TIFY基因家族成員的鑒定及蛋白理化性質分析

    綜合Pfam、Batch Web CD-Search Tool、SMART的分析結果,共從石榴基因組中鑒定到16個TIFY蛋白。利用ExPASy在線軟件對其蛋白理化性質進行分析,結果如表1所示。PgTIFY蛋白長度為126 (PgTIFY15)~452 (PgTIFY3) aa不等;蛋白分子量為14.13(PgTIFY11)~47.04(PgTIFY3)ku。其等電點介于4.87~10.17之間,其中5個蛋白等電點lt;7,偏酸性;其余11個PgTIFY蛋白等電點gt;7,偏堿性。PgTIFY蛋白的不穩(wěn)定指數介于 38.78~83.03之間,脂肪族氨基酸指數在56.40~82.19之間,Gravy值在-0.869~-0.299范圍內變化,總平均親水性均小于0,表明PgTIFY蛋白均為親水性蛋白。

    2.2 系統(tǒng)進化分析

    為探索PgTIFY基因與其他植物中TIFY的進化關系,對擬南芥、石榴、水稻、蘋果、葡萄5個物種的92個TIFY序列進行系統(tǒng)進化分析,結果如圖1所示。TIFY蛋白可分為4個亞家族(ZML、PPD、JAZ、TIFY)。JAZ亞家族是最大的分支,有72個成員。在這個亞家族中,24個蘋果TIFY、11個葡萄TIFY、12個擬南芥TIFY、15個水稻TIFY、10個石榴TIFY聚在一起(圖1)。JAZ亞家族又可劃分為6個小亞族。ZML亞家族和PPD亞家族都有7個成員組成。TIFY亞家族的成員數目最少,為6個,分別由3個蘋果TIFY、1個葡萄TIFY、1個擬南芥TIFY、1個石榴TIFY組成。在ZML亞家族、PPD亞家族都不存在水稻的同源基因。為了解石榴TIFY基因的系統(tǒng)進化關系,構建進化樹,如圖2-A所示:16個PgTIFY蛋白可分為ZML亞家族(PgTIFY1、PgTIFY9、PgTIFY2、PgTIFY10)、PPD亞家族(PgTIFY12)、JAZ亞家族(PgTIFY4、PgTIFY6、PgTIFY7、PgTIFY8、PgTIFY11、PgTIFY5、PgTIFY13、PgTIFY14、PgTIFY15、PgTIFY16)、 TIFY亞家族(PgTIFY3)。JAZ亞家族又可以進一步劃分為6個小亞族,分別為JAZⅠ(PgTIFY14)、JAZⅡ(PgTIFY7)、JAZⅢ(PgTIFY15、PgTIFY4、PgTIFY11)、JAZⅣ(PgTIFY6)、JAZⅤ(PgTIFY8、PgTIFY13)、JAZⅥ(PgTIFY5、PgTIFY16)。

    2.3 石榴TIFY蛋白保守結構域分析

    通過MEME程序共獲得10個保守基序,結果如圖2-B、圖3所示。motif 1是所有PgTIFY蛋白共有的。如圖4-A所示,motif 1為TIFY結構域,如圖4-B所示,motif 2是Jas結構域,該結構域缺少末端保守的脯氨酸和酪氨酸,motif 2在除TIFY亞家族(PgTIFY3)外的所有蛋白中都存在。motif 3是GATA鋅指結構(圖4-C)。motif 4是CCT結構域(圖4-D),是ZML亞家族特有的基序。ZML亞家族(PgTIFY1、PgTIFY9、PgTIFY2、PgTIFY10)均含有motif 1、motif 2、motif 3、motif 4、motif 5、motif 10。PgTIFY1與PgTIFY9在進化樹上親緣關系最近,兩者的motif 組成和順序完全相同,除含有ZML亞家族共同的保守序列外,兩者都含有motif 6、motif 9。PgTIFY2與PgTIFY10在進化樹上親緣關系最近,兩者的序列組成和順序完全相同。JAZⅥ亞家族(PgTIFY5、PgTIFY16)除含有motif 1、motif 2外,還含有motif 7。JAZV亞家族(PgTIFY8、PgTIFY13)均含有motif 1、motif" 2、motif" 8、motif 6。JAZⅢ亞家族(PgTIFY15、PgTIFY4、PgTIFY11)只含有motif 1、motif 2。PgTIFY3的結構最簡單,只含有motif 1、motif 8。同一亞家族內的motif組成和分布相對保守,但不同亞家族間存在顯著差異。

