低溫對綠盲蝽生長發(fā)育和繁殖的影響

摘 要 為明確低溫對綠盲蝽生長發(fā)育和繁殖的影響，于室內(nèi)觀察了綠盲蝽（Apolygus lucorum）經(jīng)低溫（0、5、10、15 ℃）處理后若蟲發(fā)育、成蟲壽命及生殖參數(shù)的變化。結(jié)果表明，綠盲蝽若蟲羽化率隨溫度降低而顯著下降，0 ℃和5 ℃低溫下多數(shù)若蟲未羽化即死亡，10 ℃和15 ℃處理的羽化率分別是26 ℃對照的19.10%和" 75.71%。低溫顯著延長綠盲蝽若蟲歷期，10 ℃和15 ℃低溫下若蟲歷期分別是26 ℃對照的1.80和1.33倍。綠盲蝽雌雄成蟲壽命在0 ℃～26 ℃隨溫度升高先延長后縮短，在10 ℃時達(dá)到最高值，分別是31.75 d和30.61 d。雌蟲產(chǎn)卵量和卵孵化率隨溫度的降低而顯著下降；5 ℃、10 ℃和15 ℃處理的產(chǎn)卵量分別是26 ℃對照的3.92%、34.53%和51.56%；5 ℃低溫處理下沒有卵孵化，10 ℃和15 ℃處理下卵孵化率分別是26 ℃對照的8.12%和21.36%。以上研究結(jié)果表明，低溫抑制綠盲蝽若蟲羽化這一變態(tài)發(fā)育過程，且隨處理溫度的降低，抑制程度增加；同時，低溫對成蟲生殖也有抑制作用，抑制程度隨溫度降低而增加。

關(guān)鍵詞 綠盲蝽；低溫；生長發(fā)育；生殖參數(shù)

綠盲蝽（Apolygus lucorum）隸屬于半翅目（Hemiptera）盲蝽科（Miridae），是一種刺吸式害蟲，食性雜，寄主種類多達(dá)200余種^[1]。綠盲蝽廣泛分布于我國黃河流域和長江流域地區(qū)，主要以若蟲和成蟲刺吸寄主植物的幼芽、嫩葉和幼嫩繁殖器官進(jìn)行為害，在Bt抗蟲棉田中發(fā)生較為嚴(yán)重，造成棉花減產(chǎn)甚至絕產(chǎn)；同時危害茶樹、果樹等多種經(jīng)濟(jì)作物^[2-4]。

在國內(nèi)外各類茶飲消費(fèi)的拉動下，我國茶園面積呈持續(xù)正增長態(tài)勢，在2000年茶園面積僅為108.89萬hm²，2018年已增長至298.58萬hm^{2 [5]}。茶園面積的迅速增加，為綠盲蝽提供了充足的寄主和適宜的越冬場所。同時由于棉花產(chǎn)業(yè)結(jié)構(gòu)調(diào)整，黃河流域和長江流域的棉花種植面積不斷減少，綠盲蝽逐步由棉田向茶園轉(zhuǎn)移危害，嚴(yán)重威脅茶樹的健康生長和茶業(yè)產(chǎn)出^[6-9]。

近年來的報道顯示，綠盲蝽在山東、貴州、湖北等地茶樹上危害嚴(yán)重^[10-12]。當(dāng)前，綠盲蝽已成為湖北茶園的重要害蟲，且呈加重發(fā)生趨勢^[12-13]。綠盲蝽以成、若蟲刺吸危害茶樹幼芽和嫩葉，受害部位后期變?yōu)楹稚?，且隨芽葉伸展而形成“破葉瘋”，導(dǎo)致茶葉產(chǎn)量及品質(zhì)下降，經(jīng)濟(jì)損失嚴(yán)重^[14-15]。

