不同MoCA評(píng)分下血管性認(rèn)知障礙患者的灰質(zhì)體積差異基于體素的形態(tài)學(xué)分析

李凱琳 魏翔宇

［摘要］ 目的：采用基于體素的形態(tài)學(xué)分析（VBM）方法，探究血管性認(rèn)知障礙（VCI）患者灰質(zhì)體積與認(rèn)知障礙程度的關(guān)系。方法：選取157例確診的VCI患者，根據(jù)蒙特利爾認(rèn)知量表（MoCA）評(píng)分結(jié)果分為輕、中、重度組，均行顱腦MRI掃描和VBM分析。比較3組的顱腦總體積、灰質(zhì)體積、白質(zhì)體積、腦室或腦脊液體積，以及灰/白質(zhì)體積與顱腦總體積之比。對(duì)組間差異腦區(qū)灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分行相關(guān)性分析。結(jié)果：與輕度組相比，重度組右側(cè)顳下回、右側(cè)顳中回、右側(cè)額中回、右側(cè)額下回、右側(cè)海馬、右側(cè)補(bǔ)充運(yùn)動(dòng)區(qū)和左側(cè)中央旁小葉的腦灰質(zhì)體積均顯著減少（均P<0.05）。全部患者腦灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分呈正相關(guān)（r=0.249，P<0.001）；右側(cè)海馬區(qū)灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分呈正相關(guān)（r=0.432，P<0.001）。結(jié)論：不同認(rèn)知功能障礙水平的VCI患者存在額葉、顳葉、頂葉和海馬等多個(gè)腦區(qū)的灰質(zhì)體積變化，這為認(rèn)知障礙程度的劃分提供了神經(jīng)影像學(xué)證據(jù)支持。

［關(guān)鍵詞］ 血管性認(rèn)知障礙；灰質(zhì)；蒙特利爾認(rèn)知量表；基于體素的形態(tài)學(xué)測(cè)量；磁共振成像

A voxel-based morphometry （VBM） study of gray matter volume in patients with vascular cognitive impairment according to different MoCA scores

［Abstract］ Objective：To explore the relationship of the gray matter volume and the degree of cognitive impairment in patients with vascular cognitive impairment （VCI） by the voxel-based morphometry （VBM） method. Methods：A total of 157 VCI patients were divided into the mild，moderate and severe groups based on the score of Montreal Cognitive Assessment （MoCA）. All patients underwent MRI scan and VBM analysis. Finally，the volumes of total intracranial，gray matter，white matter，ventricle/cerebrospinal fluid and the ratio of the gray/white matter volume to the total intracranial volume were compared among the three groups. The correlations between gray matter volumes of different brain regions and MoCA score were analyzed. Results：Compared with the mild group，the gray matter volumes in the right inferior temporal gyrus，right middle temporal gyrus，right middle frontal gyrus，right inferior frontal gyrus，right hippocampus，right supplementary motor area and left paracentral lobule were significantly lower in the severe group （all P<0.05）. There was a positive correlation between gray matter volume and MoCA score （r=0.249，P<0.001）. The gray matter volume in the right hippocampus was positively correlated with the MoCA score （r=0.432，P<0.001）. Conclusions：VCI patients with different levels of cognitive impairment have gray matter volume changes in the frontal lobe，temporal lobe，parietal lobe and hippocampus. From the perspective of gray matter volume differences，this study provides neuroimaging evidence supporting the classification to the degree of cognitive impairment.

［Key words］ Vascular dementia；Gray matter；Montreal Cognitive Scale；Voxel-based morphometry；Magnetic resonance imaging