    2.4 石榴TIFY基因家族內含子/外顯子結構分析

    石榴TIFY基因外顯子/內含子結構分析結果如圖2-C所示。不同亞家族的PgTIFY在基因結構上存在差異,外顯子的數量和內含子的長度差異較大。如在JAZV亞家族中,PgTIFY8有5個外顯子;PgTIFY13有6個外顯子;JAZⅡ亞家族成員PgTIFY7有7個外顯子,JAZⅠ亞家族成員PgTIFY14有8個外顯子,在JAZⅢ亞家族中PgTIFY11、PgTIFY15有3個外顯子;而PgTIFY4只有1個外顯子。PPD亞家族成員PgTIFY12有9個外顯子。石榴ZML亞家族基因的外顯子數目最多,為10。同一亞家族中的一些成員具有相似的外顯子數,但外顯子長度不同,如PgTIFY1、PgTIFY9內含子/外顯子結構相似,PgTIFY2、PgTIFY10的內含子/外顯子結構相似。

    2.5 石榴PgTIFY基因組織表達分析

    利用轉錄組數據開展16個PgTIFY基因的表達分析,結果如圖5所示,16個PgTIFY基因在不同組織和器官中差異表達。13個PgTIFY基因在所有組織中都表達,3個基因在大多數的組織中不表達或低表達。PgTIFY2、PgTIFY3、PgTIFY7、PgTIFY10、PgTIFY12在葉片中高表達;PgTIFY1、PgTIFY4、PgTIFY5、PgTIFY8、PgTIFY13、PgTIFY16在根中高表達;PgTIFY15、PgTIFY11在花中高表達,在其他組織中不表達或低表達。

    2.6 石榴PgTIFY基因誘導表達分析

    不同誘導處理下PgTIFY基因的表達模式如圖6、圖7所示。NaCl處理后PgTIFY1、PgTIFY11、PgTIFY14、PgTIFY9幾乎在所有處理中都低表達,特別是PgTIFY11在葉片中不表達。PgTIFY5、PgTIFY6、PgTIFY16在大多數處理中高表達。大多數基因在根中的表達比在葉片中的表達高。不同濃度的脫落酸(ABA)處理后,PgTIFY基因的表達模式不同。PgTIFY1、PgTIFY2、PgTIFY9、PgTIFY11、PgTIFY14低表達。不同濃度的ABA處理后,PgTIFY3、PgTIFY7、PgTIFY10、PgTIFY12的表達變化不大。

    2.7 石榴PgTIFY基因啟動子順式作用元件分析

    利用石榴基因組數據,提取TIFY基因ATG上游2 000 bp的序列開展啟動子分析,結果如圖8所示。16個基因的啟動子含有豐富的順式元件,包括光響應元件、厭氧響應元件、低溫響應元件、激素響應順式元件、應激響應順式元件。推測PgTIFY基因可能受到ABA、茉莉酸甲酯、生長素、JA的強烈調控。此外在PgTIFY基因的啟動子區(qū)域發(fā)現了MYC順式元件和MYB(MBSI、MRE、MBS)的特異性結合位點,這些位點參與調節(jié)類黃酮的生物合成、光響應和各種脅迫。