在湖北茶園，綠盲蝽末代成蟲高峰可出現(xiàn)在11月至12月^[12]。湖北省11月和12月平均最低至最高氣溫分別為8 ℃～16 ℃、1 ℃～11 ℃，這說明綠盲蝽對低溫有較強(qiáng)的適應(yīng)能力。在自然界中，溫度是影響昆蟲存活、生長、發(fā)育以及生殖的重要環(huán)境因子^[16]。在遭遇低溫環(huán)境時，多數(shù)昆蟲的生存能力相對減弱，但部分害蟲具有一定的耐寒能力，在非極端低溫下能夠存活并持續(xù)危害作物^[17]。玉米田草地貪夜蛾（Spodoptera frugiperda）在12 ℃的低溫下，仍然能夠危害玉米^[18]。但不同種類的昆蟲對溫度的敏感性不同。環(huán)境溫度高于 15 ℃時，茶淡黃刺蛾（Darna trima）即能順利越冬^[19]。

研究表明，非適宜溫度處理，對不同種類昆蟲的存活以及生殖產(chǎn)生不同影響^[20-21]。低溫對綠盲蝽種群存活以及發(fā)展的影響有待于用試驗數(shù)據(jù)來闡明。因此，本研究采用模擬室外低溫的方法，對綠盲蝽若蟲及成蟲進(jìn)行不同低溫處理，研究低溫脅迫對綠盲蝽種群生存和繁殖影響，為預(yù)測綠盲蝽在冬季茶園的發(fā)生情況提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

綠盲蝽于2016 年采自湖北省潛江市棉田，參照陸宴輝等^[22]在養(yǎng)蟲室內(nèi)以新鮮四季豆連續(xù)飼養(yǎng)至今。養(yǎng)蟲室內(nèi)溫度為（26±1） ℃，相對濕度為70%±5%，光周期為16L∶8D。

1.2 處理方法

1.2.1 低溫下綠盲蝽生長發(fā)育參數(shù)的測定 隨機(jī)挑選健康活潑、齡期一致的綠盲蝽3齡若蟲、7日齡成蟲（ ♀∶ ♂= 1∶1），單頭放置于玻璃管（高8 cm，直徑2 cm）中，玻璃管內(nèi)添加四季豆；在人工氣候箱中飼養(yǎng)，人工氣候箱溫度設(shè)置為0、5、10、15、26 ℃共5個溫度梯度。每24 h更換四季豆，查看試蟲存活、羽化情況，直至所有試蟲全部死亡。計算存活率、若蟲歷期、羽化率及雌雄成蟲壽命等參數(shù)。若蟲及雌雄成蟲每溫度各處理40頭，每處理重復(fù)3次。

1.2.2 低溫下綠盲蝽生殖參數(shù)的測定 羽化24 h的雌雄成蟲進(jìn)行單對配對后置于一次性塑料杯（高9 cm，直徑7 cm）中，在不同溫度（0、5、10、15、26 ℃）的人工氣候箱中進(jìn)行飼養(yǎng)。每24 h更換四季豆，記錄成蟲產(chǎn)卵日期、產(chǎn)卵量及存活情況，直至成蟲全部死亡。產(chǎn)卵前期為成蟲配對日至初始產(chǎn)卵日，產(chǎn)卵期為初始產(chǎn)卵日至最后產(chǎn)卵日。每個溫度處理成蟲配對數(shù)為30對左右。

收集養(yǎng)蟲室24 h內(nèi)產(chǎn)的綠盲蝽卵并在解剖鏡下計數(shù)，室溫放置7 d后在不同溫度（0、5、10、15、26 ℃）的人工氣候箱中處理，每24 h觀察并記錄卵的孵化情況。每溫度重復(fù)3次，每重復(fù)約200粒卵。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用Microsoft Excel 2010處理數(shù)據(jù)，使用SPSS Statistics 20.0對綠盲蝽若蟲羽化率、若蟲和成蟲存活率、若蟲歷期、雌雄成蟲壽命、產(chǎn)卵前期、產(chǎn)卵期、產(chǎn)卵量、卵孵化率等參數(shù)進(jìn)行單因素方差分析，采用鄧肯氏新復(fù)極差法進(jìn)行差異顯著性測驗。

