蔗糖代謝及信號轉導在植物發(fā)育和逆境響應中的作用

馮雅嵐 尹 飛 徐 柯 賈曉藝 周 爽 馬 超

(1河南科技大學農學院/河南省旱地農業(yè)工程技術研究中心，河南 洛陽 471023；2陜州區(qū)農業(yè)農村局，河南 三門峽 472100)

高等植物能夠利用太陽能，通過光合作用將空氣中的CO2轉化為有機碳。在大多數(shù)植物中，蔗糖是光合作用的最終產物，可通過韌皮部的篩管/伴侶細胞復合物進行運輸[1]。蔗糖從源器官向庫器官中的運輸依賴于其滲透效應所產生的膨壓差[2]。在細胞水平上，蔗糖是植物生長、發(fā)育和防御的關鍵碳源[3]。蔗糖代謝能夠產生己糖，這是產生能量并合成纖維素、淀粉、果聚糖、蛋白質和抗氧化物所必需的。蔗糖代謝通過產生糖信號分子[例如蔗糖本身、葡萄糖、果糖和海藻糖－6－磷酸(trehalose-6-phosphate，T6P)]，或通過代謝過程本身發(fā)揮的信號作用與糖信號緊密結合[2，4]。糖信號通過與其他信號途徑的直接或間接作用來調節(jié)植物的發(fā)育和脅迫響應，包括激素和氧化還原介導的過程[4]。

來源于蔗糖的碳水化合物約占植物生物量的90%，是決定農業(yè)生產產量的關鍵因素。運輸?shù)綆炱鞴俸?，蔗糖被酶降解為己糖，供應庫器官的生長，例如發(fā)育中的種子、果實、根和塊莖[3]。研究表明，蔗糖代謝是調控非生物脅迫耐受性的關鍵途徑之一[3－5]。此外，植物合成的可溶性糖可以發(fā)酵成乙醇，因而蔗糖代謝已成為研究生物燃料的核心工作[6]。蔗糖的代謝對于現(xiàn)代農業(yè)和能源的可持續(xù)發(fā)展至關重要。

鑒于蔗糖代謝在植物生長發(fā)育和農業(yè)生產中的重要作用，本文綜述了蔗糖代謝關鍵酶和互作蛋白在發(fā)育和應激響應中的作用，蔗糖代謝與糖信號在細胞內外的耦合，以及蔗糖代謝酶發(fā)揮其信號轉導作用的不同機制，最后討論了未來研究蔗糖代謝和信號轉導的新方向。

1 蔗糖代謝

1.1 蔗糖合成

蔗糖的合成速率會影響葉片碳輸出的有效性以及光合速率，可以通過兩種酶在細胞質中合成，即蔗糖－磷酸合酶(sucrose-phosphate synthase，SPS)和蔗糖－磷酸磷酸酶(sucrose-phosphate phosphatase，SPP)[7]。SPS 利用二磷酸尿苷葡萄糖(uridine diphosphateglucose，UDP-Glc)和果糖－6－磷酸鹽作為底物來合成蔗糖－6－磷酸鹽，而SPP 從蔗糖－6－磷酸鹽中釋放正磷酸鹽(Pi)，生成蔗糖[8](圖1)。

