三腦室底型顱咽管瘤骨膜蛋白表達(dá)及其與下丘腦功能的關(guān)系☆

陳銘 劉憶 曹永福 潘軍 石瑾 汪潮湖 萬仁寬 馮展鵬 殷春梅 漆松濤

三腦室底型顱咽管瘤骨膜蛋白表達(dá)及其與下丘腦功能的關(guān)系☆

陳銘*劉憶*曹永福*潘軍*石瑾*汪潮湖*萬仁寬*馮展鵬*殷春梅*漆松濤*

目的 探討骨膜蛋白（Periostin，POSTN）在三腦室底內(nèi)型顱咽管瘤中表達(dá)及意義。方法回顧性分析42例手術(shù)病理證實(shí)的成釉細(xì)胞型且外科分型為三腦室底內(nèi)型的顱咽管瘤患者資料，對其病理切片進(jìn)行POSTN免疫組化染色，分析染色程度和腫瘤與三腦室底粘連程度、術(shù)后下丘腦功能和復(fù)發(fā)情況的關(guān)系。結(jié)果POSTN表達(dá)于顱咽管瘤間質(zhì)成分，表達(dá)程度和術(shù)后復(fù)發(fā)率無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（Z=-0.236，P=0.813），但和腫瘤與三腦室底粘連程度（r=0.685，P＜0.001）、術(shù)后下丘腦評分（r=0.569，P＜0.001）及術(shù)后隨訪期BMI（r=0.594，P＜0.001）有相關(guān)性。結(jié)論P(yáng)OSTN反映三腦室底內(nèi)型顱咽管瘤和下丘腦粘連程度，其高表達(dá)預(yù)測著更差的下丘腦功能狀態(tài)。

顱咽管瘤 骨膜蛋白 下丘腦 預(yù)后

骨膜蛋白（Periostin，POSTN）又稱成骨細(xì)胞特異性因子2，是一個相對分子質(zhì)量為9.3×104的高分子糖蛋白[1-3]，高表達(dá)于富含膠原的組織中，如細(xì)胞外基質(zhì)。在腫瘤組織中，POSTN多表達(dá)于腫瘤間質(zhì)成分，在腫瘤侵襲、轉(zhuǎn)移中起重要作用[4,5]。顱咽管瘤是鞍區(qū)最常見腫瘤之一，外科分型將其分為鞍膈下型（Q型），鞍上腦室外型（S型）和三腦室底內(nèi)型（T型）[6]。其中，三腦室底內(nèi)型顱咽管瘤患者，術(shù)中腫瘤和三腦室底的粘連程度有所不同。部分患者粘連較輕，而相當(dāng)一部分患者腫瘤和三腦室底組織粘連嚴(yán)重，導(dǎo)致術(shù)后出現(xiàn)較嚴(yán)重并發(fā)癥。POSTN在顱咽管瘤表達(dá)情況尚不明確，其表達(dá)情況是否與三腦室底粘連程度和預(yù)后存在相關(guān)性，尚不得知。本研究回顧性分析顱咽管瘤組織POSTN表達(dá)情況及其與患者預(yù)后的關(guān)系，探索POSTN在顱咽管瘤中的臨床意義。

1 資料和方法

1.1 一般資料選取我院2006年1月至2011年1月收治資料完整的初發(fā)成釉上皮型顱咽管瘤患者73例。根據(jù)顱咽管瘤外科分型，選取其中三腦室底內(nèi)型（T型）患者42例，其中男25例，女17例，年齡8～59歲。所有患者開顱行手術(shù)切除，所有病例顯微鏡下手術(shù)操作由南方醫(yī)院神經(jīng)同一手術(shù)組完成，并進(jìn)行光盤刻錄存檔。通過術(shù)者術(shù)中判斷和術(shù)后磁共振成像復(fù)查證實(shí)均達(dá)到全切除。手術(shù)標(biāo)本經(jīng)過脫水以及石蠟包埋后，切成4μm厚度白片待用。

