湖北神農(nóng)架川金絲猴食物營(yíng)養(yǎng)的季節(jié)性特征1)

李進(jìn)宇 張 晶 張志翔 楊 占 楊敬元

(北京林業(yè)大學(xué)，北京，100083) (遼寧省林業(yè)調(diào)查規(guī)劃院) (湖北神農(nóng)架自然保護(hù)區(qū))

湖北神農(nóng)架川金絲猴食物營(yíng)養(yǎng)的季節(jié)性特征1)

李進(jìn)宇 張 晶 張志翔 楊 占 楊敬元

(北京林業(yè)大學(xué)，北京，100083) (遼寧省林業(yè)調(diào)查規(guī)劃院) (湖北神農(nóng)架自然保護(hù)區(qū))

探討了川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)對(duì)食物選擇與食物營(yíng)養(yǎng)成分間的關(guān)系，分析了不同季節(jié)川金絲猴在營(yíng)養(yǎng)攝取上的響應(yīng)策略。在湖北神農(nóng)架千家坪地區(qū)設(shè)置臨時(shí)觀測(cè)點(diǎn)，采集不同季節(jié)川金絲猴的食源植物，測(cè)定和分析其粗蛋白、粗脂肪、酸性洗滌纖維以及灰分質(zhì)量分?jǐn)?shù)。結(jié)果表明：川金絲猴的食源植物中粗蛋白的含量在春季最高，其后呈現(xiàn)下降趨勢(shì)；粗纖維的含量比較穩(wěn)定，在春、夏、秋3季變化幅度較小，僅在春季含量低于粗蛋白，在其他季節(jié)均高于其余幾種營(yíng)養(yǎng)成分。川金絲猴傾向于選擇高蛋白質(zhì)和低纖維素的植物作為食物。食源植物和食物的充分與否呈現(xiàn)季節(jié)性變化的規(guī)律，使得川金絲猴在營(yíng)養(yǎng)攝入方面具有季節(jié)性特征。

川金絲猴；食源選擇；營(yíng)養(yǎng)成分；粗蛋白；蛋白纖維比

Journal of Northeast Forestry University.-2014,42(7).-148～153

We analyzed the macronutrient data collected separately in spring, summer and autumn over three years from leaves and fruits of plant species available as food for the snub-nosed monkey in Shennongjia National Nature Reserve, China. We measured the nutritional components including crude protein (CP), crude lipid (CL), acid detergent fiber (ADF), ash (ASH), and protein-to-fiber ratio (PFR). The food choice ofRhinopithecusroxellanaacross the year does fit the protein to fiber model, but had a seasonal shift in response to the change of diet macronutrients. The protein content in the diet food decreased from spring to autumn, but the fiber amount almost was a fixed level. Therefore, though fruits join in the diets of the monkeys in summer and autumn, there is still a tendency of the diet nutrients of higher PFR in spring than in summer and autumn. The food choice ofR.roxellanais in response to the nutrient chemistry of a plant species in a certain season.

Keywords Snub-nosed monkey (Rhinopithecusroxellana); Macronutrient; Crude protein; Protein-to-fiber ratio