SPS 是蔗糖合成的關鍵酶及限速酶。蛋白質磷酸化可以分別在滲透脅迫和光照下使SPS 活化和失活[9]。SPS 活性受葡萄糖－6－磷酸鹽誘導，而被Pi 抑制。在擬南芥(Arabidopsis thalian)葉片中，SPS 與質膜單向轉運蛋白AtSWEET11 和AtSWEET12 共表達，可將蔗糖從葉肉細胞運輸?shù)巾g皮部薄壁組織中，以結合到篩管/伴侶細胞復合物中[10]，這一過程證明了蔗糖的生物合成和運輸之間的耦合(圖1)。Maloney 等[11]證實了SPS 與SPP 的相互作用，并表明該酶復合物會影響轉基因擬南芥碳水化合物的存儲，并促進植物生長。SPS 在光合和非光合組織中的作用已經得到了證實，其中大多數(shù)研究集中在蔗糖轉運異源表達植物中的碳代謝和庫強度[12]。例如，過量表達ZmSPS的玉米(Zea maysL.)和馬鈴薯(Solanum tuberosumL.)植株促進了生物量的增加[13－14]。黃瓜(Cucumis sativusL.)CsSPS4 基因在煙草中過表達后，轉基因植株的蔗糖含量和蔗糖/淀粉比顯著增加，并提高了葉片產量[15]。盡管蔗糖主要在成熟的葉子中產生，但它可以在庫器官中重新合成。蔗糖在細胞外被分解為葡萄糖和果糖，在這種情況下，必須重新合成蔗糖才能用于儲存或進一步進行細胞間運輸。庫器官的SPS 活性與淀粉積累、蛋白質存儲和纖維素生物合成相關[16]。高蔗糖水平始終與淀粉生物合成的關鍵酶ADP－葡萄糖焦磷酸化酶(ADP-glucose pyrophosphorylase，AGPase)的活性密切相關[17]。

SPP 催化蔗糖－6－磷酸鹽不可逆水解為蔗糖，而編碼SPP 的基因數(shù)量則因物種不同而異，如擬南芥中存在4種亞型(AtSPP1、AtSPP2、AtSPP3a和AtSPP3b)，小麥(Triticum aestivumL.)和水稻(Oryza sativaL.)中分別有3 個(TaSPP1、TaSPP2 和TaSPP3)和4個亞型 (OsSPP1、OsSPP2、OsSPP3 和OsSPP4)[18]。Albi 等[8]對擬南芥中的4 種亞型進行了克隆及表達分析，結果表明SPP2 活性最高，SPP1活性最低，且各亞型的表達具有組織特異性。然而，SPP 并不是蔗糖合成的限速酶。用SPP RNAi 轉化的煙草中SPP 活性降低了80%，但對蔗糖的合成幾乎沒有影響[19]。在用SPP RNAi 轉化的冷藏馬鈴薯塊莖中也獲得了類似的結論[20]。此外，一些證據(jù)表明SPP可能與SPS 形成復合物進而調控蔗糖的合成[11]，這種相互作用可能預示了新的調節(jié)機制。

蔗糖分解和再合成看似是一個浪費能量的過程，但這種循環(huán)可能調控碳水化合物的分配。例如，在玉米胚乳基部重新合成的蔗糖，可能被運輸?shù)浇M織的上部用于淀粉生物合成[21]，這可能是因為蔗糖在代謝上比己糖更穩(wěn)定。蠶豆子葉中較高的SPS 活性可能導致高的蔗糖/己糖比率，從而激活了存儲過程[22]。此外，蔗糖還可以作為滲透保護劑和低溫防護劑，以增強植物對非生物脅迫的耐受性。在低溫脅迫下，耐冷型擬南芥幼葉的蔗糖含量較冷敏感型植株顯著增加[23]，表明耐冷型植株具有較高的蔗糖合成能力，以應對環(huán)境中的不利生長因素。

1.2 蔗糖降解

通過韌皮部轉移到庫器官后，蔗糖被轉化酶(invertase，INV)或蔗糖合酶(sucrose synthase，Sus)降解為己糖或其衍生物，然后以多種形式參與植物體生長發(fā)育等進程(圖1)[24]。INV 將蔗糖水解為葡萄糖和果糖，而Sus 在尿苷二磷酸(uridine diphosphate，UDP)存在的情況下將蔗糖降解為UDP-Glc 和果糖[25]。

1.2.1 INV 的分類及功能 根據(jù)INV 的亞細胞定位，可將其分為細胞壁INV (cell wall INV，CWIN)、液泡INV (vacuolar INV，VIN)和細胞質INV (cytoplasmic INV，CIN)[25]。