血管性認(rèn)知障礙（vascular cognitive impairment，VCI）是由腦血管病變或危險(xiǎn)因素引起認(rèn)知功能受損的一組綜合征［1］，其發(fā)病率隨年齡增長(zhǎng)而逐年上升［2］。因此，探討VCI的早期神經(jīng)病理學(xué)特點(diǎn)對(duì)高危人群的篩查和預(yù)測(cè)，以及制訂有效的緩解及預(yù)防策略等至關(guān)重要。多數(shù)指南根據(jù)病程將VCI分為輕度和重度［3-5］。局部梗死灶、局灶性神經(jīng)元萎縮等病理改變是引起VCI的關(guān)鍵，這可能導(dǎo)致VCI患者局部腦區(qū)結(jié)構(gòu)發(fā)生改變［6］。MRI是VCI影像學(xué)診斷的金標(biāo)準(zhǔn)［7］，然而VCI患者的影像學(xué)表現(xiàn)常滯后于臨床表現(xiàn)，且多數(shù)影像特征為定性資料，難以與認(rèn)知損害程度進(jìn)行關(guān)聯(lián)?；隗w素的形態(tài)學(xué)分析（voxel based morphometry，VBM）［8］可對(duì)灰質(zhì)、白質(zhì)和腦脊液等不同成分進(jìn)行分割并開(kāi)展亞區(qū)水平比較，在捕捉微小病灶并對(duì)早期病灶精準(zhǔn)定位方面具有顯著優(yōu)勢(shì)。此外，VBM掃描時(shí)間較短，極大降低了因掃描時(shí)間過(guò)長(zhǎng)帶來(lái)的頭動(dòng)等問(wèn)題，使其成為分析VCI患者腦結(jié)構(gòu)改變的理想工具［9］。本研究擬通過(guò)VBM技術(shù)分析不同認(rèn)知障礙水平VCI患者的腦結(jié)構(gòu)影像學(xué)特征。

1? 資料與方法

1.1? 一般資料

招募2021年1月至2022年12月在上海中醫(yī)藥大學(xué)附屬曙光醫(yī)院擬診為VCI的患者。由具有10年以上腦病工作經(jīng)驗(yàn)的醫(yī)師對(duì)所有患者進(jìn)行蒙特利爾認(rèn)知量表（montreal cognitive assessment，MoCA）評(píng)估。

1.2? VCI診斷標(biāo)準(zhǔn)

參考美國(guó)精神病學(xué)協(xié)會(huì)發(fā)布的《精神疾病診斷與統(tǒng)計(jì)手冊(cè)第5版》［10］中關(guān)于VCI的診斷標(biāo)準(zhǔn)：①經(jīng)神經(jīng)心理學(xué)檢測(cè)確認(rèn)存在≥1個(gè)認(rèn)知領(lǐng)域的功能損害。②主訴或檢查確認(rèn)有血管性中樞神經(jīng)受損病史。③血管性神經(jīng)功能受損在認(rèn)知損害中起主要作用。④認(rèn)知障礙的發(fā)生與≥1個(gè)腦血管事件相關(guān)且在腦血管事件發(fā)生后3個(gè)月仍持續(xù)存在。認(rèn)知障礙為突然發(fā)生，呈階梯式加重。⑤滿足≥1個(gè)VCI相關(guān)的MRI診斷標(biāo)準(zhǔn)，即MRI上有≥1個(gè)大血管供血區(qū)部位的腦梗死灶；存在廣泛或關(guān)鍵部位（如丘腦或基底節(jié)區(qū)）腦梗死；存在>2個(gè)非腦干區(qū)域的腔隙性梗死灶；存在2個(gè)關(guān)鍵部位的腔隙性梗死灶，或非關(guān)鍵部位的腔隙性梗死灶合并廣泛腦白質(zhì)T2WI和FLAIR序列高信號(hào)；存在廣泛或融合的腦白質(zhì)T2WI和FLAIR序列高信號(hào)；存在關(guān)鍵部位的腦出血。

1.3? 納入及排除標(biāo)準(zhǔn)

納入標(biāo)準(zhǔn)：①年齡45～70歲；②小學(xué)以上文化程度；③右利手；④符合VCI診斷標(biāo)準(zhǔn)；⑤充分了解本研究過(guò)程并簽署MRI掃描知情同意書(shū)。排除標(biāo)準(zhǔn)：①有帕金森病、多發(fā)性硬化、腦炎等原發(fā)性神經(jīng)系統(tǒng)疾病；②神經(jīng)影像學(xué)檢查缺乏血管性損傷特征；③患有腫瘤、梅毒、艾滋病、抑郁、中毒、藥物或酒精依賴(lài)及其他能明顯影響認(rèn)知功能的神經(jīng)和/或代謝系統(tǒng)疾??；④有幽閉恐懼癥或心臟起搏器等MRI掃描禁忌證；⑤存在可能影響本研究的其他情況。

1.4? 病情程度分級(jí)

以MoCA評(píng)分>25分為正常；18～24分為輕度認(rèn)知功能障礙（輕度組）；10～17分為中度認(rèn)知功能障礙（中度組）；<10分為重度認(rèn)知功能障礙（重度組）。其中受教育年限≤12年（高中水平），加1分，總分≤30分。