2 結(jié)果與分析

2.1 低溫處理對綠盲蝽羽化的影響

不同低溫處理（F=645.35，Plt;0.001）對綠盲蝽的羽化率產(chǎn)生顯著影響（圖 1）。試驗發(fā)現(xiàn)，綠盲蝽3齡若蟲經(jīng)0 ℃低溫處理后，120頭若蟲均未羽化即死亡；經(jīng)5 ℃低溫處理后，116頭若蟲只羽化了1頭。3齡若蟲經(jīng)5、10、15 ℃低溫處理后的羽化率顯著低于對照組26 ℃的羽化率" （84.28%）；其中以5 ℃處理最低（0.83%），10 ℃處理的羽化率是對照的19.10%，15 ℃處理的羽化率是對照的75.71%；羽化率呈現(xiàn)出隨溫度降低而下降的現(xiàn)象。

2.2 低溫處理對綠盲蝽若蟲和成蟲生存的影響

綠盲蝽3齡若蟲經(jīng)不同溫度處理5 d后，0 ℃（37.50%）和5 ℃（31.30%）下的存活率大幅下降（圖2-A），顯著低于10 ℃（77.50%）、15 ℃（91.15%）和26 ℃（81.74%）處理（F=54.16，" Plt;0.001）。不同溫度處理10 d后，0 ℃和5 ℃處理的若蟲全部死亡，10 ℃、15 ℃和26 ℃處理的存活率分別為（45.00%、76.99%和70.43%），10 ℃處理的存活率顯著低于15 ℃和26 ℃處理（F=9.10，P=0.015）。26 ℃溫度處理11 d后，所有存活若蟲已全部羽化。低溫處理15 d后，" 10 ℃處理的若蟲存活率（30.00%）顯著低于" （F=13.7 P=0.021）15 ℃處理（67.26%）。低溫處理20 d后，10 ℃處理的若蟲存活率" （20.00%）顯著低于（F=19.48，P=0.012）15 ℃處理（59.29%）。10 ℃和15 ℃低溫分別處理" 22 d和25 d后，所有存活若蟲全部羽化。整體來說，綠盲蝽3齡若蟲在0 ℃和5 ℃下的存活率低于10 ℃和15 ℃，15 ℃下的存活率在處理19 d內(nèi)高于26 ℃處理，之后低于26 ℃處理。

綠盲蝽雌蟲經(jīng)不同溫度處理后，存活率見圖2-B。0 ℃、5 ℃、10 ℃、15 ℃和26 ℃處理5 d后，存活率均在80%以上；比較不同溫度處理發(fā)現(xiàn)，" 0 ℃處理的存活率（82.50%）顯著低于（F=" 4.36，P=0.027）10 ℃處理（98.32%）。不同溫度處理10 d后，0 ℃處理的存活率已降至" 41.70%，5 ℃、10 ℃、15 ℃和26 ℃處理的存活率均在75%以上，0 ℃處理的存活率顯著低于（F=" 6.80，P=0.007）其他溫度處理。不同溫度處理15 d后，0 ℃處理的存活率（9.17%）最低，其次是26 ℃處理（32.20%），10 ℃處理的存活率" （84.87%）最高；0 ℃處理的存活率顯著低于" （F =15.69，Plt;0.001）5 ℃、10 ℃和15 ℃處理。不同溫度處理20 d后，0 ℃和26 ℃處理已無雌蟲存活；5 ℃、10 ℃和15 ℃處理的存活率分別為43.86%、75.63%和50.80%，3個溫度處理間差異不顯著（F=4.17，P=0.073）。不同溫度處理25 d后，10 ℃處理的雌蟲存活率仍達(dá)62.19%，顯著高于（F=8.45，P=0.018）5 ℃和15 ℃處理。低溫5 ℃、10 ℃和15 ℃分別持續(xù)29 d、" 36 d、33 d后，各處理組的雌蟲全部死亡。整體來說，隨著處理時間的延長，綠盲蝽雌蟲在10 ℃處理下的存活率高于15 ℃、5 ℃、26 ℃和0 ℃處理。