1.2 成釉上皮型顱咽管瘤細(xì)胞以及相關(guān)成纖維細(xì)胞培養(yǎng)

1.2.1 成釉上皮型顱咽管瘤細(xì)胞培養(yǎng) 以下步驟均在超凈臺內(nèi)操作。將顱咽管瘤標(biāo)本置于無菌培養(yǎng)皿中，用PBS清洗標(biāo)本，洗去表面血液，用無菌鑷撕去壞死組織。無菌鑷夾取組織放入無菌標(biāo)本瓶中，用無菌剪刀剪碎組織至1mm3。加2 mL的DMEM培養(yǎng)基入瓶中，繼續(xù)用無菌剪刀剪碎標(biāo)本。之后，向無菌標(biāo)本瓶中加入2 mL DMEM與2 mL 0.25%胰蛋白酶（根據(jù)腫瘤體積大小，保持腫瘤體積、DMEM培養(yǎng)基與0.25%胰蛋白酶比例為1:2: 1），吹打均勻后全部移入14mL離心管中，置于搖床上搖勻，充分反應(yīng)40min（腫瘤體積較大時(shí)，可適當(dāng)延長至1h）。隨后，用移液器吸取混懸液，通過無菌濾網(wǎng)濾過液體于50mL離心管中。無菌鑷夾取濾網(wǎng)上的組織碎片入25cm2培養(yǎng)瓶中，用移液器槍頭均勻涂抹組織碎片于瓶壁，培養(yǎng)瓶置于37℃，5%CO2恒溫培養(yǎng)箱中培養(yǎng)4～6 h后加入含胎牛血清DMEM繼續(xù)培養(yǎng)。其后，用含有胎牛血清DMEM中和之前濾入50mL離心管細(xì)胞懸液中的胰蛋白酶，1000 r/min離心5min。棄去上清，用DMEM培養(yǎng)基重懸，接種入含胎牛血清DMEM培養(yǎng)基的培養(yǎng)皿中。以上培養(yǎng)瓶及培養(yǎng)皿中細(xì)胞均于24h后換液。

1.2.2 成纖維細(xì)胞培養(yǎng) 當(dāng)顱咽管瘤細(xì)胞生長密度達(dá)到70%以上時(shí)，用磷酸鹽緩沖液（Phosphate Buf fer Solution，PBS）洗凈細(xì)胞，棄去PBS后加入0.25%胰蛋白酶并使其流過瓶內(nèi)所有細(xì)胞表面，大約15s后吸出胰酶，并用含血清DMEM終止消化，離心、去上清，重懸后種于培養(yǎng)皿中，置于37℃，含有5%CO2培養(yǎng)箱中培養(yǎng)。

1.3 顱咽管瘤切片HE染色常規(guī)脫蠟，梯度酒精脫水處理；蘇木素染色8min，流水沖洗后1%鹽酸酒精分色，稍水洗返藍(lán)，磷酸鹽緩沖液漂洗5min；伊紅染色1min；常規(guī)脫水、透明、中性樹脂封片，顯微鏡下觀察，拍照。

1.4 顱咽管瘤細(xì)胞與成纖維細(xì)胞鑒定以及POSTN的免疫組化

1.4.1 POSTN的免疫組化 PBS沖洗，乙二胺四乙酸（Ethylene DiamineTetraacetic Acid，EDTA）抗原修復(fù)，滴加3%過氧化氫阻斷內(nèi)源性過氧化物酶，滴加一抗（Periostin，1:250，Abcam，ab92460），4℃孵育過夜，加二抗（中杉金橋，sp-9000）后光鏡控制下二氨基聯(lián)苯胺（3,3’-diaminobenzidine，DAB）顯色30～60s，蘇木素復(fù)染，封片。PBS緩沖液代替一抗作為陰性對照。判定標(biāo)準(zhǔn)[7]：以腫瘤間質(zhì)呈棕色或棕褐色為陽性，＜5%間質(zhì)陽性為陰性或者弱表達(dá)（-/+），5%～50%間質(zhì)成分表達(dá)為中度表達(dá)（++），＞50%間質(zhì)成分表達(dá)為強(qiáng)表達(dá)（+++）。

