甲狀腺乳頭狀癌頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移危險因素分析

胡代星 周靜 蘇新良 吳凱南 何偉 曹益嘉 任浩宇 毛雨 竇怡 彭杰

甲狀腺乳頭狀癌頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移危險因素分析

胡代星 周靜 蘇新良 吳凱南 何偉 曹益嘉 任浩宇 毛雨 竇怡 彭杰

目的：探討甲狀腺乳頭狀癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移（中央?yún)^(qū)無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，頸側(cè)區(qū)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移）的規(guī)律及危險因素。方法：回顧性分析2013年1月至2016年12月重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院521例行甲狀腺全切+中央?yún)^(qū)及頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃的PTC患者的臨床病理資料，分析跳躍轉(zhuǎn)移的危險因素。結(jié)果：本研究PTC跳躍轉(zhuǎn)移率為8.3%（43/521），腫瘤位于甲狀腺上極（OR=3.401，95%CI：1.770～6.536；P=0.001），年齡＞45歲（OR=2.856，95%CI：1.488～5.482；P=0.002），單側(cè)癌（OR=3.424，95%CI：1.182～9.920；P=0.023）是PTC出現(xiàn)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的獨立危險因素。本研究比較cN1b的PTC患者和腫瘤位于甲狀腺上極的cN0 PTC患者跳躍轉(zhuǎn)移情況，發(fā)現(xiàn)腫瘤位于上極cN0的PTC患者出現(xiàn)潛在跳躍轉(zhuǎn)移的可能性高于cN1b患者（P=0.022）。結(jié)論：PTC頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移并不少見，術(shù)前、術(shù)中針對頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)的評估很重要，尤其是腫瘤位于上極，年齡＞45歲的單側(cè)PTC患者，必要時需行患側(cè)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃。

甲狀腺乳頭狀癌 中央?yún)^(qū)淋巴結(jié) 頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié) 跳躍轉(zhuǎn)移

甲狀腺乳頭狀癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）是最常見的甲狀腺惡性腫瘤，近幾十年來其發(fā)病率持續(xù)升高［1］。PTC患者大多預(yù)后良好，但也可能早期出現(xiàn)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移［2］。有研究報道，20%～90%的PTC患者存在頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，而且此轉(zhuǎn)移與局部復(fù)發(fā)、遠處轉(zhuǎn)移均存在相關(guān)性［3］。既往研究報道，甲狀腺癌頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的規(guī)律多為先轉(zhuǎn)移至患側(cè)中央?yún)^(qū)再轉(zhuǎn)移至患側(cè)頸側(cè)區(qū)、對側(cè)中央?yún)^(qū)及上縱隔淋巴結(jié)［4］。但跳躍轉(zhuǎn)移（即中央?yún)^(qū)無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，頸側(cè)區(qū)有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移）并不少見，有研究報道跳躍轉(zhuǎn)移的發(fā)生率及危險因素，但這些研究的病例數(shù)大多較少，不同研究的跳躍轉(zhuǎn)移危險因素差異較大，且跳躍轉(zhuǎn)移目前仍然難以預(yù)測［5-7］。本研究回顧性分析521例行甲狀腺全切+中央?yún)^(qū)及頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃的PTC患者的臨床病理資料，探討頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的規(guī)律及危險因素。

1 材料與方法

1.1 病例資料

回顧性分析2013年1月至2016年12月就診于重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院行甲狀腺腺葉全切+中央?yún)^(qū)及頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃的521例PTC患者。所有患者術(shù)前均行詳細的臨床體格檢查、甲狀腺彩超、電子纖維喉鏡、甲狀腺功能及甲狀腺自身抗體等檢查。

1.2 方法

1.2.1 納入標準 病歷資料完整，能全面提供患者臨床、病理特征，所有患者均為初次手術(shù)，均在術(shù)前行細針穿刺活檢或術(shù)中冰凍診斷為PTC，術(shù)后病理學(xué)證實頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)有轉(zhuǎn)移。