CWIN 通常在庫器官中表達并發(fā)揮關鍵作用。玉米ZmCWIN2 的轉錄本在玉米幼苗的莖尖(shoot apical meristem，SAM)和根尖分生組織(root apical meristem，RAM)中豐度較高，而其突變體Incw2 僅能形成微型種子[26]。同樣，抑制或增強水稻中OsCWIN2 的表達能夠降低或提高其產量[27]。在番茄(Solanum lycopersicumL.)中，沉默SlCWIN1 (Lin5)的表達可抑制種子和果實的發(fā)育[28]，提高其活性則具有相反的作用[29]。特異地提高擬南芥SAM 中CWIN 的表達和活性加速了開花并增強了花序分枝，從而產生了更多的角果和更高的種子產量[30]。這些結果證明了CWINs在植物發(fā)育中有重要的作用[2]。

長期以來，人們一直認為VIN 是通過滲透作用在細胞擴增中行使功能，這一觀點在許多快速生長的組織中得到了證實。VIN 在這些組織中活性較高[4]，但該觀點僅在細胞中積累高濃度可溶性糖時才成立。例如在擬南芥根伸長的組織中，AtVIN2 可能通過不依賴滲透的途徑調節(jié)細胞的擴增[31]。這是因為蔗糖和己糖在植物體液滲透壓中占比不到2%，因此VIN 活性的任何變化對調節(jié)植物體液滲透壓的作用均不顯著[32]。同樣值得注意的是，某些VIN 在進化過程中會突變?yōu)楣腔D移酶，從而在液泡中合成果聚糖[33](圖1)。這種水溶性碳水化合物(通常在某些禾本科植物中發(fā)現(xiàn))可以再活化以供應植物生長和提高非生物脅迫耐受性[34]。除了糖分積累和滲透調節(jié)以外，VIN 通常在以積累己糖為主的器官中起關鍵作用。VIN 轉錄本通常存在于積累己糖的番茄果實中，積累蔗糖的番茄果實中則并不存在[35]。轉反義SlVIN1 的番茄果實中蔗糖含量增加，己糖含量降低[36]。

與CWIN 和VIN 的定位不同，CIN 存在于多個亞細胞區(qū)域:α 分支的CIN 被預測靶向胞內細胞器，而β分支的CIN 被預測靶向胞質酶，但也可能靶向細胞核[37](圖2)。CIN 的作用方式也不同于CWIN 和VIN。CIN 不被糖基化，因此穩(wěn)定性較差[38]。與CWIN和VIN 活性相比，CIN 的不穩(wěn)定性可能導致其活性較低[38]。雖然CIN 的具體作用不如CWIN 和VIN 的明確[4]，但有研究表明CIN 在根和生殖發(fā)育中有重要作用。在擬南芥9 個編碼CIN 的基因中，AtCIN7 和AtCIN9 (cINV1/cINV2)的雙重突變導致CIN 活性降低了40%，并造成根部生長減緩且細胞異常增大[39]。同樣，CIN 活性在百脈根(Lotus japonicus)和水稻的CIN突變體LjCIN1 和OsCIN8 中的降低，也抑制了根的生長，并損害了花粉的發(fā)育和開花[40－41]。這4 個CIN 基因彼此密切相關，均屬于β 分支且定位于細胞質中[42](圖2)。CIN 似乎具有比CWIN 和VIN 更多的亞型，如擬南芥中CIN、CWIN 和VIN 分別有2、4 和9 種亞型[31，43－44]，番茄中分別有7、4 和2 種亞型[29]。CIN 亞型可以減輕序列保守性的選擇性壓力。這反映出CIN在維持胞質葡萄糖穩(wěn)態(tài)和糖信號傳遞中可能有重要作用。

