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    亞精胺參與雜草對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑抗性機(jī)制的研究進(jìn)展

    2022-05-06 05:32:18沈雪峰
    雜草學(xué)報(bào) 2022年4期
    關(guān)鍵詞:腐胺聯(lián)吡啶精胺

    閆 甜,沈雪峰

    (1.廣東海洋大學(xué)教育信息中心,廣東湛江 524088; 2.廣東海洋大學(xué)濱海農(nóng)業(yè)學(xué)院,廣東湛江 524088)

    農(nóng)田草害是農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的主要生物災(zāi)害之一。然而,在長(zhǎng)期使用化學(xué)除草劑的作用下,目前已報(bào)道蘇門白酒草等30多種對(duì)聯(lián)吡啶類(如百草枯等)除草劑產(chǎn)生了抗藥性生物型雜草??顾幮陨镄碗s草群體的危害日益嚴(yán)重,給當(dāng)?shù)剞r(nóng)業(yè)生產(chǎn)和雜草防控造成了巨大的負(fù)擔(dān)[1]。亞精胺廣泛分布于生物體中,參與多種細(xì)胞活動(dòng),在增強(qiáng)植物抗性方面發(fā)揮著重要作用。因此,本文通過探討亞精胺與聯(lián)吡啶類除草劑的相互關(guān)系,分析多胺及其轉(zhuǎn)運(yùn)體與聯(lián)吡啶類除草劑的相互關(guān)系,揭示亞精胺是聯(lián)吡啶類除草劑抗性研究的一個(gè)重要方向,為進(jìn)一步明確雜草對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑抗性機(jī)制及綜合治理提供參考。

    1 亞精胺

    亞精胺(spermidine,Spd),別稱精瞇,是由腐胺和腺苷甲硫氨酸生物合成的一種多胺。其化學(xué)名稱為N-(3-氨基丙基)-1,4-丁二胺,化學(xué)式為C7H22N3。它廣泛分布于生物體中,參與多種細(xì)胞活動(dòng)過程,包括轉(zhuǎn)錄、RNA修飾、翻譯、膜的穩(wěn)定性以及調(diào)節(jié)細(xì)胞信號(hào)傳導(dǎo)等[2],還控制著各種陽離子通道的活性[3],與植物生長(zhǎng)發(fā)育密切相關(guān),可以促進(jìn)植物生長(zhǎng)發(fā)育,延緩衰老,提高抗逆性[4-5]。

    1.1 生物合成與分解代謝

    多胺(polyamines,PAs)是生物代謝過程中產(chǎn)生的一類具有生物活性的低分子脂肪族含氮堿[6],除了亞精胺外,還包括腐胺(putrescine,Put)、精胺(spermine,Spm)、鯡精胺(agmatine,Agm)等,另外還有降精胺(norspermine,Nspm)、降亞精胺(norspermidine,Nspd)、高精胺(highspermine,Hspm)、高亞精胺(homospermidine,Hspd)和熱精胺(thermospermine,Tspm)等稀有多胺[7]。它們不僅參與了植物的各種生長(zhǎng)發(fā)育過程,還與其衰老及抗逆性都有密切關(guān)系[8-9]。

    亞精胺是由腐胺在亞精胺合成酶(spermidine syathase,SPDS)的催化下得到的,可經(jīng)精胺合成酶(spermine synthase,SPMS)催化生成精胺,也可經(jīng)熱精胺合成酶(ACL5)催化生成熱精胺[7]。多胺氧化酶(polyamine oxidase,PAO)和二胺氧化酶(diamine oxidase,DAO)的氧化作用可以實(shí)現(xiàn)多胺的分解代謝。其中,PAO在單子葉植物中含量較高,而DAO在雙子葉植物中含量較高[8]。PAO有多個(gè)家族,它們可以氧化多胺生成代謝終產(chǎn)物,也可催化多胺合成的逆反應(yīng)。小麥PAO可以催化亞精胺和精胺氧化分解,分別生成 4-氨基正丁醛或3-氨丙基-4-氨基正丁醛,同時(shí)生成1,3-丙二胺和H2O2[10]。擬南芥PAO1和PAO4,類似于哺乳動(dòng)物精胺氧化酶(spermine oxidase,SMO),催化精胺生成亞精胺,擬南芥PAO3可以催化精胺生成亞精胺,再生成腐胺。