1.2.2 cN0評判標準 1）臨床檢查未觸及腫大淋巴結(jié)或腫大淋巴結(jié)最大徑＜2 cm，質(zhì)地柔軟；2）影像學(xué)檢查未見腫大淋巴結(jié)或腫大淋巴結(jié)最大徑＜1 cm，或最大徑為1～2 cm，但縱橫比＞2、外形規(guī)則、皮髓質(zhì)分界清、無沙粒樣細小鈣化、中心性、液化壞死、周邊強化和結(jié)旁脂肪間隙消失等［8］。

1.2.3 手術(shù)情況 全部研究患者，術(shù)前均于甲狀腺實質(zhì)注射淋巴示蹤劑“納米碳混懸液”，便于術(shù)中發(fā)現(xiàn)被染色的淋巴結(jié)。術(shù)中對患側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)常規(guī)送冰凍切片檢查，并依據(jù)其結(jié)果決定是否清掃頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)。本研究患者均行手術(shù)治療，手術(shù)范圍至少為甲狀腺全切+患側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃+患側(cè)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)（Ⅱ、Ⅲ及Ⅳ區(qū)）清掃?；紓?cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)包括喉前淋巴結(jié)、氣管前淋巴結(jié)及患側(cè)氣管旁淋巴結(jié)。本研究清掃頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)依據(jù)以下幾點：1）術(shù)前臨床評估非中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)有轉(zhuǎn)移（cN1b）者；2）術(shù)中冰凍切片患側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移≥2枚；3）腫瘤位于甲狀腺上極者；4）探查頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)有陽性發(fā)現(xiàn)或納米碳染色的淋巴結(jié)。

1.3 統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 21.0軟件進行統(tǒng)計學(xué)分析。計數(shù)資料采用χ2檢驗，危險因素的多因素分析采用Logistic回歸分析。以P＜0.05為差異具有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 臨床病理特征

本研究患者521例，其中男性168例，女性353例。男女比為2.1∶1，平均年齡為（40.8±14.1）歲，腫瘤平均直徑為（20.1±12.6）mm，腫瘤位置位于上極、中部、下極峽部及整個腺葉分別為157、211、100、12、41例。合并慢性甲狀腺炎患者58例，多中心病灶75例，雙側(cè)癌130例，包膜外侵147例。跳躍轉(zhuǎn)移組和非跳躍轉(zhuǎn)移組中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃數(shù)分別為（9.8±4.5）枚和（10.7±6.5）枚，跳躍轉(zhuǎn)移組和非跳躍轉(zhuǎn)移組頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃數(shù)分別為（19.9±1.5）枚和（20.3±12.0）枚，跳躍轉(zhuǎn)移組和非跳躍轉(zhuǎn)移組頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)分別為（2.2±1.5）枚和（4.7±4.9）枚（表1）。

2.2 跳躍轉(zhuǎn)移影響因素分析

跳躍轉(zhuǎn)移組年齡為（49.8±14.3）歲，非跳躍轉(zhuǎn)移組年齡為（39.9±13.8）歲，兩組患者年齡差異具有統(tǒng)計學(xué)意義（P＜0.05），單因素分析顯示，甲狀腺乳頭狀癌淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移與腫瘤位于甲狀腺上極、年齡＞45歲及單側(cè)癌相關(guān)（P＜0.05，表1），而與性別、合并慢性甲狀腺炎、腫瘤直徑、多中心病灶、包膜外侵無相關(guān)性（P＞0.05）。

表1 甲狀腺乳頭狀癌頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移危險因素的分析Table 1 Analysis of risk factors for skip metastasis in the lateral lymph node of PTC patients

多因素分析發(fā)現(xiàn)腫瘤位于甲狀腺上極（OR=3.401，95%CI：1.770～6.536；P=0.001），年齡＞45 歲（OR=2.856，95%CI：1.488～5.482；P=0.002），單側(cè)癌（OR=3.424，95%CI：1.182～9.920；P=0.023）是甲狀腺乳頭狀癌患者出現(xiàn)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的獨立危險因素（表2）。