1.4.2 顱咽管瘤細(xì)胞與成纖維細(xì)胞的鑒定 使用細(xì)胞免疫組化鑒定培養(yǎng)細(xì)胞。4%多聚甲醛固定細(xì)胞爬片，改用一抗為廣譜角蛋白（pan Cytokeratin）（1:100，北京博奧森）抗體，其余免疫組化方法同上。

1.5 腫瘤和下丘腦關(guān)系評價(jià)術(shù)后，根據(jù)手術(shù)記錄及復(fù)習(xí)術(shù)中錄像進(jìn)行腫瘤和下丘腦關(guān)系評價(jià)，術(shù)者漆松濤的判定標(biāo)準(zhǔn)為：輕度粘連為腫瘤與第三腦室底容易分離，術(shù)后第三腦室底膜及神經(jīng)組織層完整保留；高度粘連為腫瘤與第三腦室底廣泛粘連，移行部位難以界定，手術(shù)過程多只能銳性分離，第三腦室底菲薄、部分缺損，術(shù)中難以鑒別，腫瘤組織剝除過程中易碎；中度粘連為介于以上粘連范圍之間者[8]。

1.6 術(shù)后下丘腦狀態(tài)評分(Hypothalamic Status Scale，HSS)參照Fahlbusch等[9]報(bào)道：I級為術(shù)后沒有出現(xiàn)新的持續(xù)性的神經(jīng)系統(tǒng)癥狀、神經(jīng)心理癥狀和內(nèi)分泌改變；II級為術(shù)后出現(xiàn)新的內(nèi)分泌癥狀，需要持續(xù)性替代治療；III級為術(shù)后出現(xiàn)新神經(jīng)系統(tǒng)癥狀或神經(jīng)心理癥狀，但患者尚能自理；IV級為術(shù)后出現(xiàn)嚴(yán)重神經(jīng)系統(tǒng)癥狀或神經(jīng)心理癥狀，患者不能自理或者術(shù)后死亡。

1.7 下丘腦肥胖判斷根據(jù)術(shù)后體質(zhì)指數(shù)（Body Mass Index，BMI），兒童患者體質(zhì)量超重為BMI≥同齡兒童1個標(biāo)準(zhǔn)差，肥胖為BMI≥同齡兒童2個標(biāo)準(zhǔn)差；成人患者24kg/m2≤BMI＜28 kg/m2為超重，≥28 kg/m2為肥胖[10]。

1.8 隨訪術(shù)后3個月復(fù)查頭顱MRI，其后術(shù)后2年內(nèi)每半年復(fù)查一次頭顱MRI，2年后每1年復(fù)查頭顱MRI。復(fù)查MRI時(shí)，同時(shí)行激素水平測試、眼科檢查、HSS評分、生長發(fā)育檢查和BMI檢查。

1.9 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析采用SPSS 13.0對數(shù)據(jù)進(jìn)行處理，骨膜蛋白表達(dá)量與復(fù)發(fā)關(guān)系分析Mann-Whitney檢驗(yàn)，骨膜蛋白表達(dá)量與BMI、HSS評分和下丘腦粘連相關(guān)性分析采用Spearman非參數(shù)檢驗(yàn)。檢測水準(zhǔn)α=0.05。

2 結(jié)果

2.1 臨床情況42例患者，術(shù)中判斷為輕度粘連13例，中度粘連18例，重度粘連11例（圖1）；隨訪20～112個月，平均（57.8±26.9）個月。隨訪期內(nèi)，無死亡病例。5例患者出現(xiàn)復(fù)發(fā)。15例患者隨訪期內(nèi)體質(zhì)量正常，17例超重，10例肥胖。11例患者術(shù)后HSS評分I級，13例HSS評分II級，12例HSS評分III級，6例HSS評分IV級。