在保護(hù)生物學(xué)研究中，對(duì)影響瀕危以及受威脅物種種群豐富度的研究變得越來越迫切[1]。而影響動(dòng)物自身發(fā)展的因素較多，其中營(yíng)養(yǎng)的攝入便是影響物種豐富度的主要因素之一。作為動(dòng)物種群的主體，動(dòng)物個(gè)體所需的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，如蛋白質(zhì)、脂類、碳水化合物、維生素和微量元素等，它們是能確保動(dòng)物自身新陳代謝等功能正常運(yùn)轉(zhuǎn)的基本物質(zhì)基礎(chǔ)[2-6]，同時(shí)進(jìn)一步促進(jìn)了動(dòng)物種群的穩(wěn)定和繁榮。自然界中的靈長(zhǎng)類絕大多數(shù)以植物為食，因此對(duì)于靈長(zhǎng)類的種群穩(wěn)定以及延續(xù)，靈長(zhǎng)類如何保證能夠獲取足夠的食物，來滿足其自身營(yíng)養(yǎng)需求就顯得十分重要，而相關(guān)的靈長(zhǎng)類取食策略或者是營(yíng)養(yǎng)選擇方式的研究在靈長(zhǎng)類保護(hù)中起著突出的作用和意義[7-11]。疣猴類作為靈長(zhǎng)類動(dòng)物的一個(gè)重要組成部分，最顯著的特點(diǎn)就是增大的囊狀前胃，有大量的微生物來發(fā)酵攝入的食物，可以更快的吸收營(yíng)養(yǎng)[12]203-229，[13]189-202，[14-17]，而這種特性與反芻動(dòng)物相似[13]189-202，因此，疣猴可以通過取食大量的纖維素食物來滿足自身營(yíng)養(yǎng)的需求[18-20]。蛋白纖維比的提出對(duì)于那些不確定是否有特定食源植物的食葉靈長(zhǎng)類是一個(gè)很好的預(yù)測(cè)模型。這個(gè)預(yù)測(cè)模型在鬃毛吼猴(Alouattapalliata)[20-21]、栗紅葉猴(Presbytisrubicunda)[22]、黑疣猴(Colobussatanas)[23]、長(zhǎng)鼻猴(Nasalislarvatus)[24]、低地大猩猩(Gorillagorilla)[25]和其他幾種狐猴[26]中都得到了科學(xué)的驗(yàn)證。同時(shí)該模型也可以用來解釋那些飲食中有明確偏好的一些靈長(zhǎng)類物種，例如：西方紅疣猴(Procolobusbadius)[27]、黑白疣猴(Colobusguereza)[28-29]以及狒狒屬(Papiospp.)[30]。川金絲猴是中國(guó)特有的一種生活在溫帶地區(qū)的靈長(zhǎng)類，屬疣猴亞科，主要分布于四川、陜西、甘肅、湖北以及重慶[31-33]，[34]79-89，[35]等地，一般生活在海拔1 500～4 100 m的針闊混交林或闊葉混交林內(nèi)。根據(jù)已有研究數(shù)據(jù)表明，川金絲猴的食性主要為葉食性，但是在食物組成、質(zhì)量和數(shù)量上都有較為明顯的季節(jié)性變化趨勢(shì)。川金絲猴的取食習(xí)慣偏向葉食性靈長(zhǎng)類，以芽、葉片、果實(shí)、樹皮為主，以松蘿作為補(bǔ)充[34]126-133，[36-37]。迄今，關(guān)于川金絲猴以及仰鼻猴屬的研究大多集中在動(dòng)物行為以及食源植物等方面，而對(duì)于其攝入營(yíng)養(yǎng)的研究較少。本研究選擇川金絲猴分布區(qū)之一的湖北神農(nóng)架國(guó)家自然保護(hù)區(qū)，通過設(shè)置半固定樣點(diǎn)，對(duì)川金絲猴不同季節(jié)食物選擇和營(yíng)養(yǎng)成分間的關(guān)聯(lián)做了研究，分析不同季節(jié)川金絲猴在營(yíng)養(yǎng)攝取上的響應(yīng)策略，進(jìn)一步為該物種提供有效的保護(hù)和管理策略信息。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)設(shè)在湖北神農(nóng)架自然保護(hù)區(qū)的千家坪地區(qū)(31°22′～31°37′N，110°03′～110°34′E)，該區(qū)面積約40 km2，主要以溫帶闊葉落葉混交林和針闊混交林為主，海拔1 500～2 650 m。屬于亞熱帶濕潤(rùn)，季風(fēng)性氣候。該地區(qū)春季從4月初到5月末，夏季是6月到8月中旬，秋季為8月下旬到10月，接著便是漫長(zhǎng)的冬季，從11月到第2年的3月底。該地區(qū)平均海拔為1 700 m，年降水量為1 800 mm，7月份平均溫度為17.8 ℃，1月份平均溫度-2.8 ℃。從12月中旬開始到第2年的3月中旬為冰雪覆蓋期[33]。在海拔1 700 m以上的植被主要可以劃分為兩大類型：溫帶落葉闊葉針葉混交林(1 700～2 600 m)和溫帶常綠針葉林(>2 600 m)。