甲狀腺癌頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移區(qū)域的分布情況：跳躍轉(zhuǎn)移組43例（8.3%），其中出現(xiàn)單個側(cè)區(qū)轉(zhuǎn)移者27例（63.0%），單一有Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ區(qū)轉(zhuǎn)移者分別為：10、15、2例。同時出現(xiàn)兩個區(qū)域轉(zhuǎn)移者15例（35.0%），其中Ⅱ區(qū)+Ⅲ區(qū)、Ⅱ區(qū)+Ⅳ區(qū)、Ⅲ區(qū)+Ⅳ區(qū)轉(zhuǎn)移者分別為6、1、8例，同時有Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ區(qū)轉(zhuǎn)移者為1例（2%）（表3）。腫瘤位于甲狀腺上極患者共25例（表4），其中15例（60.0%）出現(xiàn)Ⅱ區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。腫瘤位于甲狀腺中部及下極患者共15例（表5），15例患者（100.0%）均為Ⅲ區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，其余3例跳躍轉(zhuǎn)移患者腫瘤幾乎占據(jù)整個腺葉。全組共370例為cN0患者，151例為cN1，cN1的PTC患者中cN1b者為127例，其中9例（7.1%）出現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移。cN0的PTC患者腫瘤位于甲狀腺上極者108例，其中出現(xiàn)跳轉(zhuǎn)轉(zhuǎn)移者18例（16.7%）。位于甲狀腺上極的cN0患者出現(xiàn)潛在跳躍轉(zhuǎn)移的可能性高于cN1b患者（P=0.022，表6）。

表3 頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的分布情況Table 3 Distribution of skip metastasis

表4 腫瘤位于甲狀腺上極跳躍轉(zhuǎn)移分布情況Table 4 Distribution of skip metastasis when tumor is located in the upper lobe of the thyroid

表5 腫瘤位于甲狀腺中部及下極跳躍轉(zhuǎn)移分布情況Table 5 Distribution of skip metastasis when tumor is located in the middle and lower lobe of the thyroid

表6 cN1b甲狀腺乳頭狀癌患者及cN0腫瘤位于甲狀腺上極患者淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移情況Table 6 Skip metastases of cN1b PTC patients and cN0 patients with tumor in the upper lobe of the thyroid

3 討論

PTC為預(yù)后相對良好的惡性腫瘤，但頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移也很多見，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是否影響患者的總生存率目前仍有爭議［9］，初診時有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者的局部復(fù)發(fā)率顯著高于無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者［3，10］，而且二次手術(shù)可能帶來嚴重的并發(fā)癥［11］。所以臨床需要重視PTC初診治療的徹底性。有研究提示，PTC頸部淋巴轉(zhuǎn)移先轉(zhuǎn)移至中央?yún)^(qū)，再轉(zhuǎn)移至頸側(cè)區(qū)［12］。有研究報道，頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移以Ⅲ、Ⅳ區(qū)最多見，Ⅱ、Ⅴ區(qū)較少［13］。但跳躍轉(zhuǎn)移（中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)無轉(zhuǎn)移，頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)有轉(zhuǎn)移）并不少見，有研究提示的跳躍轉(zhuǎn)移發(fā)生率約為3.0%～21.8%［14-15］，本研究跳躍轉(zhuǎn)移率為8.3%（43/521）。