    1.2 在植物體內(nèi)的作用

    1.2.1 保護(hù)細(xì)胞膜 多胺可以和膜蛋白結(jié)合,從而保持細(xì)胞膜的完整及穩(wěn)定,此外還具有平衡細(xì)胞分子組分和結(jié)構(gòu)的功能。研究顯示,噴施外源亞精胺后,玉米幼苗的細(xì)胞膜流動(dòng)性降低,抑制水分脅迫下膜透性增加,阻止細(xì)胞內(nèi)物質(zhì)的滲透[11];在谷氨酰胺酶的作用下可以結(jié)合到紅細(xì)胞膜蛋白中谷氨酸殘基的羧基上,磷脂分子與蛋白分子發(fā)生交聯(lián),有穩(wěn)定質(zhì)膜結(jié)構(gòu)的作用。

    1.2.2 清除活性氧自由基 植物在長(zhǎng)期的生長(zhǎng)進(jìn)化過程中形成了一整套非常高效的抗氧化系統(tǒng)來保護(hù)細(xì)胞,包括酶促反映系統(tǒng)和非酶促反映系統(tǒng),負(fù)責(zé)清除植物體內(nèi)的活性氧,使生物體中活性氧的產(chǎn)生和清除處于動(dòng)態(tài)平衡中,但當(dāng)植物受到外在條件脅迫時(shí),系統(tǒng)清除活性氧的能力減弱,所以活性氧的動(dòng)態(tài)平衡就會(huì)破壞,植物體內(nèi)活性氧積累,使細(xì)胞膜質(zhì)過氧化,膜功能受損,導(dǎo)致植物無法正常生長(zhǎng)。

    研究顯示,外源亞精胺對(duì)環(huán)境脅迫下的植物具有保護(hù)作用,有助于提高植物對(duì)多種脅迫的耐受力,亞精胺與植物逆境脅迫抗性的關(guān)系最為密切[12]。外源亞精胺能減輕各種脅迫對(duì)植物的傷害,主要是因?yàn)閬喚纺軌蛟鰪?qiáng)植物體內(nèi)抗氧酶的活性,清除植物體內(nèi)過多的自由基。外源亞精胺具有增強(qiáng)黃果柑果實(shí)抗氧化保護(hù)系統(tǒng)的能力,通過調(diào)控黃果柑果實(shí)抗氧化酶活性,來提高植株的防御能力[13];能夠降低NaCl脅迫下黃瓜幼苗的活性氧、丙二醛(malonic dialdehyde,MDA)和過氧化氫的含量[14],增強(qiáng)過氧化物酶(peroxidase,POD)、超氧化物歧化酶(superoxide dismutase,SOD)和過氧化氫酶(catalase,CAT)的活性,來降低NaCl對(duì)植株的傷害[15];也可延緩光下玉米離體葉片衰老過程中CAT、POD、SOD活性下降,阻止MDA的累積,表明亞精胺延緩衰老與其維持消除自由基的能力有關(guān)。此外,亞精胺還可阻止可溶性蛋白和葉綠素的降解。

    1.2.3 對(duì)胚胎發(fā)育的促進(jìn)作用 亞精胺是細(xì)胞生長(zhǎng)、分化和死亡的關(guān)鍵性調(diào)節(jié)者,同時(shí)還是DNA、RNA和生物膜的穩(wěn)定因子,還可以作為抗氧化劑、營(yíng)養(yǎng)素以及第二信使[16-17]。亞精胺是由亞精胺合成酶(SPDS)催化腐胺生成的,擬南芥中有2個(gè)亞精胺合成酶基因,當(dāng)這2個(gè)基因中任何一個(gè)發(fā)生突變后植物可以正常生長(zhǎng),但是當(dāng)這2個(gè)基因同時(shí)發(fā)生突變時(shí)會(huì)導(dǎo)致胚胎死亡,說明亞精胺合成酶在植物體胚胎發(fā)育中起著重要作用。研究表明,當(dāng)把亞精胺合成酶基因轉(zhuǎn)入到作物體內(nèi)可使其亞精胺含量升高,使植物抗脅迫能力提高[18]。