2.2 顱咽管瘤細(xì)胞與成纖維細(xì)胞鑒定多篇文獻(xiàn)報(bào)道[11-13]顱咽管瘤細(xì)胞可通過細(xì)胞免疫組化鑒定并與成纖維細(xì)胞相鑒別。其中顱咽管瘤細(xì)胞表達(dá)pan-CK，而成纖維細(xì)胞不表達(dá)pan-CK，本實(shí)驗(yàn)結(jié)果與文獻(xiàn)所述一致（圖2）。

2.3 POSTN在顱咽管瘤腫瘤組織中表達(dá)情況POSTN在顱咽管瘤腫瘤組織中表達(dá)于間質(zhì)成分（圖3）。其中13例為陰性或者弱表達(dá)（-/+），16例間質(zhì)成分表達(dá)為中度表達(dá)（++），13間質(zhì)成分表達(dá)為強(qiáng)表達(dá)（+++）。POSTN表達(dá)和腫瘤術(shù)后復(fù)發(fā)無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異（Mann-Whitney檢驗(yàn)，Z=-0.236，P=0.813），POSTN表達(dá)和術(shù)中腫瘤和三腦室底粘連程度呈正相關(guān)（Spearman秩相關(guān)檢驗(yàn)，r=0.685，P＜0.001）；POSTN表達(dá)和術(shù)后HSS評分呈正相關(guān)，表達(dá)越強(qiáng)，術(shù)后HSS評分越高（Spearman秩相關(guān)檢驗(yàn)，r= 0.569，P＜0.001）；POSTN表達(dá)和術(shù)后下丘腦肥胖成正相關(guān)性，表達(dá)越強(qiáng)，術(shù)后BMI指數(shù)越大（Spearman秩相關(guān)檢驗(yàn)，r=0.594，P＜0.001）（表1）。

3 討論

圖1 前縱裂經(jīng)終板入路三腦室底內(nèi)型顱咽管瘤患者術(shù)中所見。A圖示腫瘤和三腦室底周圍組織結(jié)構(gòu)輕度粘連，三腦室底光滑（黑色箭頭）；B圖示腫瘤和三腦室底周圍組織結(jié)構(gòu)重度粘連（黑色箭頭）

圖2 顱咽管瘤與成纖維細(xì)胞的鑒定以及POSTN在兩種細(xì)胞的表達(dá)。A：圖示成釉上皮型顱咽管瘤細(xì)胞pan-CK陽性表達(dá)；B：圖示成纖維細(xì)胞pan-CK陰性表達(dá)

圖3 POSTN在顱咽管瘤組織表達(dá)模式。A圖示POSTN在顱咽管瘤組織的間質(zhì)中高表達(dá)；B圖示POSTN在顱咽管瘤組織中無表達(dá)；C圖示POSTN在成釉上皮型顱咽管瘤的原代細(xì)胞中不表達(dá)；D圖示POSTN在從顱咽管瘤原代細(xì)胞中培養(yǎng)分離出的成纖維細(xì)胞（間質(zhì)成分）中高表達(dá)

顱咽管瘤是鞍區(qū)最常見腫瘤之一，盡管WHO中樞神經(jīng)系統(tǒng)病理分類將其歸為WHO I級腫瘤，但是由于其起源和毗鄰位置，手術(shù)時(shí)投鼠忌器，導(dǎo)致該腫瘤術(shù)后極易復(fù)發(fā)。因此有良性腫瘤，惡性生物學(xué)行為的說法[14]。