本研究發(fā)現(xiàn)，腫瘤位于甲狀腺上極是PTC出現(xiàn)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的獨立危險因素，Lee等［7］的研究有相同結(jié)論。本研究還發(fā)現(xiàn)單側(cè)癌是PTC出現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移的獨立危險因素，雙側(cè)癌的腫瘤細胞均可以通過各自的淋巴引流途徑轉(zhuǎn)移至中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)，增加了中央?yún)^(qū)轉(zhuǎn)移的風險，一定程度上減少了跳躍轉(zhuǎn)移的出現(xiàn)。同時本研究發(fā)現(xiàn)年齡＞45歲為出現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移的獨立危險因素。年齡一直都被認為是甲狀腺癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險因素，彭喆等［16］報道年齡≤45歲為中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險因素，但目前尚無年齡與跳躍轉(zhuǎn)移相關(guān)的報道。本研究跳躍轉(zhuǎn)移患者年齡為（49.8±14.3）歲，比非跳躍轉(zhuǎn)移組年齡為（39.9±13.8）歲，平均年齡約為10歲。本研究未發(fā)現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移與性別、腫瘤直徑、合并慢性甲狀腺炎、多中心病灶、包膜外侵存在相關(guān)性（均P＞0.05）。伴行于甲狀腺上動脈的淋巴管主要收集甲狀腺上極的淋巴引流，并經(jīng)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)匯入靜脈系統(tǒng)，而伴行甲狀腺下動脈的淋巴管主要收集甲狀腺中部及下極的淋巴引流，經(jīng)氣管旁淋巴結(jié)匯入頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)再匯入靜脈系統(tǒng)［17］。Lei等［18］研究提示，腫瘤位于甲狀腺上極是出現(xiàn)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的獨立危險因素，該研究450例PTC患者中39例出現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移，其中37例腫瘤位于甲狀腺上極。解剖學(xué)觀察到甲狀腺上極腫瘤離頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)更近，而距氣管前、氣管旁淋巴結(jié)較遠。本研究25例跳躍轉(zhuǎn)移患者腫瘤位于甲狀腺上極，其中15例出現(xiàn)患側(cè)Ⅱ區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，該現(xiàn)象提示Ⅱ區(qū)淋巴結(jié)可能是位于甲狀腺上極的PTC的第一站轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。Kwak等［19］研究報道，腫瘤位于甲狀腺上極是頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險因素。本研究前期發(fā)現(xiàn)，腫瘤位于甲狀腺上極與頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及跳躍轉(zhuǎn)移均有相關(guān)性，且現(xiàn)行cN0標準的準確性不高［20-21］，所以對位于甲狀腺上極的cN0的PTC患者也行了頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃。本研究比較cN1b的PTC患者和腫瘤位于甲狀腺上極的cN0的PTC患者跳躍轉(zhuǎn)移情況，發(fā)現(xiàn)腫瘤位于上極的cN0的PTC患者出現(xiàn)潛在的跳躍轉(zhuǎn)移可能性高于cN1b患者（P=0.022）。臨床上針對cN0的PTC患者，若術(shù)中冰凍中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)陰性一般不行頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃，但上述甲狀腺上極的cN0的PTC患者仍有很多跳躍轉(zhuǎn)移的情況，提示若不行頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃，潛在的跳躍轉(zhuǎn)移可能是淋巴結(jié)復(fù)發(fā)的根源，所以腫瘤位于甲狀腺上極也是本研究對cN0的PTC患者行預(yù)防性頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃的重要依據(jù)之一。

本研究15例位于中部或下極的腫瘤出現(xiàn)跳躍轉(zhuǎn)移，均為患側(cè)Ⅲ區(qū)轉(zhuǎn)移。該現(xiàn)象提示收集甲狀腺中份及下份的淋巴引流中可能有短路途徑，致使淋巴轉(zhuǎn)移直接到Ⅲ區(qū)淋巴結(jié)，而不經(jīng)氣管前及氣管旁淋巴結(jié)。雖然淋巴引流的短路途徑可以部分解釋腫瘤位于甲狀腺中部或下極的跳躍轉(zhuǎn)移現(xiàn)象，但此現(xiàn)象也可能與中央?yún)^(qū)清掃不徹底導(dǎo)致該區(qū)淋巴結(jié)假陰性有關(guān)。