    3 討論和結論

    隨著基因組測序技術的發(fā)展,在楊樹[7、玉米26、番茄15、葡萄13、獼猴桃27、蘋果21、大麥28等植物上都開展了TIFY基因家族的功能研究。石榴基因組測序的完成為開展石榴相關基因家族的研究提供了可能。本研究基于石榴基因組數據庫,開展TIFY基因家族生物信息學分析,共鑒定到16個TIFY基因,包括1個TIFY亞家族蛋白、10個JAZ亞家族蛋白、1個PPD亞家族蛋白、4個ZML亞家族蛋白。在楊樹[7、玉米15,26、葡萄13、西瓜12、桃[8、蘋果21上分別鑒定到24、47、19、15、16、30個TIFY基因。石榴TIFY基因的數目同葡萄[13、西瓜[12、桃8相差不大,但比蘋果21、玉米15,26少很多。

    TIFY是一個植物特異性轉錄因子家族,以TIFY結構域為特征[2。根據保守結構域的不同,TIFY轉錄因子被劃分為TIFY、JAZ、PPD、ZML這4個亞家族。然而,并非所有的亞家族都存在于每個物種中。例如,PPD亞家族在一些單子葉植物中不存在[20。本研究中構建的系統(tǒng)進化樹中,PPD亞家族就不包含水稻基因。同其他雙子葉植物上的研究結果一致,石榴TIFY被劃分為4個亞家族,但不同亞族在基因數量上差別較大。在葡萄中鑒定到2個TIFY亞家族基因、2個PPD亞家族基因、4個ZML亞家族基因、11個JAZ亞家族基因[13。在桃子中鑒定到1個TIFY亞家族基因、1個PPD亞家族基因、5個ZML亞家族基因、9個JAZ亞家族基因[8。在蘋果中鑒定到8個TIFY亞家族基因、2個PPD亞家族基因、2個ZML亞家族基因、18個JAZ亞家族基因[21。與葡萄、桃、蘋果上的研究結果一致,石榴的JAZ亞家族成員多于ZML亞家族。在石榴基因組中,共鑒定到10個JAZ亞家族基因、4個ZML亞家族基因、 1個PPD亞家族基因、1個TIFY亞家族基因。石榴中共鑒定到10個JAZ亞家族蛋白,該亞家族蛋白相似度較低,序列長度為126~385 aa。JAZ亞家族蛋白序列的多樣性在葡萄[13、蘋果21上都有報道,推測JAZ亞家族基因在陸生植物進化過程中發(fā)生了分化,并經歷了大的突變。

    內含子/外顯子基因結構多樣化的機制包括外顯子/內含子增減、外顯子化/假外顯子化、插入/刪除3種機制[29。同西瓜上的研究結果12相似,ZML亞家族蛋白序列長且內含子的數目比其他亞家族多。此外,同一亞家族的基因結構相似,但內含子的數目不同,表明ZML亞家族在進化的過程中發(fā)生了內含子丟失事件,造成基因功能的差異。此外,JAZ亞家族內含子/外顯子結構差異更大。但PgTIFY5、PgTIFY16的內含子數目和長度相對保守,表明這2個基因的功能有可能相同。內含子/外顯子的丟失及其長度的差異,可能造成TIFY基因功能的差異。MEME分析共鑒定到10個motif,一些motif是亞家族特有的;motif的不同造成石榴TIFY基因功能的分化。

    TIFY基因參與植物的多個生長發(fā)育過程,如調控植物的開花時間[16、次生代謝物質的合成9和果實的發(fā)育等生物學過程8,27。在桃上的研究結果表明,PpJAZ1、PpJAZ4、PpJAZ5受MeJA調控,并且與果皮色素含量正相關,而PpZML1、PpZML13與果皮色素含量負相關。MdJAZ9、MdJAZ10、MdJAZ18在根、莖、葉片、花中高表達,而在果實、種子中低表達[8。PgTIFY6、PgTIFY7、PgTIFY5、PgTIFY16是MdJAZ9、MdJAZ10、MdJAZ18的同源基因,在根、葉片、花中高表達,而在果實的不同組織和種子的不同發(fā)育階段低表達。MdJAZ5、MdJAZ6在花中不表達,而MdJAZ12、MdJAZ15在除果實外的其他組織中表達[8。PgTIFY5、PgTIFY16是同源基因,具有相似的表達趨勢,在根、授粉后50 d的果皮和花中高表達。PgTIFY2、PgTIFY10是同源基因,在果實的不同組織和不同發(fā)育時期組成性表達,在葉片中高表達。PgTIFY1、PgTIFY9是同源基因,在所有器官中低表達。同一個亞家族的基因具有相似的表達模式,這表明基因的功能相對保守。