2 研究方法

樣品采集：通過調(diào)查統(tǒng)計(jì)已有的川金絲猴食源植物數(shù)據(jù)以及文獻(xiàn)資料[32-33]，[34]126-133，[35]，選擇了約40種具有代表性的食源植物作為取樣主體(主要標(biāo)準(zhǔn)就是主要植被的優(yōu)勢(shì)物種及大量分布物種，不包含特殊的分布較少的物種)，及部分非食源植物來進(jìn)行營(yíng)養(yǎng)成分分析(表1)。從2010年到2012年，按照季節(jié)(春季、夏季、秋季，冬季由于大雪封山以及落葉的原因沒有選擇)來搜集目標(biāo)植物樣品。春季主要以嫩葉、嫩芽為主，夏、秋季主要是成熟葉片以及部分果實(shí)。在千家坪不同海拔地區(qū)設(shè)立固定樣品采集點(diǎn)(植株)并標(biāo)記，在每個(gè)季節(jié)中盡量選擇固定的目標(biāo)樹種作為樣品采集的對(duì)象，如果出現(xiàn)該植株死亡或者其他原因，則選擇其周圍的相同樹種替代。采集樣品的位置為植株樹冠的中部，這是因?yàn)榇ń鸾z猴活動(dòng)和取食的部位主要集中在樹冠的中層；將采集下來的葉片立即放入密封塑料袋，帶回基地后，于烘干箱內(nèi)，60 ℃烘干；將干樣品放入新的干燥的封口塑料袋中保存，編號(hào)，記錄。

表1 神農(nóng)架川金絲猴食源植物及非食源植物的營(yíng)養(yǎng)成分

續(xù)(表1)

注：L.葉；F.果實(shí)或種子；All.整株；E.食源植物；UE.非食源植物；CP.粗蛋白；CL.粗脂肪；ADF.酸性洗滌纖維；ASH.灰分；PFR.蛋白纖維比。

營(yíng)養(yǎng)成分測(cè)定：采集的樣品在中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院飼料研究所進(jìn)行檢測(cè)分析，檢測(cè)成分包括粗蛋白、粗脂肪、酸性洗滌纖維以及灰分。

數(shù)據(jù)分析：用SPSS 19.0進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。按照3個(gè)季節(jié)(春季、夏季、秋季)來分析數(shù)據(jù)，用單因素方差分析來分析不同的營(yíng)養(yǎng)元素的季節(jié)性差異，使用T檢驗(yàn)來比較每個(gè)季節(jié)里食源植物和非食源植物營(yíng)養(yǎng)成分的差異，同時(shí)利用Spearman檢驗(yàn)不同營(yíng)養(yǎng)成分與季節(jié)間的關(guān)聯(lián)性。

3 結(jié)果與分析

3.1 不同季節(jié)食源植物營(yíng)養(yǎng)的比較

通過對(duì)2010年到2012年間春季、夏季、秋季的食源植物樣品的檢測(cè)，得到了3個(gè)季節(jié)中樣品的粗蛋白、粗脂肪、粗纖維以及灰分的干物質(zhì)質(zhì)量分?jǐn)?shù)(表1)。粗蛋白的均值在春季里質(zhì)量分?jǐn)?shù)超過了22%，是3個(gè)季節(jié)中最高的，超過夏季粗蛋白質(zhì)量分?jǐn)?shù)(9.91%±3.19%,n=26)的2倍，是秋季粗蛋白(7.6%±2.4%,n=20)的3倍多(表2)。粗蛋白含量最高的物種是西南衛(wèi)矛(Euonymushamiltonianus)，約為29.75%，此外在垂絲丁香(Syringakomarowiivar.reflexa)、衛(wèi)矛(Euonymusalatus)、多枝柳(Salixpolyclona)和米心水青岡(Fagusengleriana)中含量也比較高(表1)。