根據(jù)多年的經(jīng)驗(yàn)，我們將顱咽管瘤外科分型分為Q型（鞍膈下型），S型（鞍上腦室外型）和T型（三腦室底內(nèi)型）[6]。其中T型腫瘤，是所有顱咽管瘤手術(shù)切除難度最大的一型，也是術(shù)后并發(fā)癥、術(shù)后反應(yīng)及復(fù)發(fā)率較高的一型。主要是因?yàn)樵撔湍[瘤和下丘腦關(guān)系密切，手術(shù)時(shí)為了全切腫瘤，往往不得已犧牲部分三腦室底的正常組織[8]。通過我們觀察，部分該型腫瘤和三腦室底關(guān)系粘連十分緊密，移行部位難以界定，手術(shù)過程多只能銳性分離，導(dǎo)致第三腦室底組織不能保留；而部分患者盡管影像學(xué)上同為T型腫瘤，但是腫瘤和三腦室底輕微粘連，甚至無粘連，手術(shù)分離容易，術(shù)后三腦室底能夠完好保留。導(dǎo)致上述兩種現(xiàn)象的原因尚不得知。

POSTN是一種細(xì)胞外基質(zhì)蛋白。已經(jīng)證實(shí)該蛋白在多種惡性腫瘤間質(zhì)廣泛表達(dá)，且與惡性腫瘤的侵襲、轉(zhuǎn)移、分期等密切相關(guān)。POSTN高表達(dá)者，腫瘤往往容易侵襲、轉(zhuǎn)移，分期較高[15，16]。目前主要認(rèn)為POSTN介導(dǎo)的上皮-間質(zhì)轉(zhuǎn)換（Epithelial-Mesenchymal Transition，EMT）是導(dǎo)致這些效應(yīng)的機(jī)制之一[17]。我們前期研究結(jié)果顯示，EMT存在于在成釉上皮型顱咽管瘤中，在顱咽管瘤前沿細(xì)胞中，EMT尤為明顯[18]。

通過上述實(shí)驗(yàn)，我們發(fā)現(xiàn)，POSTN表達(dá)與術(shù)中腫瘤和三腦室底粘連的程度成正相關(guān)，考慮其可能介導(dǎo)了顱咽管瘤的EMT現(xiàn)象，增強(qiáng)了腫瘤對于三腦室底的粘連甚至向三腦室底組織內(nèi)的入侵。除此之外，POSTN的表達(dá)還與術(shù)后下丘腦評分、BMI指數(shù)也呈正相關(guān)。表明POSTN可以作為一個反應(yīng)成釉細(xì)胞型顱咽管瘤術(shù)后下丘腦功能的一個指標(biāo)。然而，POSTN的表達(dá)，和術(shù)后復(fù)發(fā)之間沒有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，這表明下丘腦和三腦室底粘連程度在以激進(jìn)全切除的顱咽管瘤手術(shù)理念中，不是一個影響術(shù)后復(fù)發(fā)的因素。部分顱咽管瘤患者在激進(jìn)全切除后，出現(xiàn)復(fù)發(fā)的原因，被認(rèn)為是激進(jìn)全切除僅僅在肉眼或手術(shù)顯微鏡下對腫瘤進(jìn)行了全切除，但是在“細(xì)胞學(xué)”水平，可能還殘留了部分肉眼不可見的腫瘤細(xì)胞，導(dǎo)致了術(shù)后的復(fù)發(fā)。因此，POSTN低表達(dá)的三腦室底型顱咽管瘤患者往往會提示較好的預(yù)后。而對于POSTN高表達(dá)的三腦室底型顱咽管瘤患者，盡管統(tǒng)計(jì)學(xué)分析其高表達(dá)在激進(jìn)全切除下和低表達(dá)的患者復(fù)發(fā)沒有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，但仍然需要加強(qiáng)術(shù)后隨訪，及早對下丘腦功能狀態(tài)，如認(rèn)知功能下降，肥胖等進(jìn)行早期干預(yù)和預(yù)防，使得術(shù)后對下丘腦功能的影響降至最低程度，改善患者的生活質(zhì)量和功能預(yù)后。