1.2.2 Sus 的功能 除INV 外，Sus 是植物中另一種蔗糖降解酶(圖1)，被認為是庫強度的生化指標，特別是在內部氧氣水平較低的大型器官中[45]。這是由于Sus 裂解產生的蔗糖在參與代謝過程中，比INV 裂解產生的己糖磷酸鹽更高效[39]，且發(fā)育中的種子和果實中Sus 活性通常高于葉片中[45]。因此，擬南芥[46]、玉米[47]和馬鈴薯[48]中某些Sus 亞型的表達受到低氧或缺氧條件的誘導或增強。此外，抑制Sus 相關基因的表達會導致玉米[47]和棉花[49]種子萎縮，并減少馬鈴薯塊莖[48]中淀粉的積累。而棉花中編碼Sus 的相關基因在沉默和過表達后，則顯示出Sus 活性的變化與棉花種子和纖維生長之間存在密切的正相關性[45，49]。以上結果表明，作物庫器官的發(fā)育很大程度依賴于Sus 的活性，這可能是野生種經歷自然選擇和人工馴化后的結果。

植物體內Sus 與INV 的作用既有區(qū)別又相互聯(lián)系。CWINs 可能通過控制連續(xù)的胚乳和胚細胞增殖在早期種子發(fā)育中發(fā)揮調節(jié)作用，Sus 似乎與種子發(fā)育后期的纖維素、淀粉、脂質和蛋白質的生物合成密切相關。例如，擬南芥AtCWIN2 和AtCWIN4 在球狀階段的幼小種子中高表達[44]。但6 個Sus基因中有5 個(AtSus2～6)直到發(fā)育中后期才在種子中表達，AtSus1則在所有檢測的組織和階段中組成性表達[46]。此外，盡管在早期種子發(fā)育過程中無法在子代組織中檢測到Sus 蛋白[49]，但其主要定位在經歷細胞化作用的胚乳中[50]，以及在細胞壁內生的種皮轉移細胞中[49]?；虺聊芯恳呀洿_定，GhSus1 的表達是棉花(Gossypium herbaceumL.)種子中細胞壁完整性和功能正常所必需的[50]，尤其在煙草中過表達楊樹編碼Sus的基因后，不僅使轉基因植株的細胞壁增厚，還增加了株高[51]。對紅豆下胚軸質膜部分的功能試驗表明，Sus 是纖維素合酶復合體的組成部分[52]。在蠶豆中，胚向貯藏期的轉變伴隨著Sus 活性增加和CWIN 活性降低，這也與AGPase 的高活性相關，從而引起淀粉和蛋白質的生物合成[53]。

越來越多的證據(jù)表明，Sus 可能在植物的發(fā)育過程中有重要作用。例如，編碼Sus 的基因是番茄SAM中僅表達的5 個標記基因之一[54]。提高Sus 的表達可以促進棉花葉片的萌發(fā)和伸展[45]，這些結果表明Sus 活性對于植物的分生組織的生物學功能至關重要。

值得注意的是，編碼Sus 的基因家族不同成員的作用不完全相同。例如，在玉米的3 個成員中，ZmSus1 有助于種子淀粉的生物合成，ZmSus2 (SH－1)負責胚乳細胞壁的完整性，而ZmSus3 可能參與基部胚乳轉移細胞的形成[47]。有趣的是，這3 種Sus 亞型與它們各自的水稻Sus 直系同源物之間的關系更密切，而不是彼此相關(圖3)。在擬南芥中的6 個Sus基因中，Sus5 和Sus6 (而不是Sus1～4)特異地參與篩板中胼胝質的形成[39]。這種不同成員之間功能差異反映在系統(tǒng)發(fā)育關系中，其中AtSus5 和AtSus6 的功能與AtSus1 和AtSus4 以及AtSus2 和AtSus3 的功能差異較大(圖3)?？傊?，Sus 在植物發(fā)育中的功能具有多樣性和復雜性。

2 糖代謝在應對非生物脅迫中的作用

蔗糖代謝不僅參與了植物的生長發(fā)育，還響應多種非生物脅迫，了解潛在的應答機制對于提高植物對干旱、高溫和寒冷等脅迫的耐受性至關重要[2，55]。

2.1 糖介導的不同組織在非生物脅迫下的應激響應

植物在不同組織和不同發(fā)育階段對脅迫的響應不同。研究糖在非生物脅迫下對生殖發(fā)育的調控顯得尤為重要，因為包括種子和果實在內的生殖器官約占全球農作物糧食產量的75%[4]。因此，了解它們對非生物脅迫的響應應答機制將直接有利于改善糧食生產。