綠盲蝽雄蟲經(jīng)不同溫度處理后，存活率變化趨勢基本一致（圖2-C）。0 ℃、5 ℃、10 ℃、15 ℃和26 ℃處理5 d后，雄蟲存活率均在80%以上；且不同溫度處理間差異不顯著（F=2.34，" P=0.126）。處理時間延長至10 d后，0 ℃處理雄蟲存活率最低（42.50%），10 ℃處理存活率最高" （92.50%），10 ℃和15 ℃處理的存活率顯著高于0 ℃和26 ℃處理（F=20.46，Plt;0.001）。0 ℃和26 ℃分別處理19 d和20 d后，雄蟲全部死亡。處理時間延長至25 d后，10 ℃處理的存活率仍達(dá)50%以上，顯著（F=32.29，Plt;0.001）高于" 5 ℃（3.42%）和15 ℃處理（28.33%）。低溫" 5 ℃、10 ℃和15 ℃分別持續(xù)27 d、33 d、29 d后，各處理組的雄蟲全部死亡。整體來說，隨著處理時間的延長，不同溫度下綠盲蝽雄蟲的存活率從高到低依次為10 ℃、15 ℃、5 ℃、26 ℃和0 ℃處理。

2.3 低溫處理對綠盲蝽若蟲歷期和成蟲壽命的影響

試驗發(fā)現(xiàn)，綠盲蝽3齡若蟲經(jīng)5 ℃低溫處理后，僅羽化1頭成蟲，且在存活2 d后死亡。如圖3-A 所示，10 ℃、15 ℃和26 ℃處理下，綠盲蝽若蟲歷期呈現(xiàn)出隨溫度降低而顯著延長的現(xiàn)象" （F=93.33，Plt;0.001）。10 ℃和15 ℃低溫下若蟲歷期分別是26 ℃對照的1.80和1.33倍。

低溫顯著影響（F=22.16，Plt;0.001）綠盲蝽雌蟲壽命（圖3-B）。在0 ℃～26 ℃，雌蟲壽命表現(xiàn)出隨著溫度升高先延長后縮短的現(xiàn)象。在10 ℃低溫下雌蟲壽命最長（31.75 d），是26 ℃對照的1.48倍；其次是15 ℃和5 ℃處理，壽命分別為26.27 d和24.42 d；0 ℃處理雌蟲壽命最短。

如圖3-C所示，綠盲蝽雄蟲壽命顯著受低溫影響（F=53.7，Plt;0.001）。與雌蟲類似，雄蟲在0 ℃～26 ℃壽命隨著溫度升高先延長后縮短。在10 ℃低溫下壽命最長（30.61 d），0 ℃處理雄蟲壽命最短；10 ℃和15 ℃處理雄蟲壽命高于其他溫度處理，分別是對照26 ℃的1.43和1.27倍。

2.4 低溫處理對綠盲蝽成蟲生殖的影響

不同溫度處理下綠盲蝽的生殖參數(shù)見表1。隨著處理溫度的降低，產(chǎn)卵的雌蟲數(shù)逐漸減少、且雌蟲的產(chǎn)卵前期呈現(xiàn)出延長的現(xiàn)象，26 ℃對照的產(chǎn)卵前期顯著低于其他低溫處理（F=11.04，" P=0.003）。10 ℃和15 ℃處理的雌蟲產(chǎn)卵期顯著高于5 ℃和26 ℃對照（F=22.18，Plt;" 0.001）。雌蟲產(chǎn)卵量表現(xiàn)出隨處理溫度的降低而顯著減少的現(xiàn)象（F=63.04，Plt;0.001），5 ℃、" 10 ℃和15 ℃處理的產(chǎn)卵量分別是26 ℃對照的" 3.92%、34.53%和51.56%。卵孵化率呈現(xiàn)出隨處理溫度的下降而顯著降低的現(xiàn)象（F=281.35，Plt;" 0.001），5 ℃低溫處理下沒有卵孵化，10 ℃和15 ℃處理下卵孵化率分別是26 ℃對照的8.12%和21.36%。