1.5? 儀器與方法

采用Siemens Magnetom Skyra 3.0 T MRI機(jī)和16通道相控陣線圈。患者取仰臥位，頭部固定，戴耳塞，閉目并保持清醒。采用三維磁化強(qiáng)度預(yù)備梯度回波（3D-MPRAGE）序列。掃描參數(shù)：TR 7.2 ms，TE 3.1 ms，翻轉(zhuǎn)角10°，視野256 mm×256 mm，矩陣512×512，層厚1 mm，層數(shù)192層，體素1 mm×1 mm×1 mm。

1.6? 數(shù)據(jù)預(yù)處理

基于Matlab 2019a平臺(tái)，采用SPM12和CAT12工具包進(jìn)行預(yù)處理。步驟主要包括：①圖像格式轉(zhuǎn)換，將原始DICOM圖像轉(zhuǎn)換成NIFIT格式；②圖像分割，基于DARTEL工具包，應(yīng)用CAT12工具箱將圖像分割為灰質(zhì)、白質(zhì)和腦脊液；③圖像標(biāo)準(zhǔn)化和配準(zhǔn)，以DARTEL工具包對(duì)灰質(zhì)、白質(zhì)和腦脊液數(shù)據(jù)分別行6次重復(fù)配準(zhǔn)和平均，獲得最佳灰質(zhì)模板，將所有初始分割圖像通過(guò)非線性變換配準(zhǔn)至最對(duì)應(yīng)的變形場(chǎng)，再基于變形場(chǎng)將分割后的圖像標(biāo)準(zhǔn)化至加拿大蒙特利爾神經(jīng)病學(xué)研究所（Montreal Neurological Institute，MNI）空間；④空間平滑，設(shè)置全寬半高為8 mm的高斯核行平滑處理，提高SNR；⑤質(zhì)量控制，對(duì)標(biāo)準(zhǔn)化后的圖像行質(zhì)量檢查，排除分割、配準(zhǔn)效果不佳的數(shù)據(jù)。

1.7? VBM分析

提取并計(jì)算全部受試者的顱腦總體積、灰質(zhì)體積、白質(zhì)體積、腦室或腦脊液體積等指標(biāo)，再計(jì)算灰/白質(zhì)體積與顱腦總體積的比值。將年齡、性別及顱腦總體積作為協(xié)變量用于組間分析。使用XJView10.0軟件分析差異腦區(qū)坐標(biāo)、體素大小等，腦區(qū)劃分標(biāo)準(zhǔn)采用解剖自動(dòng)標(biāo)記模板。使用BrainNetviewer軟件（https：//www.nitrc.org/projects/bnv/）展示差異腦區(qū)。

1.8? 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 25.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。計(jì)量資料符合正態(tài)分布以[x]±s表示，3組間比較采用單因素方差分析，事后多重比較行LSD-t檢驗(yàn)，組間兩兩比較行獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)，性別構(gòu)成比行χ2檢驗(yàn)。VBM指標(biāo)采用SPM12軟件進(jìn)行分析，行FWE多重比較校正，以體素?cái)?shù)>100，P<0.001為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。對(duì)組間差異腦區(qū)灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分行相關(guān)性分析，以P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2? 結(jié)果

共納入符合VCI診斷標(biāo)準(zhǔn)的患者157例，其中輕度組59例，中度組43例，重度組55例。3組平均年齡、性別構(gòu)成比差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P>0.05）。3組VBM指標(biāo)比較，除灰質(zhì)體積差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P<0.05）外，其余差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P>0.05）。兩兩比較，輕度組和重度組灰質(zhì)體積差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P<0.05）；而輕度組和中度組，以及中度組和重度組之間差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（均P>0.05）（表1）。

與輕度組相比，重度組右側(cè)顳下回、右側(cè)顳中回、右側(cè)額中回、右側(cè)額下回、右側(cè)海馬、右側(cè)補(bǔ)充運(yùn)動(dòng)區(qū)和左側(cè)中央旁小葉等腦區(qū)的腦灰質(zhì)體積顯著減少（表2，圖1）。