與營養(yǎng)階段相比，生殖發(fā)育對非生物脅迫更為敏感，特別是在受精前后的種子和坐果階段[2，55]。非生物脅迫通常以可逆的方式抑制葉片的伸展，但會導致花朵、幼小種子和小果的大量敗育，從而導致不可逆的產量損失[56]。研究表明，生殖發(fā)育的高敏感性與蔗糖代謝的破壞和己糖利用率的降低有關，從而觸發(fā)下游應激反應(圖4)。

RNA 測序分析表明，開花前對玉米植株進行干旱處理可降低編碼CWIN、VIN 和CIN 的基因，以及己糖激酶(hexokinase，HXK)基因和催化淀粉生物合成的基因在子房中的表達水平，但降解淀粉的α－和β－淀粉酶的轉錄水平卻有所提高[55]。Poór 等[57]認為，改變基因表達譜可降低子房中的己糖庫，這可能會降低線粒體HXK 的代謝活性，從而導致氧化損傷并最終導致程序性細胞死亡(programmed cell death，PCD)和籽粒敗育。

脫落酸(abscisic acid，ABA)和INV 介導的途徑如何互作以調節(jié)應激響應值得進一步深入研究(圖4)。一方面，ABA 的生物合成基因在水分脅迫的玉米子房中表達上調[55]，但玉米子房中VIN 編碼基因ZmIvr2的下調表達早于ABA 對干旱脅迫的響應[58]，而ABA誘導的衰老取決于葉片中低的CWIN 活性[29]，表明脅迫下的INV 抑制可能發(fā)生在ABA 響應之前。另一方面，ABA 可以直接調節(jié)INV 編碼基因。例如，外源施用ABA 上調了水稻小穗INV 基因的表達水平，進而降低了熱脅迫引起的花粉不育[59]。此外，ABA 還可以增強干旱脅迫下小麥根中INV 的活性，提高小麥的耐旱性[60]。

與子房中相反，相同干旱脅迫的玉米幼葉分生區(qū)不僅未表現(xiàn)出INV 抑制，3 個INV 和一些活性氧(reactive oxygen species，ROS) 清除基因反而被上調[55]。這種相反的響應情況表明，幼葉比子房更能耐受逆境脅迫。在冷脅迫下，蔗糖在擬南芥幼苗中持續(xù)積累，這與T6P 激活基因高水平的表達相關，以緩解脅迫造成的損傷并促進植株恢復生長[61]。蔗糖對生長的促進作用是通過T6P 抑制蔗糖非發(fā)酵相關激酶1(sucrose non-fermenting-related kinase 1，SnRK1)信號轉導來實現(xiàn)的，這種情況不會發(fā)生在敗育的生殖器官中。有趣的是，在子房中表達的干旱響應基因比葉片中多4～6 倍[55]。總體而言，與營養(yǎng)組織相比，生殖器官對非生物脅迫表現(xiàn)出較高的敏感性和復雜性。