    1.2.4 與生物大分子作用 亞精胺可以調(diào)節(jié)復(fù)制、轉(zhuǎn)錄、翻譯過程,通過亞氨基和氨基與DNA雙螺旋上的磷酸基團(tuán)結(jié)合,中和DNA分子中磷酸基團(tuán)的負(fù)電荷,還可以提高DNA分子對(duì)酶和熱的抵抗力,穩(wěn)定DNA的二級(jí)結(jié)構(gòu)。

    2 聯(lián)吡啶類除草劑

    2.1 聯(lián)吡啶類除草劑性質(zhì)

    聯(lián)吡啶類化合物作為除草劑始于20世紀(jì)50年代中期,屬于非選擇性觸殺性除草劑,其代表性產(chǎn)品為敵草快、百草枯[19]。聯(lián)吡啶類除草劑是 PSⅠ 抑制劑,它們進(jìn)入植物細(xì)胞后,截?cái)郟SⅠ及NADH2與NADPH2氧化的電子,而其本身的陽離子在攔截電子后被還原成自由基,在氧的參與下形成過氧化物,可使生物膜中的未飽和脂肪酸產(chǎn)生過氧化作用,最后造成細(xì)胞迅速死亡[20]。這類化合物的化學(xué)結(jié)構(gòu)與其除草劑活性有關(guān),聯(lián)結(jié)2個(gè)氮原子的C為2個(gè)時(shí),即2,2′-聯(lián)吡啶的活性最高;C鏈為“3,4-”時(shí),活性顯著下降,3,3′-甲基取代時(shí),化合物無活性。這類除草劑在植物體內(nèi)通過電子還原產(chǎn)生游離基,然后進(jìn)行氧化反應(yīng)產(chǎn)生過氧化物,從而對(duì)植物產(chǎn)生毒害來發(fā)揮它的作用,在陰天黑暗或缺氧環(huán)境下其活性顯著下降,聯(lián)吡啶類除草劑對(duì)光合作用的抑制作用是通過分流光合電子傳遞鏈的電子和抑制光合磷酸化2種途徑實(shí)現(xiàn)的。

    2.2 聯(lián)吡啶類除草劑的田間生物行為

    聯(lián)吡啶類除草劑對(duì)闊葉雜草有很強(qiáng)的防治清除能力,用在作物播種前后,出苗前滅殺已長(zhǎng)出的雜草,或者在作物苗長(zhǎng)大后定向噴施。有些聯(lián)吡啶類除草劑如敵草快是一種接觸性干燥劑,可以用作催枯劑和種子干燥劑。聯(lián)吡啶類除草劑會(huì)受天氣條件影響,但與其他除草劑相比,聯(lián)吡啶類除草劑對(duì)天氣條件的影響不是很敏感。

    2.3 雜草對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑的抗性遺傳

    長(zhǎng)期大面積使用除草劑會(huì)使雜草對(duì)除草劑產(chǎn)生抗性,如今已有大量關(guān)于抗性遺傳事例的報(bào)道。用敵草快處理抗敵草快的南非金盞草(Arctothecacalendula)種群和其敏感種群的雜交F1代,用百草枯處理大麥草抗性和敏感種群的雜交F1代,F1代都僅表現(xiàn)出中等抗性,它們的F2代分離比都和預(yù)測(cè)的分離比1 ∶2 ∶1(抗性 ∶中抗 ∶敏感)相吻合,南非金盞草種群F1代與敏感種群回交的分離比為1 ∶1(中抗 ∶敏感)。這些結(jié)果證明,有1個(gè)不完全顯性基因控制著這2種雜草對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑的抗性。這種顯性或半顯性抗性存在抗性頻率迅速增加的潛能和風(fēng)險(xiǎn)[21]。2009年Wakelin等的研究[22]也證實(shí)了這一觀點(diǎn)。同種或同屬不同種百草枯的抗性和敏感型植株間可進(jìn)行雌雄同株或異株的雜交,隨花粉的移動(dòng)傳播抗性等位基因,增加除草劑抗性的進(jìn)化效率[23]。