3 討" 論

昆蟲屬于變溫動物，溫度、濕度和光照等非生物環(huán)境因素均影響其生長發(fā)育；其中溫度是昆蟲生命進(jìn)程中最重要的環(huán)境因素之一，一定強(qiáng)度的低溫以及持續(xù)低溫可對蟲體本身產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響^[23]。處于昆蟲正常發(fā)育溫度范圍內(nèi)的低溫可使昆蟲的發(fā)育歷期、羽化率發(fā)生改變。本研究結(jié)果表明，低溫下綠盲蝽若蟲歷期延長，10 ℃和" 15 ℃時若蟲歷期分別是26 ℃對照的1.80和" 1.33倍。低溫還降低若蟲羽化率；在0 ℃和5 ℃低溫下，多數(shù)綠盲蝽若蟲未羽化即死亡；10 ℃和" 15 ℃低溫下，羽化率分別是26 ℃對照的19.10%和75.71%。這與前人^[24]有關(guān)沙蔥螢葉甲（Galeruca dauricad）的研究結(jié)果類似，經(jīng)受低溫環(huán)境脅迫后，幼蟲1齡期和2齡期延長，并且幼蟲總歷期也出現(xiàn)延長的現(xiàn)象。荔枝蒂蛀蟲（Conopomorpha sinensis）幼蟲在經(jīng)歷低溫后，幼蟲歷期延長，最長的可達(dá)對照的４倍^[25]。小菜蛾（Plutella xylostella）蛹于4 ℃低溫放置5～25 d 后，羽化率從 82.5%下降至24.8% ^[26]。

昆蟲的生殖與溫度密切相關(guān)，過低的環(huán)境溫度會影響昆蟲種群的繁衍^[27]。雌蟲產(chǎn)卵量、卵孵化率是體現(xiàn)昆蟲生殖能力的重要指標(biāo)。本研究發(fā)現(xiàn)，綠盲蝽雌蟲產(chǎn)卵量和卵孵化率隨溫度的降低而下降；5 ℃、10 ℃和15 ℃處理的產(chǎn)卵量分別是26 ℃對照的3.92%、34.53%和51.56%；5 ℃低溫處理下沒有卵孵化，10 ℃和15 ℃處理下卵孵化率分別是26 ℃對照的8.12%和21.36%。相關(guān)研究表明，短翅型褐飛虱（Nilaparvata lugens）雌蟲在19 ℃低溫條件下的產(chǎn)卵量僅為108粒，而正常溫度的產(chǎn)卵量為256粒^[28]。小菜蛾在4 ℃低溫下放置5 d后，單雌產(chǎn)卵量為64.9粒，但在" 4 ℃下20 d后單雌產(chǎn)卵量為0，產(chǎn)卵量呈現(xiàn)出隨低溫處理時間延長而下降的現(xiàn)象^[26]。馬鈴薯甲蟲（Leptinotarsa decemlineata）卵經(jīng)8 ℃低溫處理" 5 d后，卵孵化率僅為對照組的65.96%^[29]。對蠋蝽（Arma chinensis）的研究表明，25 ℃正常溫度下，蠋蝽卵孵化率為60%；而18 ℃低溫處理后卵孵化率下降至36% ^[30]。