2.2 非生物脅迫對蔗糖降解的抑制導致生殖失敗

非生物脅迫改變了許多基因的表達。在鑒定脅迫誘導子房敗育的基因過程中，Boyer[4]發(fā)現(xiàn)添加蔗糖可以使干旱處理下的玉米恢復約70%的結實率，但只有少數(shù)基因參與了對蔗糖的響應。添加蔗糖后，子房中ZmCWIN2 (ZmIncw2)和ZmVIN2 (ZmIvr2)的表達恢復，這與INV 活性的恢復以及PCD 基因ZmRIP2 和ZmPLD1 的抑制相關，二者分別編碼核糖體失活蛋白和磷脂酶D，但蔗糖培養(yǎng)并不能改變干旱條件下ZmCWIN1 和ZmVIN1 或ZmSus1 和ZmSus2 的下調表達，進一步分析表明，子房敗育與葡萄糖的聯(lián)系較與蔗糖的聯(lián)系更緊密:在子房中，添加蔗糖可以完全恢復蔗糖的水平，但葡萄糖的水平只能部分恢復[4]。因此，蔗糖轉化為葡萄糖的不足可能是干旱條件下限制子房發(fā)育的關鍵步驟，而CWINs 和VINs 被鑒定為調控子房發(fā)育的關鍵因素，二者通過產生己糖(尤其是葡萄糖)作為HXK 的潛在信號分子和底物發(fā)揮其作用。葡萄糖可以激活細胞分裂的細胞周期基因，有助于維持ROS 穩(wěn)態(tài)，并抑制PCD 基因(如RIP和PLD)，使籽粒得以發(fā)育[2，4](圖4)。

種子和果實的形成和生長取決于成功的授粉和受精。導致花粉不育和子房敗育的生化基礎相似:兩者均以INV 活性降低[62]和受影響器官中淀粉含量減少[63]為特征。在玉米中，由于雌小花是開放授粉的，且花粉豐富，因此植株結實很大程度上受母體繁殖力的限制[64]。然而，在水稻、小麥和大麥中，籽粒的形成在很大程度上取決于花粉的生存能力[64－66]。在小孢子發(fā)生時，水分缺乏和溫度脅迫會導致農作物中許多花粉不育[62，67]。大量證據(jù)表明，雄性不育導致的谷物敗育，是由于干旱下小麥的CWINs 和VINs 基因在花藥和花粉中的表達降低[62]，以及高溫破壞水稻花藥中的蔗糖代謝[59]所造成的。這種花粉中CWIN 表達水平的遺傳變異和淀粉豐度與小麥的耐旱性相關[62]。這表明了一種以糖為基礎的對脅迫的分子適應性，如果將該機制用于育種，可能會培育出耐旱抗旱的小麥新品種。

總之，非生物脅迫直接抑制蔗糖輸入以及INV 和Sus 的活性，而非生物脅迫對ABA 的誘導同樣降低了INV 和Sus 的活性，導致生殖器官中的己糖尤其是葡萄糖大量減少、淀粉儲備耗盡，并最終導致生殖敗育。較低的葡萄糖含量可能直接抑制細胞周期基因表達、降低HXK 的代謝活性，因此減少了腺嘌呤核苷三磷酸(adenosine triphosphate，ATP)的消耗，這可能會破壞呼吸電子傳輸鏈的通電狀態(tài)，從而導致ROS 的過量生產，最終造成氧化損傷，甚至PCD。