將年齡作為控制變量，提取全部患者所有差異腦區(qū)的灰質(zhì)體積，并與MoCA評(píng)分行相關(guān)性分析（圖2）。結(jié)果顯示，腦灰質(zhì)總體積與MoCA評(píng)分呈正相關(guān)（r=0.249，P<0.001），右側(cè)海馬區(qū)灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分呈正相關(guān)（r=0.432，P<0.001）。

3? 討論

MoCA評(píng)分是篩查認(rèn)知功能障礙的常用工具［11］。臨床研究表明，MoCA評(píng)分對(duì)各種原因?qū)е碌妮p度認(rèn)知功能損害的敏感度高于簡(jiǎn)易精神狀態(tài)檢查（minimum mental state examination，MMSE）量表［12-13］。盡管MoCA評(píng)分的輕、中、重3級(jí)劃分有助于理解患者認(rèn)知功能障礙的連續(xù)變化過(guò)程，但本研究的神經(jīng)影像學(xué)結(jié)果可能更支持VCI的輕、重2級(jí)劃分法。本研究輕度組和重度組的灰質(zhì)體積差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，而輕度組和中度組，以及中度組和重度組的差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。這也提示單一的MoCA評(píng)分更適合對(duì)輕度認(rèn)知功能障礙群體進(jìn)行篩查，而對(duì)中、重度認(rèn)知功能障礙的評(píng)估或癡呆的病因診斷，需進(jìn)一步分析，如結(jié)合認(rèn)知能力篩查測(cè)驗(yàn)、Hachinski缺血指數(shù)量表、臨床癡呆評(píng)定量表等。此前也有研究對(duì)MoCA評(píng)分提出了異議，如認(rèn)為將26分作為正常人群與認(rèn)知障礙的界值可能增加篩查結(jié)果的假陽(yáng)性率［14］，以及相較MMSE題目變復(fù)雜而帶來(lái)的地板效應(yīng)［15］。因此，MoCA評(píng)分更大的價(jià)值在于對(duì)VCI患者的早期篩查，而對(duì)重度VCI患者的病因診斷及預(yù)后評(píng)估等方面的價(jià)值，還需進(jìn)一步分析。

本研究事后分析顯示，重度組患者灰質(zhì)體積顯著減少的區(qū)域涉及部分顳葉、額葉、頂葉和邊緣腦區(qū)。額中回屬于大腦書(shū)寫(xiě)性語(yǔ)言中樞，負(fù)責(zé)識(shí)別語(yǔ)言表達(dá)中的細(xì)微差別，如語(yǔ)義、語(yǔ)法、語(yǔ)言流暢性和言語(yǔ)記憶等認(rèn)知功能［16-17］。以往研究發(fā)現(xiàn)，額中回在語(yǔ)言流暢性試驗(yàn)中表現(xiàn)出持續(xù)激活［18］。額下回是運(yùn)動(dòng)性語(yǔ)言中樞且包含了Broca區(qū)［19］。一項(xiàng)雙語(yǔ)研究表明，使用2種聲調(diào)語(yǔ)言的雙語(yǔ)者（如普通話和方言），其內(nèi)在的語(yǔ)言中樞結(jié)構(gòu)有別于單語(yǔ)者，特別是右側(cè)額下回在雙語(yǔ)者對(duì)聲調(diào)語(yǔ)言進(jìn)行加工時(shí)起著整合作用［20］。因此，推測(cè)重度VCI患者右側(cè)額中回、額下回的灰質(zhì)體積減少可能是導(dǎo)致語(yǔ)言功能障礙的重要原因。顳下回同樣參與了高級(jí)認(rèn)知功能，包括視覺(jué)和語(yǔ)義理解及情緒調(diào)節(jié)。此前一項(xiàng)結(jié)構(gòu)影像學(xué)研究顯示，慢性精神分裂癥患者雙側(cè)顳下回體積減少［21］。顳下回的結(jié)構(gòu)缺陷可能導(dǎo)致語(yǔ)義相關(guān)的多模態(tài)感覺(jué)整合和復(fù)雜視覺(jué)感知處理的功能障礙。顳下回通過(guò)白質(zhì)纖維投射接收來(lái)自枕葉的視覺(jué)信息輸入，并將綜合信息連接至前額葉皮質(zhì)，以實(shí)現(xiàn)更高階層的認(rèn)知功能［22］。研究表明，顳下回參與了需要對(duì)物體進(jìn)行視覺(jué)識(shí)別的學(xué)習(xí)任務(wù)，對(duì)熟悉面孔的重復(fù)識(shí)別、視覺(jué)空間工作記憶和視覺(jué)心理想象尤其敏感［23］。顳下回區(qū)域的灰質(zhì)萎縮在阿爾茨海默病中常見(jiàn)，這解釋了顳下回參與高階視覺(jué)處理的原因［24］。此外，顳下回在言語(yǔ)表達(dá)流暢性中也起重要作用，而部分VCI患者以語(yǔ)言表達(dá)困難為早期特征。