粗脂肪在3個(gè)季節(jié)都低于7%。其中秋季粗脂肪質(zhì)量分?jǐn)?shù)最高(6.92%±11.26%，n=16)，約為春季(3.74%±1.15%)和夏季(3.88%±3.60%)的2倍(表2)，主要原因是秋季食物中有大量的種子和果實(shí)。在所有樣品中，粗脂肪質(zhì)量分?jǐn)?shù)最高的是華山松的種子(54.89%)，而其也是川金絲猴在該地區(qū)秋季的主要食物來源之一(表1)。3個(gè)季節(jié)的粗纖維含量均超過了20%，春季的粗纖維含量最低(22.13%±6.86%，n=15)，夏季的粗纖維含量最高(32.04%±7.82%,n=26)。在春季，粗纖維的攝入量最低，但是粗蛋白的攝入為三季最高(表2)?；曳衷?個(gè)季節(jié)里都低于7%。在夏季，灰分的均值最高，達(dá)到了8.22%；秋季最低，約為5.10%；春季居于夏秋之間，約為7.22%(表2)。蛋白纖維比的最高點(diǎn)出現(xiàn)在春季(1.15%±0.48%,n=15)，夏季(0.33)和秋季(0.35)幾乎相同(表2)。

表2 神農(nóng)架川金絲猴食源植物及非食源植物營(yíng)養(yǎng)成分均值以及食源植物季節(jié)間多重比較

注：表中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)差，3個(gè)季節(jié)中食源植物營(yíng)養(yǎng)成分?jǐn)?shù)據(jù)后的不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)，大寫字母表示差異極顯著(P<0.01)。

通過對(duì)比不同季節(jié)食源植物營(yíng)養(yǎng)成分發(fā)現(xiàn)粗蛋白(F=66.256，P<0.01)、粗纖維(F=4.154，P<0.05)和蛋白纖維比(F=26.144，P<0.01)在春、夏、秋3個(gè)季節(jié)內(nèi)呈顯著差異，粗脂肪(F=1.754，P>0.05)和灰分(F=2.804，P>0.05)無顯著差異。分析幾種營(yíng)養(yǎng)元素之間的關(guān)聯(lián)性，發(fā)現(xiàn)粗蛋白和灰分(rs=0.528，P<0.01，n=57)，粗蛋白和蛋白纖維比(rs=0.831，P<0.01，n=57)之間存在顯著正相關(guān)；粗蛋白和酸性洗滌纖維存在顯著負(fù)相關(guān)(rs=-0.328，P<0.05，n=57)；粗脂肪和其他成分間無關(guān)聯(lián)性；粗纖維與蛋白纖維比存在負(fù)相關(guān)(rs=-0.720，P<0.01，n=57)，與灰分無關(guān)聯(lián)(表3)。

表3 不同營(yíng)養(yǎng)成分的關(guān)聯(lián)性

注：*為P<0.05；** 為P<0.01。

3.2 食源植物和非食源植物間營(yíng)養(yǎng)的差異

根據(jù)3個(gè)季節(jié)里食源植物與非食源植物營(yíng)養(yǎng)成分的比較，發(fā)現(xiàn)在春季里，粗脂肪質(zhì)量分?jǐn)?shù)存在顯著差異(t=3.418，P<0.01)，但粗蛋白、粗纖維、灰分以及蛋白纖維比無差異；夏季的情況也和春季類似，粗脂肪在夏季存在差異(t=2.597，P<0.05)；秋季里，食源植物與非食源植物間無顯著差異(表2、表4)。

表4 不同季節(jié)食源植物與非食源植物營(yíng)養(yǎng)成分的T檢驗(yàn)

營(yíng)養(yǎng)成分春季T值自由度Sig.夏季T值自由度Sig.秋季T值自由度Sig.粗蛋白0.273170.790-0.269170.791-0.290150.775粗脂肪3.418170.003-2.597170.019-1.030150.319酸性洗滌纖維-0.580170.570-0.004170.9970.048150.963灰分0.697170.495-0.324170.750-0.316150.757蛋白纖維比0.044170.966-0.200170.844-0.454150.656