2.3 蔗糖介導的轉錄因子在非生物脅迫下的應激響應

蔗糖不僅以糖代謝的方式參與非生物響應，還可以通過調控不同轉錄因子參與植物的抗逆性。轉錄因子是調控基因表達的關鍵，蔗糖可誘導多個轉錄因子家族并參與抗逆響應。

ASR(ABA，stress，ripening-induced protein)是一類植物特有的轉錄因子，其在植物生長發(fā)育(花期和果實成熟)[68－70]和多種非生物脅迫響應(包括干旱、低溫和重金屬)[70－72]中具有重要作用。Chen 等[73]指出高濃度的蔗糖和ABA 可以顯著誘導葡萄和草莓中ASR基因的表達。這一結論在Wei 等[74]的研究中也得到了證實，紅葉桃(Prunus persicaL.)PpARS基因的表達同樣受到蔗糖和ABA 的誘導，且與處理時間成正相關，因此推測PpARS在蔗糖和ABA 信號下游起作用。將PpARS在煙草中過量表達后，轉基因植株在干旱、高溫和H2O2脅迫下表現(xiàn)出強于對照的抗逆能力[74]。花青素是高等植物中重要的次生代謝產物，不僅有助于植物抵抗逆境[75]，還可以作為抗氧化劑預防人類的部分疾病[76]，而其生物合成則受到多種因素調節(jié)，包括光照[77]、溫度[78]和蔗糖[79]。其中蔗糖可以調控花青素生物合成途徑相關基因的表達，而該調控作用主要通過誘導相應的花青素調節(jié)轉錄因子來實現(xiàn)[80]。Zheng 等[81]報道，蔗糖可以作為信號分子激活MYB75 轉錄因子進而調控擬南芥中花青素的積累，不同的蔗糖濃度對花青素合成的調節(jié)效應不同[82]。例如，高濃度的蔗糖(7%或5%)對轉錄因子的誘導效應顯著高于較低濃度(3%)，可能是由于蔗糖濃度變化對花青素調節(jié)轉錄因子的轉錄有刺激作用[82]。此外，蔗糖通過上調和下調參與類黃酮途徑的正向轉錄因子以及負向轉錄因子，誘導擬南芥中花青素的生物合成[83]。光敏色素互作因子(phytochrome-interacting factor，PIF)屬于堿性螺旋－環(huán)－螺旋(basic helix－loophelix，bHLH)轉錄因子家族，參與多條信號轉導途徑，包括光照、溫度[84]和激素[85]響應、晝夜節(jié)律[86]以及蔗糖信號轉導[84]，是植物響應外部信號和內部信號的關鍵調節(jié)因子。Shor 等[84]研究了蔗糖對PIF 家族成員表達水平和活性的影響，結果表明部分PIF 家族成員(PIF1、PIF3 和PIF4)在蔗糖處理下顯著上調表達，并直接參與生物鐘的信號轉導途徑。植物體中，各種信號途徑都不是孤立存在的，而是相互之間構成一些復雜的網(wǎng)絡系統(tǒng)，因此連接不同途徑的橋梁或核心因子則成為完善調控信號網(wǎng)絡的關鍵。

3 蔗糖代謝的信號轉導

如上所述，蔗糖代謝在傳遞碳水化合物以促進生長和發(fā)育中起著核心作用，同時它也是糖信號傳遞的途徑(圖5)。該過程主要通過產生糖信號分子來實現(xiàn)，但也有可能通過糖代謝酶與其他蛋白質或信號伴侶之間的相互作用來實現(xiàn)。

3.1 蔗糖代謝控制糖信號分子的產生

蔗糖對SAM 中開花的促進作用已得到公認[87]，但潛在的分子基礎仍然未知。有證據(jù)表明，糖(即蔗糖、葡萄糖和T6P)在擬南芥已知的開花調控途徑的上游充當信號[88]。當植物在從營養(yǎng)生長向生殖生長轉變時，光合作用葉片中蔗糖利用率的提高會通過兩種相關機制促進SAM 開花(圖5)。首先，高水平的蔗糖和葡萄糖分別在轉錄和轉錄后水平上抑制miR156 的表達，這使得 SQUAMOSA PROBINTER BINDING PROTEIN-SIKE(SPL)蛋白得以表達[89]，SPL 是一個促進發(fā)育轉變的轉錄因子家族[90]。其次，在檢測到高含量蔗糖時，上調表達的T6P 同樣可以通過抑制miR156而增加SPL 的轉錄水平來加速開花[90]。值得注意的是，由海藻糖－6－磷酸合成酶1 (trehalose－6-phosphate synthase 1，TPS1)活性和T6P 信號轉導組成的T6P 途徑在很大程度上獨立于FLOWERING LOCUS T(FT)，F(xiàn)T 是一種長距離蛋白信號(植物色素)，被運輸至分生組織以促進開花[91]。

糖信號在根發(fā)育中也有重要作用。例如，葡萄糖通過使E2Fa(進入細胞周期S 期所需的轉錄因子)部分磷酸化以驅動TOR 激酶信號，從而激活擬南芥RAM[92]。有趣的是，蔗糖在促進RAM 活性方面與葡萄糖具有相同的作用[92]，這與蔗糖通過韌皮部輸入(圖1)以及從子葉傳遞的信號可以促進擬南芥幼苗的初生根生長相一致[93]。但是，蔗糖在庫器官(例如根)中的作用很好地反映了葡萄糖的功能，因為在庫器官中，蔗糖可以被包括RAM 在內的INV 輕易地水解(圖5)。鑒于庫器官中的INV 活性通常比源器官中的高得多，因此，蔗糖可能通過庫器官中的己糖傳遞信號，但在源器官中可能不依賴于己糖發(fā)揮其信號轉導作用[94]。