昆蟲的生存能力受環(huán)境溫度的影響，且越低于適宜生存溫度對昆蟲生存影響越大^[31]。已有研究表明，桃蛀螟（Conogethes punctiferalis）在" 19 ℃～31 ℃，成蟲壽命隨著溫度升高先延長后縮短，在23 ℃時成蟲壽命最長^[32]。草地貪夜蛾在10 ℃～19 ℃，雌雄成蟲壽命隨著溫度升高表現(xiàn)為先延長后縮短的趨勢，雌雄成蟲壽命在16 ℃處理4 d時達(dá)到最高值，分別是10.2 d和" 11.1 d^[33]。短翅型褐飛虱雌蟲在19 ℃下的壽命比" 34 ℃時顯著延長^[28]。在本研究中，綠盲蝽雌雄成蟲壽命在0 ℃～26 ℃隨著溫度升高先延長后縮短，在10 ℃時達(dá)到最高值，分別是31.75 d和30.61 d。以上現(xiàn)象均說明，昆蟲在受到非致死低溫脅迫時，成蟲壽命反而比適宜溫度下延長。推測以上現(xiàn)象由兩個因素引起：一是在非致死非適宜的低溫脅迫下，昆蟲的代謝速度減緩，導(dǎo)致蟲體比在適宜溫度下儲存更多的能量，進(jìn)而延長昆蟲的壽命；二是由于非致死非適宜的低溫下，昆蟲的生殖活動受到抑制，蟲體用于生殖的能量減少，更多的能量用于生存，使得成蟲的壽命出現(xiàn)延長的現(xiàn)象^{[2 34]}。綜上，本研究表明，低溫抑制綠盲蝽若蟲羽化和成蟲生殖，且抑制程度隨溫度降低而增加。本研究結(jié)果為今后綠盲蝽種群密度的預(yù)測提供了理論依據(jù)，同時為適時開展該蟲的防治工作提供參考。

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Effects of Low Temperature on" Growth，Development and

Fecundity" of Apolygus lucorum （Hemiptera：Miridae）

XU Min ²，XU Dong CHEN Lizhen²，YIN Haichen

CONG Shenbo LI Wenjing¹ and WAN Peng¹

（1.Key Laboratory of Integrated Pest" Management on Crops in Central China，Ministry of Agriculture and Rural

Affairs，Hubei Key Laboratory of Crop Diseases，Insect Pests and Weeds Control，Institute of Plant Protection

and Soil Fertilizer，Hubei Academy of Agricultural Sciences，Wuhan 430064，China; 2.College of Plant

Science and Technology，Huazhong Agricultural University，Wuhan 430070，China）

Abstract To investigate the effect of low temperature on the growth，development and reproduction of Apolygus lucorum，we measured the nymph development，adult lifespan and fecundity in the laboratory under low temperature stress （0，5，10 and 15 ℃）.The results showed that the eclosion rate of nymph decreased significantly with decreasing temperature.Most nymph died before eclosion at 0 ℃ and 5 ℃，and the eclosion rate at 10 ℃ and 15 ℃ was 19.10% and 75.71% of that at 26 ℃，respectively.The duration of nymph at low temperature was significantly prolonged.The duration of nymph at low temperature of 10 ℃ and 15 ℃ was 1.80 and 1.33 times that of control at 26 ℃，respectively.From 0 ℃ to 26 ℃，the longevity of male" and females first increased and then decreased with increasing temperature，reaching the highest value at 10 ℃，which were 31.75 days and 30.61 days，respectively.The number of eggs laid by femaleand" the rate of egg hatching decreased significantly with decreasing temperature.The oviposition of A.lucorum at 5 ℃，10 ℃ and 15 ℃ was 3.92%，34.53% and 51.56% of the control at 26" ℃，respectively.No eggs hatched at 5 ℃，and the hatching rate at 10 ℃ and 15 ℃ was 8.12% and 21.36% of that at 26 ℃，respectively.All the results showed that low temperature inhibited the eclosion of A.lucorum nymph，and the degree of inhibition increased with the decrease in treatment temperature.At the same time，low temperature also suppressed adult reproduction，and the degree of inhibition increased with decreasing temperature.

Key words Apolygus lucorum; Low temperature; Growth and development; Reproductive parameter

Received" 2023-05-09 Returned 2023-06-28

Foundation item National Key Research and Development Program （No.2017YDF0201900）; Hubei Provincial Agricultural Science and Technology Innovation Project （No.2021-620-000-001-011）.

First author XU Min，female，master student.Research area：insect physiology.E-mail：1575483834@qq.com

Correspondingauthor LI" Wenjing，female，associate research fellow.Research area：integrated control of crop pests.E-mail：liwenjingpingyu@163.com

WAN Peng，male，research fellow.Research area：prevention and control of plant diseases and pests.E-mail：wanpenghb@126.com

（責(zé)任編輯：郭柏壽 Responsible editor：GUO Baishou）