本研究中輕、重度組患者差異腦區(qū)還包含了海馬。海馬對(duì)學(xué)習(xí)、記憶和認(rèn)知功能至關(guān)重要。海馬位于顳葉深部，易受到缺血性損傷的影響。海馬區(qū)的血液供應(yīng)主要依賴(lài)大腦后動(dòng)脈的側(cè)支，頸動(dòng)脈或大腦后動(dòng)脈系統(tǒng)的血管閉塞可使海馬供血中斷，導(dǎo)致海馬缺血和卒中后記憶功能受損［25-26］。因此，推測(cè)重度VCI患者海馬區(qū)灰質(zhì)體積減少可能是海馬區(qū)缺血的進(jìn)一步表現(xiàn)。補(bǔ)充運(yùn)動(dòng)區(qū)是除了顳葉與額下回等腦區(qū)之外另一處與語(yǔ)言產(chǎn)生任務(wù)密切相關(guān)的腦區(qū)，主要在默讀詞匯和區(qū)分語(yǔ)義等任務(wù)中被激活［27］。在一項(xiàng)關(guān)于帕金森病的腦影像研究中，帕金森病患者的輕度認(rèn)知障礙與補(bǔ)充運(yùn)動(dòng)區(qū)及中央旁小葉的腦白質(zhì)微觀結(jié)構(gòu)退變有關(guān)［28］。中央旁小葉屬于跨腦區(qū)結(jié)構(gòu)，是中央前回和中央后回的內(nèi)側(cè)延續(xù)。它是支配下肢運(yùn)動(dòng)和會(huì)陰部活動(dòng)的重要功能區(qū)［29］。在一項(xiàng)與自殺行為有關(guān)的抑郁癥研究中發(fā)現(xiàn)，右側(cè)杏仁核與中央旁小葉之間的異常功能連接增加了患者自殺的風(fēng)險(xiǎn)［30］。結(jié)合這些研究結(jié)果，本研究中重度VCI患者中央旁小葉灰質(zhì)的減低，暗示患者隨病情加重而出現(xiàn)的肢體運(yùn)動(dòng)功能障礙和負(fù)性情緒的增加。本研究對(duì)差異腦區(qū)灰質(zhì)體積與MoCA評(píng)分的相關(guān)性分析顯示，所有患者灰質(zhì)總體積及右側(cè)海馬區(qū)灰質(zhì)體積均與MoCA評(píng)分存在相關(guān)性。這也提示VCI患者的認(rèn)知功能障礙與特定腦區(qū)的灰質(zhì)結(jié)構(gòu)變化具有潛在關(guān)聯(lián)，值得繼續(xù)探索。

本研究存在的不足：僅通過(guò)VBM指標(biāo)分析VCI患者的腦結(jié)構(gòu)特征，而鑒別輕度和中度，以及中度和重度認(rèn)知功能障礙的差異，可能需從更細(xì)致的結(jié)構(gòu)影像學(xué)指標(biāo)入手；未對(duì)認(rèn)知功能障礙的具體領(lǐng)域進(jìn)行分析，今后應(yīng)進(jìn)一步采用基于表面的形態(tài)學(xué)分析比較皮質(zhì)厚度、曲率、表面積、腦溝深度等指標(biāo)，以更精確地區(qū)分VCI患者的腦結(jié)構(gòu)隨認(rèn)知功能障礙的變化；本研究現(xiàn)階段未能納入認(rèn)知功能正常的健康同齡受試群體作為參照，這可能影響研究結(jié)論的推廣。

總之，本研究初步探討了VCI患者隨認(rèn)知障礙程度的加深而發(fā)生的腦實(shí)質(zhì)結(jié)構(gòu)變化特點(diǎn)，并從灰質(zhì)體積差異的角度，為VCI的病程劃分提供了神經(jīng)影像學(xué)依據(jù)。

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