不同形式運動鍛煉老年人運動皮層突觸可塑性的差異：來自TMS的研究證據(jù)*

孟海江 陳 蕾 王 剛 張 劍

不同形式運動鍛煉老年人運動皮層突觸可塑性的差異：來自TMS的研究證據(jù)*

孟海江1陳 蕾1王 剛1張 劍2

(1安慶師范大學體育學院, 安徽 安慶 246133) (2上海體育大學心理學院, 上海 200438)

盡管研究發(fā)現(xiàn)運動鍛煉會導致大腦運動皮層可塑性改變, 但對不同形式運動鍛煉老年人初級運動皮層突觸可塑性變化的差異性卻知之甚少。研究采用經(jīng)顱磁刺激技術, 橫向比較了乒乓球鍛煉老年人、太極拳鍛煉老年人和久坐老年人在配對聯(lián)合刺激(PAS25)前、后動作誘發(fā)電位和短時程皮層內(nèi)抑制的變化。結果發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球和太極拳運動鍛煉老年人PAS25后的動作誘發(fā)電位振幅持續(xù)增強, 且乒乓球鍛煉老年人增強的幅度顯著高于太極拳鍛煉老年人。三組老年人PAS25后各個時間點的短時程皮層內(nèi)抑制均沒有差異性。提示不同形式運動鍛煉老年人初級運動皮層突觸可塑性增強存在運動項目差異性。

運動鍛煉, 老年人, 經(jīng)顱磁刺激, 動作誘發(fā)電位, 運動皮層

1 前言

與大腦認知功能一樣, 伴隨著年齡增長, 老年人的動作控制能力逐漸衰退(Ward, 2006), 并干擾著日常生活, 甚至影響獨立生活能力。人腦運動皮層在運動控制中起著主要作用, 運動皮層突觸可塑性受損為動作控制能力退化提供了理論解釋(Morgante et al., 2006; Okano et al., 2015)。運動皮層有效的神經(jīng)激活是人類迅速和穩(wěn)定地完成外部運動行為的前提, 但是運動皮層神經(jīng)激活水平會隨著年齡的增長而出現(xiàn)不同程度的下降(Ni et al., 2015)。因此, 對老年人動作控制能力的認識離不開對大腦運動皮層突觸可塑性的研究。人類運動皮層能夠發(fā)生短暫或持續(xù)的可塑性變化, 最廣為人知的大腦皮層可塑性神經(jīng)機制是長時程增強(long term potential, LTP)和長時程抑制(Malenka & Bear, 2004)。帕金森病患者的腦可塑性研究表明, 帕金森病患者的運動障礙與運動皮層突觸可塑性受損有關, 主要體現(xiàn)在運動皮層類似LTP效應減弱(Morgante et al., 2006)。對優(yōu)秀運動員的研究發(fā)現(xiàn), 他們對運動技能精確控制與運動皮層類似LTP效應增強密切相關(Okano et al., 2015)。

人類大腦具有極強的可塑性, 其結構和功能隨著環(huán)境的變化而產(chǎn)生適應性的改變(Pascual-Leone et al., 2005)。最近越來越多研究發(fā)現(xiàn), 大腦可塑性變化可能與運動鍛煉也有關, 比如, 運動鍛煉能夠增加灰質(zhì)體積和白質(zhì)完整性(白學軍等, 2020; 吳殷等, 2015), 并對內(nèi)在的大腦網(wǎng)絡神經(jīng)可塑性和連接性產(chǎn)生積極影響(Erickson & Kramer, 2009; Rogge et al., 2018)。盡管已有研究發(fā)現(xiàn)了運動鍛煉對大腦結構和功能的積極效應, 但是人們對經(jīng)常參與不同形式運動鍛煉老年人初級運動皮層(primary motor cortex, M1)突觸可塑性變化的差異卻知之甚少。M1是對運動行為輸出和運動行為控制至關重要的腦區(qū), 它是在不斷變化的環(huán)境中通過皮層內(nèi)興奮環(huán)路和抑制環(huán)路的平衡和相互作用調(diào)節(jié)神經(jīng)可塑性和最終運動輸出(Ni et al., 2011)。因此, 采用經(jīng)顱磁刺激技術(transcranial magnetic stimulation, TMS)探討經(jīng)常參與不同形式運動鍛煉老年人運動皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的變化可能對我們深入了解規(guī)律運動鍛煉老年人神經(jīng)可塑性變化特征以及與運動控制能力關系具有重要意義。