PTC頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的概念可能并不準確，目前將這種現(xiàn)象描述為中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)無轉(zhuǎn)移，頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)有轉(zhuǎn)移。因PTC的淋巴引流網(wǎng)絡(luò)復(fù)雜，目前尚無文獻準確描述頸部具體的淋巴引流途徑，也無文獻報道PTC一定先出現(xiàn)中央?yún)^(qū)轉(zhuǎn)移，而頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移一定發(fā)生在中央?yún)^(qū)轉(zhuǎn)移之后。所以不宜將肺癌和結(jié)直腸癌的跳躍轉(zhuǎn)移概念直接用在甲狀腺癌上［22-23］。

PTC淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移的現(xiàn)象并不少見，本研究發(fā)現(xiàn)該現(xiàn)象與某些臨床病理因素有關(guān)，如腫瘤位于甲狀腺上極、年齡＞45歲、單側(cè)癌等，但臨床仍需要在術(shù)前行詳細的臨床體檢和影像學(xué)檢查，如甲狀腺彩超、甲狀腺超聲造影、頸部CT等對頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)進行評估，或術(shù)中探查可疑的患側(cè)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)。雖然尚無文獻報道跳躍轉(zhuǎn)移是否影響PTC患者的預(yù)后，但仍然需要重視該現(xiàn)象，因為頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是PTC局部復(fù)發(fā)及遠處轉(zhuǎn)移的危險因素，而初診手術(shù)對淋巴結(jié)的徹底清掃對患者是有益的。本研究屬于回顧性分析，具有一定局限性，且隨訪時間較短，亟需更長時間的隨訪以明確跳躍轉(zhuǎn)移與PTC患者預(yù)后的關(guān)系。

綜上所述，本研究PTC頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)跳躍轉(zhuǎn)移率為8.3%，建議臨床術(shù)前或術(shù)中詳細評估患者的頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)狀態(tài)，評估是否存在跳躍轉(zhuǎn)移，尤其是年齡＞45歲，腫瘤位于甲狀腺上極的單側(cè)癌患者，對此類患者必要時需行患側(cè)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃。

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Predictive factors of skip metastasis to lateral with leaping central lymph node in papillary thyroid carcinoma

Daixing HU,Jing ZHOU,Xinliang SU,Kainan WU,Wei HE,Yijia CAO,Haoyu REN,Yu MAO,Yi DOU,Jie PENG

Department of Endocrinology and Breast Surgery,the First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University,Chongqing 400016,China

Xinliang SU;E-mail:suxinliang@21cn.com

Objective:To retrospectively analyze the regularity and risk factors of skip metastasis(central lymph node negative and lateral lymph node positive)in papillary thyroid carcinoma(PTC).Methods:A total of 521 PTC patients underwent total thyroidectomy and central plus lateral lymph node dissection at The First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University from January 2013 to December 2016.Clinicopathological characteristics of the patients were collected and analyzed.Results:Skip metastasis rate of PTC was 8.3%(43/521).Tumors in the upper lobe(OR=3.401,95%CI:1.770-6.536;P=0.001)and in the lateral part(OR=3.424,95%CI:1.182-9.920;P=0.023)of the thyroid,as well as age above 45(OR=2.856,95%CI:1.488-5.482;P=0.002),were independent risk factors for skip metastases for this disease.Clinically node-negative(cN0)PTC patients with tumors in the upper lobe had higher possibility of skip metastases than those with clinically involved lateral neck nodes(cN1b)(P=0.022).Conclusion:Skip metastasis of PTC is not uncommon.Thus,preoperative clinical assessment and imaging examination for lateral lymph node is necessary,especially for PTC patients who are above 45 years old and with tumors in the upper lobe and/or unilateral area of thyroid.The lateral lymph node dissection should be performed when necessary.

papillary thyroid carcinoma,central lymph node,lateral lymph node,skip metastasis

10.3969/j.issn.1000-8179.2017.22.758

重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院內(nèi)分泌乳腺外科（重慶市400016）

蘇新良 suxinliang@21cn.com

（2017-07-05收稿）

（2017-09-28修回）

（編輯：孫喜佳 校對：鄭莉）

胡代星 專業(yè)方向為甲狀腺疾病的診斷及治療。

E-mail：hudaixing523@163.com