    3 亞精胺對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑靶標(biāo)雜草抗藥性的作用機(jī)制

    3.1 亞精胺與聯(lián)吡啶類除草劑的相互關(guān)系

    亞精胺與聯(lián)吡啶類化合物在化學(xué)性質(zhì)上具有一定的相似性,其中敵草快和百草枯是季銨鹽類化合物,亞精胺為三胺鹽類化合物,同時(shí)亞精胺與聯(lián)吡啶類化合物具有非極性結(jié)構(gòu),空間位阻小,氮原子周圍帶最大正電荷等特征(圖1)。由于亞精胺轉(zhuǎn)運(yùn)體對(duì)底物分子的結(jié)構(gòu)要求不嚴(yán)格,使得聯(lián)吡啶類化合物能夠與其共用同一轉(zhuǎn)運(yùn)體[24-25]。所以,當(dāng)植物體內(nèi)存在大量聯(lián)吡啶類化合物時(shí),在細(xì)胞膜上可與亞精胺競(jìng)爭(zhēng)轉(zhuǎn)運(yùn)體蛋白載體的結(jié)合位點(diǎn)而被細(xì)胞攝取,而在施加外源亞精胺條件下,亞精胺又可以競(jìng)爭(zhēng)抑制聯(lián)吡啶類化合物的吸收位點(diǎn)[26]。

    3.2 亞精胺對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑毒性的緩解作用

    亞精胺能夠在一定程度上降低百草枯對(duì)植物的毒性,緩解百草枯產(chǎn)生的藥害。經(jīng)百草枯處理可以增加水稻(OryzasativaL.)體內(nèi)腐胺的濃度,降低亞精胺和精胺的濃度;而經(jīng)亞精胺黑暗處理離體水稻葉片6 h后,水稻體內(nèi)亞精胺含量增加了10倍,使25 μmol/L百草枯水劑的傷害作用降低了30%,表明亞精胺能夠降低百草枯在水稻葉片和細(xì)胞中轉(zhuǎn)運(yùn),降低百草枯的毒性[27]。Kim等用1 mmol/L亞精胺預(yù)處理蘿卜(RaphanussativusL.)子葉,發(fā)現(xiàn)其可以顯著提高蘿卜對(duì)50 μmol/L百草枯水劑的耐受能力[28]。用100 μmol/L百草枯水劑處理向日葵(HelianthusannuusL.)葉盤,發(fā)現(xiàn)百草枯可以抑制腐胺合成酶——精氨酸脫羧酶(arginase decarboxylase,ADC)和鳥氨酸脫羧酶(ornithine decarboxylase,ODC)的活性,降低向日葵葉盤中腐胺、精胺和亞精胺的含量;而外施亞精胺能夠減輕百草枯對(duì)植株的傷害,恢復(fù)百草枯對(duì)SOD活性的影響[29]。Soar等通過測(cè)定抗藥性和敏感生物型賽金盞(ArctothecacalendulaL.)體內(nèi)多胺的含量,發(fā)現(xiàn)在抗藥性生物型賽金盞體內(nèi)腐胺和亞精胺的含量高于敏感生物型植株,而施用外源亞精胺處理敏感生物型賽金盞能有效降低植株體內(nèi)百草枯的含量,增強(qiáng)植株對(duì)百草枯的抗性[30]。最新的研究也表明,植物體內(nèi)亞精胺轉(zhuǎn)運(yùn)體在百草枯抗性產(chǎn)生過程中發(fā)揮著重要作用[31]。