4 結(jié)論與討論

在溫帶及寒溫帶地區(qū)，由于低溫、降水少而且海拔高，每年的冬季都會(huì)持續(xù)較長(zhǎng)時(shí)間，在這段時(shí)間內(nèi)，由于食物數(shù)量的減少而導(dǎo)致食物來源匱乏，因此動(dòng)物缺乏足夠的食物(或營(yíng)養(yǎng))來維持日常生活需求，從而使得動(dòng)物種群的多樣性降低。靈長(zhǎng)類動(dòng)物一般分布在熱帶以及亞熱帶地區(qū)，在溫帶區(qū)域分布的種類極少[38-40]。川金絲猴是少數(shù)的生活在溫帶地區(qū)的葉食性靈長(zhǎng)類，主要以該區(qū)域的闊葉混交林和針闊混交林為主要棲息場(chǎng)所，川金絲猴主要以植物的葉片、嫩枝等為主要的食物，在夏季和秋季也食用一些植物的果實(shí)(或種子)[34]127-130。川金絲猴的生活季節(jié)大致可以劃分為食物匱乏期和食物豐富期[34]127-130。

蛋白質(zhì)的攝入[41]是疣猴在選擇食物過程中的主要影響因子。疣猴在其生長(zhǎng)、發(fā)育和繁殖的階段都會(huì)傾向選擇富含蛋白質(zhì)的食物[11，17，20，42-43]。Milton[17]的研究認(rèn)為蛋白纖維比可以很好地揭示吼猴選擇食物的傾向性，進(jìn)而認(rèn)為在一些小型的植食性哺乳動(dòng)物中，蛋白纖維比亦能解釋這些動(dòng)物在食物選擇中的取舍和策略[23]。其他的一些靈長(zhǎng)類專家通過對(duì)不同靈長(zhǎng)類營(yíng)養(yǎng)策略的研究也認(rèn)為蛋白纖維比在各自研究的對(duì)象中可以很好的解釋取食的內(nèi)在原因。這就表明，靈長(zhǎng)類在選擇食物的過程中很大程度上取決于食物中蛋白質(zhì)和纖維的含量，即蛋白纖維比在食物選擇過程中占據(jù)重要的決定性作用。

通過研究發(fā)現(xiàn)，神農(nóng)架地區(qū)的川金絲猴其食源植物中粗纖維的含量比較穩(wěn)定，在3個(gè)季節(jié)里變化幅度較小，僅在春季里含量低于粗蛋白，在其他的季節(jié)里都要高于其他幾種營(yíng)養(yǎng)成分。粗蛋白的平均含量為12.62%，與現(xiàn)有生活在溫帶地區(qū)的其他靈長(zhǎng)類相似，如日本猴(Macacafuscata)10.3%～12.1%[12]203-229、滇金絲猴(Rhinopithecusbieti)11.01%[38]482-495，而且明顯高于亞熱帶地區(qū)的靈長(zhǎng)類，如黑葉猴在冬季蛋白攝入的值為5.4%，秋季則為4.2%[40-41]。但是，神農(nóng)架地區(qū)的川金絲猴粗纖維攝取量約為28.42%，接近于其他溫帶地區(qū)靈長(zhǎng)類的最低值，如日本猴42.2%～42.4%[11]、滇金絲猴21.3%[38]482-495、白頭葉猴(Presbytisleucocephalus)31.1%[40]和30.8%[41]。因此，通過對(duì)同一地域的幾種靈長(zhǎng)類之間營(yíng)養(yǎng)成分?jǐn)z取的比較，川金絲猴傾向于選擇那些含較多蛋白質(zhì)和較少纖維素的植物作為食物來源。這個(gè)結(jié)果比較符合Milton[17]的理論——靈長(zhǎng)類動(dòng)物一般選擇那些蛋白纖維比較高的食物，換言之就是靈長(zhǎng)類在選擇食物時(shí)，盡量保證最大化攝入蛋白質(zhì)，同時(shí)減少纖維素的攝入，也就是蛋白纖維比高的食物。這種假說同樣在其他非人類靈長(zhǎng)類物種中得到驗(yàn)證，比如黑白疣猴(Colobusguereza)[1，29]、東部大猩猩(Gorillaberingei)[42]、西方紅疣猴(Procolobusbadius)[1]以及滇金絲猴[14]。