    此外,TIFY作為植物的特異轉錄因子,在調控植物應對不利環(huán)境中起關鍵作用[4,10-12,20。在小麥中,有5個JAZ基因在鹽脅迫下被誘導[5。在大豆中GmTIFY10e、GmTIFY10g受鹽脅迫誘導,將GmTIFY10e、GmTIFY10g在擬南芥和大豆中過表達,可以提高植株對鹽脅迫的耐受性[6。ZML亞家族基因PgTIFY1、PgTIFY9在所有處理和組織中都低表達。PgTIFY2、PgTIFY10在所有處理和組織中都中度表達。大多數的JAZ亞家族基因,在鹽脅迫處理和組織中高表達,且JAZ亞家族基因在根中高表達,在葉片中低表達;推測鹽脅迫處理后,根中的TIFY基因對NaCl更敏感[25。有趣的是,鹽脅迫處理后3 d,PgTIFY5、PgTIFY16在葉片和根中的表達降低,鹽脅迫處理后6 d表達量升高。總體而言,ABA處理抑制了PgTIFY基因的表達。相對而言,PgTIFY1、PgTIFY9在不同濃度ABA處理的樣品中表達量低,而JAZ亞家族基因在ABA處理的樣品中高表達;但隨著ABA濃度的增加,大多數基因表達量降低;特別是60 μmol/L ABA濃度下,大多數基因表達量最低。如PgTIFY4、PgTIFY5、PgTIFY6、PgTIFY8、PgTIFY13、PgTIFY15、PgTIFY16。PgTIFY8與PgTIFY13是同源基因,兩者的表達趨勢一樣,即30 μmol/L ABA濃度下,基因表達量最高,60 μmol/L ABA濃度下,基因表達量最低。PgTIFY1和PgTIFY9、PgTIFY2和PgTIFY10、PgTIFY5和PgTIFY16、PgTIFY8和PgTIFY13,這4對同源基因具有相同的表達趨勢,推測同源基因對之間的功能是相同的?;虻谋磉_結果同系統(tǒng)進化樹的結果相一致,證明該研究結果具有可靠性。

    啟動子在植物適應環(huán)境中起重要作用。啟動子順式作用元件分析結果表明:石榴TIFY基因的啟動子上含有大量ABRE、TCA、GARE、MBS等參與激素信號轉導和脅迫的元件,但不同成員之間所含有的元件種類和個數均不同,推測PgTIFY響應激素的種類和程度不同,進而導致PgTIFY之間功能的差異。此外,16個PgTIFY基因均含有干旱脅迫、低溫脅迫、厭氧脅迫等脅迫響應元件。由此可見,PgTIFY基因家族成員可能在石榴逆境脅迫反應及激素信號調控等方面發(fā)揮重要作用。

    本研究在石榴基因組中共鑒定到16個PgTIFY基因,16個PgTIFY蛋白可分為ZML(4個)、JAZ(10個)、TIFY(1個)、PPD(1個)亞家族。PgTIFY基因結構存在明顯差異,同一亞家族的基因具有較相似的基因結構和表達模式。PgTIFY基因在不同組織和發(fā)育階段樣品中差異表達。根和葉片中PgTIFY基因對鹽脅迫的敏感程度不同,根中的PgTIFY基因對鹽脅迫更敏感。鑒定出的16個PgTIFY基因存在一定的功能分化,具有明顯的組織和時空特異性。PgTIFY基因啟動子區(qū)域富含光、激素、脅迫等順式作用元件,推測其在石榴逆境響應和激素調節(jié)中具有重要調控作用。期待該研究結果可以為進一步明確TIFY家族基因在石榴中的功能特征和利用TIFY基因來改善石榴的品質提供理論參考。

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