3.2 糖代謝酶的信號轉導機制

糖代謝酶的不同生化特性和亞細胞定位(圖1)表明，它們可能通過不同的機制來調節(jié)發(fā)育和信號轉導。馬鈴薯中異源表達酵母SUC2 基因(編碼酵母非原生質體INV)后，轉基因植株葉片中CWIN 活性增強，蔗糖、葡萄糖和果糖含量增加，且對低溫脅迫具有更強的抗性[95]。盡管組織中糖水平的升高程度相同，但增強的CIN 表達并未增強抗逆性[95]。同樣，擬南芥SAM中CWIN 和CIN 的表達分別促進和抑制了開花和花序分枝[30]。玉米ZmGIF1 (來自玉米的細胞壁轉化酶基因)高表達的株系中，CWIN 活性較高，并增加了谷物產量[96]，而異位表達擬南芥和水稻CWIN 編碼基因的玉米植株不僅產量增加，還改善了籽粒的營養(yǎng)品質[97]。相比之下，過表達OsINV2 的水稻株系產量則低于野生型[98]。CWIN 和CIN 亞細胞定位的不同(圖1)表明，細胞外和細胞內糖信號轉導之間存在根本差異，但這種差異的性質尚待確定。由于CWIN 和VIN在粗糙內質網(wǎng)上合成并在高爾基體中加工，分別以細胞壁和液泡為靶向，因此推測CWIN 和VIN 介導的糖感知可能通過分泌途徑起作用，而這種假設并不適用于CIN[95]。總體而言，CWINs 負責產生質外體葡萄糖，被G 蛋白信號調節(jié)因子1 (regulator of G-protein signaling 1，RGS1)感知并與G 蛋白偶聯(lián)，進而激活細胞分裂等過程。而CIN 活性的改變可通過兩種方式引起不同的響應，一種是直接改變細胞質的葡萄糖穩(wěn)態(tài)，另一種是影響CIN 在細胞內的定位。

4 展望

蔗糖是光合作用CO2固定的主要產物，不僅參與碳代謝和運輸，為植物生長提供能量和底物，還介導了信號轉導過程，以調節(jié)植物發(fā)育進程以及響應多種非生物脅迫。盡管目前對于蔗糖在植物體內的代謝、運輸和信號轉導等方面的研究已經取得了較大進展，但是由于植物體內物質和能量代謝的復雜性，且各種信號途徑之間的交叉和互作的機制并不十分清楚，仍需要很多具體的研究來進一步闡明其調控機制和網(wǎng)絡。未來的研究可以從以下幾個方向開展:(1) 糖信號分子(蔗糖、葡萄糖和T6P)調控不同的糖代謝酶的表達和活性的方式，并在適當?shù)臅r間和位置產生這些信號分子來調節(jié)分生組織的發(fā)育；(2) 植物細胞通過感應細胞外的糖調節(jié)生長的機制。質體葡萄糖可能由與G蛋白偶聯(lián)的RGS1 的復合物感知，而RGS1 是否結合葡萄糖或其他糖，以及這種潛在的感應機制如何與CWIN 和糖轉運蛋白的活性整合尚待確定；(3) 糖的代謝和信號調節(jié)可能與生長素的生物合成和運輸、ROS 穩(wěn)態(tài)、防御和PCD 結合，需要進一步研究以剖析潛在的分子途徑和信號轉導級聯(lián)反應；(4) 根據(jù)現(xiàn)有研究，蔗糖可能通過庫器官中的己糖傳遞信號，但在源器官中可能不依賴于己糖發(fā)揮其信號轉導作用，需要進一步研究以區(qū)分蔗糖信號和己糖信號。