    3.3 多胺及其轉(zhuǎn)運(yùn)體與聯(lián)吡啶類除草劑的相互關(guān)系

    早期的研究顯示,腐胺、精胺等多胺類物質(zhì)能夠通過細(xì)胞膜上轉(zhuǎn)運(yùn)體的作用,競(jìng)爭(zhēng)性抑制植物對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑的吸收,減輕聯(lián)吡啶類除草劑對(duì)細(xì)胞的損害,后來研究發(fā)現(xiàn),這類轉(zhuǎn)運(yùn)體的天然底物即是多胺類物質(zhì),故這類轉(zhuǎn)運(yùn)體又被稱為多胺轉(zhuǎn)運(yùn)體[24-25]。通過對(duì)玉米(ZeamaysL.)幼苗根部對(duì)百草枯、多胺[腐胺、尸胺(cadaverine,Cad)和精胺]吸收量的測(cè)定,發(fā)現(xiàn)百草枯和腐胺的濃度依賴性動(dòng)力學(xué)是相似的,其動(dòng)力學(xué)曲線顯示,在低濃度下,玉米幼苗根部對(duì)百草枯和腐胺的吸收均呈直線上升狀態(tài),直至飽和,競(jìng)爭(zhēng)試驗(yàn)結(jié)果表明,在飽和濃度下的玉米根部和幼苗中,腐胺可能通過競(jìng)爭(zhēng)而抑制百草枯的吸收[32]。Jung等的研究結(jié)果表明,在原核生物如大腸桿菌中,多胺能夠降低百草枯的傷害作用[33]。Kashiwagi等的研究表明,微生物中多胺轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白是多胺特異性或多胺優(yōu)先性轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白[34]。大腸桿菌的多胺轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)包括2個(gè)ATP結(jié)合盒(ATP-binding cassette,ABC)轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白,并且這2個(gè)蛋白具有對(duì)腐胺和亞精胺特異的選擇性[35]。