表1 POSTN表達(dá)和顱咽管瘤術(shù)中術(shù)后變量相關(guān)性分析

POSTN表達(dá)情況局限于手術(shù)標(biāo)本獲取后的免疫組化檢查，而其在腫瘤中的表達(dá)量無法在術(shù)前得知。因此，POSTN的高表達(dá)只對加強(qiáng)隨訪和早期干預(yù)下丘腦并發(fā)癥有重要意義，而無法對術(shù)前治療方式和治療理念的選擇提供幫助。探尋外周血中POSTN的表達(dá)與免疫組化表達(dá)之間的相關(guān)性將是下一步研究的重點(diǎn)。

目前，顱咽管瘤的治療理念存在較大爭議，部分學(xué)者偏向于激進(jìn)全切除，以減少術(shù)后復(fù)發(fā)；部分學(xué)者則偏向于次全切除同時(shí)行術(shù)后放療，對于囊性病變，部分中心采用囊液抽取后囊內(nèi)內(nèi)照射的方法，均取得了一定效果。對于大宗病例長期隨訪后顯示，激進(jìn)全切除病例術(shù)后復(fù)發(fā)率最低。然而，不能否認(rèn)的是，對于T型顱咽管瘤，尤其是囊壁和三腦室低粘連嚴(yán)重的患者，全切除后可能出現(xiàn)較為嚴(yán)重的并發(fā)癥。但是只要在良好的術(shù)后護(hù)理及支持治療下，患者仍然能夠長期生存，且大部分患者能夠擁有相對滿意的生存質(zhì)量。

總之，T型顱咽管瘤和三腦室底的粘連程度可能是決定該腫瘤預(yù)后的重要因素。POSTN的表達(dá)能夠反應(yīng)腫瘤和三腦室底的粘連程度，并作為一個預(yù)測腫瘤全切后下丘腦功能的指標(biāo)。下丘腦和三腦室底粘連程度在以激進(jìn)全切除的顱咽管瘤手術(shù)理念中，不是一個影響術(shù)后復(fù)發(fā)的因素，在顱咽管瘤手術(shù)治療中，尤其是初發(fā)患者，應(yīng)該追求最大程度的全切除，以減少術(shù)后腫瘤復(fù)發(fā)。

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Expression of Periostin in Craniopharyngioma Involving Third Ventricular Floor and its Relationship to Hypothalamus Functions.

CHEN Ming,LIU Yi,CAO Yongfu,PAN Jun,SHI Jin,WANG Chaohu,WAN Renkuan,FENG Zhanpeng,YIN Chunmei,QI Songtao.
Department of Neurosurgery,Nanfang Hospital of Southern Medical University, Guangzhou 510515,China.Tel:86-020-61641806.

ObjectiveTo evaluate the expression and clinicalsignificance of Periostin(POSTN)in craniopharyngioma.MethodsForty-two patients with pathologically diagnosed adamantinomatous craniopharyngioma involving the floor of 3rd ventricle were retrospectively analyzed.The correlation between expression of POSTN and outcome was studied.ResultsPOSTN was expressed in stroma of craniopharyngioma tissues.The expression of POSTN was notassociated with the postoperative recurrence(Z=-0.236，P=0.813)while was associated with the degree of the adhesion between tumor and floor of 3rd ventricle(r=0.685,P＜0.001),postoperative Hypothalamic Status Scale(r=0.569,P＜0.001)and Body Mass Index(r=0.594,P＜0.001).ConclusionsPOSTNmay predict the degree of the adhesion between craniopharyngioma and 3rd ventricle floor.The high expression of POSTNmay indicate theworse hypothalamus function.

Craniopharyngioma Periostin Hypothalamus Prognosis

R739.41

A

2014-08-11）

（責(zé)任編輯:甘章平）

10.3936/j.issn.1002-0152.2014.11.008

☆ 廣東省自然科學(xué)基金重點(diǎn)項(xiàng)目（編號：S2011010003063）；廣東省自然科學(xué)基金自由申請項(xiàng)目（編號：S2011020005179）；國家臨床重點(diǎn)?？平ㄔO(shè)項(xiàng)目經(jīng)費(fèi)資助

* 南方醫(yī)科大學(xué)南方醫(yī)院神經(jīng)外科（廣州510515）