此外，研究結(jié)果還顯示川金絲猴在營(yíng)養(yǎng)攝入上存在季節(jié)性的變化，雖然整體上食物選擇符合蛋白纖維比高的食物。但在春季里，蛋白纖維比值大于1，而夏季和秋季里，這個(gè)比值小于1，說明在夏季和秋季里，川金絲猴的營(yíng)養(yǎng)攝入存在一個(gè)蛋白質(zhì)量下降和纖維量上升的過程，由于纖維的含量較穩(wěn)定，川金絲猴在夏秋季減少了蛋白質(zhì)的攝入。也就是說，川金絲猴在資源匱乏時(shí)期傾向于攝入營(yíng)養(yǎng)的蛋白最大化，而在食物豐富的時(shí)期，蛋白就沒有那么明顯和重要。出現(xiàn)這種情況主要是因?yàn)椋菏紫仍诖杭纠铮ń鸾z猴主要以嫩葉和嫩芽為食，相對(duì)于成熟葉片來說，嫩葉和嫩芽纖維含量較低，而且富含蛋白質(zhì)；其次，在夏末和秋季，大量的果實(shí)和種子的取食，導(dǎo)致了碳水化合物以及脂肪攝入的增加，同時(shí)也減少了蛋白質(zhì)的攝入。最后，不同植物次生代謝產(chǎn)物的作用以及棲息地的環(huán)境條件也會(huì)影響川金絲猴的食物選擇，進(jìn)而影響營(yíng)養(yǎng)元素的攝入。這種營(yíng)養(yǎng)攝入的轉(zhuǎn)換，在Agilewallaby中也有類似的結(jié)論，在干旱季節(jié)里，Agilewallaby熱衷于選擇低蛋白和高纖維的食物[43]。

總的來說，神農(nóng)架地區(qū)川金絲猴的食性選擇符合和支持了Milton[17]的蛋白纖維比的指標(biāo)，偏好高蛋白和低纖維的食物。但是在考慮單個(gè)季節(jié)來說，由于每個(gè)季節(jié)的食物種類變化不一，因此川金絲猴每年都會(huì)遭遇食物缺乏期——食物充足期——食物缺乏期的食物供應(yīng)季節(jié)性特征，這樣的變化造成的結(jié)果就是川金絲猴食源植物和食物充分與否呈現(xiàn)季節(jié)性變化規(guī)律，導(dǎo)致了川金絲猴在營(yíng)養(yǎng)方面的攝入產(chǎn)生季節(jié)性變化。

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Macronutrient Seasonal Changing on Snub-nosed Monkey (Rhinopithecusroxellana) Diet in Shennongjia National Nature Reserve, China/

Li Jinyu, Zhang Jing, Zhang Zhixiang(Beijing Forestry University, Beijing 100083, P. R. China); Yang Zhan(Liaoning Forestry Inventory and Planning Institute); Yang Jingyuan(Management Bureau of Hubei Shennongjia National Nature Reserve)//

1) 國(guó)家林業(yè)局野生動(dòng)物保護(hù)管理項(xiàng)目；國(guó)家林業(yè)局自然保護(hù)區(qū)研究和評(píng)價(jià)中心重點(diǎn)資助項(xiàng)目。

李進(jìn)宇，男，1981年11月生，北京林業(yè)大學(xué)自然保護(hù)區(qū)學(xué)院，博士研究生。

張志翔，北京林業(yè)大學(xué)自然保護(hù)區(qū)學(xué)院，教授。E-mail:zxzhang@bjfu.edu.cn。

2013年12月19日。

S718.65

責(zé)任編輯：程 紅。