    轉(zhuǎn)運(yùn)體是生物體內(nèi)一類跨膜蛋白,主要參與離子以及一些小分子的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和隔離。在原核和真核生物細(xì)胞的原生質(zhì)體、液泡和線粒體中,都存在著大量轉(zhuǎn)運(yùn)體,如PrqA、PotE、EmrE、MvrA和CAT4等,它們以能量轉(zhuǎn)運(yùn)的方式主動(dòng)轉(zhuǎn)運(yùn)并除去百草枯及大多數(shù)的其他毒性分子,以減少作用于靶標(biāo)的藥物濃度[6,26]。百草枯能被腐胺和氨基酸陽離子轉(zhuǎn)運(yùn)體所運(yùn)輸,多胺轉(zhuǎn)運(yùn)體在大腸桿菌和酵母等低等生物中對(duì)百草枯的抗性具有一定的作用,就其結(jié)構(gòu)和功能而言,這些轉(zhuǎn)運(yùn)體都能夠參與百草枯的轉(zhuǎn)運(yùn)、隔離,在雜草對(duì)百草枯抗性機(jī)制中起著重要作用[19]。郭書巧等從被百草枯污染的環(huán)境中分離得到抗百草枯的細(xì)菌——硝基還原假單胞菌(Pseudomonasnitroreducens)和人蒼白桿菌(Ochrobactrumanthropi),并分別從中克隆了PnPQR和OaPQR基因,發(fā)現(xiàn)它們同屬于轉(zhuǎn)運(yùn)體家族中主要的易化超家族(major facilitator superfamily,MFS)成員[36]。進(jìn)一步對(duì)其進(jìn)行原核表達(dá)和植物轉(zhuǎn)基因研究,結(jié)果表明,二者均可使大腸桿菌對(duì)百草枯產(chǎn)生抗性,同時(shí)也能賦予T0代轉(zhuǎn)基因煙草對(duì)百草枯的抗性[37]。Xi等通過篩選得到了1株擬南芥的抗性突變體pqt24-1,其T-DNA插入在基因Atlg66950第13個(gè)外顯子中,該基因編碼ATPDR11蛋白,屬于ABC轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族,該轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白負(fù)責(zé)質(zhì)膜中約50%百草枯的吸收,敲除該轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的基因則可降低細(xì)胞對(duì)百草枯的吸收量,從而使得相應(yīng)的突變體具有較強(qiáng)的耐百草枯表型[38]。Fujita等發(fā)現(xiàn)RMV1的T-DNA突變體幼苗吸收百草枯速率降低了70%,這使突變體對(duì)百草枯的抗性提升了2~4倍,而野生型轉(zhuǎn)入RMV1后對(duì)百草枯極度敏感[39]。最近又有2個(gè)與百草枯轉(zhuǎn)運(yùn)相關(guān)的擬南芥基因被報(bào)道,分別是At1g66950和At1g13830。其中,At1g66950編碼的AtPDR11蛋白是ATP結(jié)合盒轉(zhuǎn)運(yùn)體超家族的一員,定位于細(xì)胞膜上。At1g66950的T-DNA插入突變體幼苗對(duì)百草枯的吸收量比對(duì)照減少了一半,導(dǎo)致其對(duì)百草枯的抗性提升了近2倍,而且At1g66950的轉(zhuǎn)錄水平受到百草枯的強(qiáng)烈誘導(dǎo),這都表明AtPDR11可能是百草枯轉(zhuǎn)運(yùn)體[38]。另有報(bào)道指出,擬南芥抗百草枯突變體par1的At1g31830基因發(fā)生突變后,百草枯從體外進(jìn)入體內(nèi)的速率與野生型相比并無明顯改變,但突變體葉綠體中百草枯積累量明顯減少,而且At1g31830編碼的蛋白亞細(xì)胞定位于高爾基體上,這說明其參與了將百草枯在細(xì)胞內(nèi)轉(zhuǎn)運(yùn)至葉綠體的過程;在水稻中鑒定出了At1g31830同源基因——OsPAR1,超表達(dá)該基因會(huì)引起水稻對(duì)百草枯的超敏性,而RNAi干擾OsPAR1基因表達(dá)的水稻轉(zhuǎn)基因株系對(duì)百草枯產(chǎn)生了抗性[40]。此外,在細(xì)菌中也發(fā)現(xiàn)了百草枯轉(zhuǎn)運(yùn)相關(guān)基因,有報(bào)道指出人蒼白桿菌中存在1個(gè)編碼膜轉(zhuǎn)運(yùn)體蛋白的抗百草枯基因PqrA,將其轉(zhuǎn)入煙草中,可使轉(zhuǎn)基因煙草對(duì)百草枯產(chǎn)生抗性[41]。

    4 展望

    由于植物對(duì)聯(lián)吡啶類除草劑的抗性是受多因素調(diào)控的復(fù)雜過程,其抗性作用機(jī)制存在幾種假說,而具體的作用機(jī)制尚不十分清楚。近年來,大量試驗(yàn)將百草枯的抗性機(jī)制集中到多胺及其轉(zhuǎn)運(yùn)體上,已有數(shù)據(jù)顯示百草枯的進(jìn)入和亞精胺的變化存在相關(guān)性(數(shù)據(jù)尚未發(fā)表),極有可能亞精胺和百草枯通過爭(zhēng)奪電子而競(jìng)爭(zhēng)葉綠體上的位點(diǎn),以及亞精胺轉(zhuǎn)運(yùn)體參與了百草枯的轉(zhuǎn)運(yùn),但這也是假設(shè)。因此,亞精胺及其轉(zhuǎn)運(yùn)體對(duì)百草枯的運(yùn)輸機(jī)制、抗性作用以及生理生化功能、代謝差異、基因克隆與表達(dá)、抗性材料的遺傳轉(zhuǎn)化等將是今后聯(lián)吡啶類除草劑抗性研究的重要領(lǐng)域。

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