長期運動后動作誘發(fā)電位(motor evoked potential, MEP)振幅增加可能與突觸可塑性增強有關, 也可能與皮層內(nèi)神經(jīng)元結構的功能性改變、運動神經(jīng)元募集個數(shù)以及運動神經(jīng)元放電率增長等有關(Jones, 2000; Daoudal & Debanne, 2003)。為了排除上述其它因素的影響且更純粹考察不同形式運動鍛煉老年人運動皮層突觸可塑性的差異, 低頻的、非侵入式的配對聯(lián)合刺激(paired associative stimulation, PAS)將是一種誘發(fā)人類M1發(fā)生突觸可塑性變化的較佳技術。研究表明(Stefan et al., 2000), PAS能夠改變M1中特定區(qū)域突觸效能, 突觸效能變化與LTP或長時程抑制有相似的特征, 故稱PAS誘發(fā)人類M1發(fā)生類似于LTP或長時程抑制的突觸可塑性。外周正中神經(jīng)給予一個電刺激, 間隔25 ms之后, 再給予對側M1的手部肌肉表征區(qū)域一個TMS,這兩種刺激大約同時到達M1, 可以誘發(fā)運動皮層興奮性持續(xù)增強, 該范式被稱為PAS25。單脈沖TMS以足夠的刺激強度刺激M1時, 能夠在目標肌肉記錄到反映皮層興奮性水平的MEP (Hallett, 2007)。雙脈沖TMS能夠用于測試M1的皮層內(nèi)抑制性環(huán)路。當一個閾下的條件刺激與一個緊跟著的閾上測試刺激之間的時間間隔為1～5 ms時, 運動皮層內(nèi)能夠誘發(fā)出短時程皮層內(nèi)抑制(short interval intracortical inhibition, SICI)。SICI是研究M1的皮層內(nèi)環(huán)路最常用的方法, 代表M1的主要抑制性環(huán)路(Kujirai et al., 1993)。

為了探討不同形式運動鍛煉對老年人M1的突觸可塑性, 本研究篩選出經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉老年人、經(jīng)常參與太極拳運動鍛煉老年人和長期久坐老年人作為調(diào)查對象。三個組別的設置主要基于以下原因：1)考慮到PAS25誘發(fā)人類M1突觸可塑性變化效應特定于拇短展肌(abductor pollicis brevis, APB)的皮層表征區(qū)(Stefan et al., 2000), 以及采用TMS技術考察M1突觸可塑性變化只能通過手部特定肌肉記錄的MEP進行評價, 研究中經(jīng)常參與運動鍛煉的調(diào)查對象主要選取乒乓球運動鍛煉或太極拳運動鍛煉的老年人。乒乓球運動主要使用手部小肌肉群(比如APB、第一背側骨間肌等)的參與實現(xiàn)動作的精細控制, 或搓或削, 或打或拉(戴雯等, 2017), 而太極拳運動則需要這些手部小肌肉的力量、靈活性和協(xié)調(diào)性完成握捏、按壓、托起、鉗緊等精細動作, 以上這些動作的重復將會引起參與運動肌肉的皮層表征區(qū)發(fā)生特異性功能變化; 2)最近一項研究表明, 不同形式運動鍛煉的身心效益差別較大(Chekroud et al., 2018)。僅僅從乒乓球運動的身心效益推及到整個體育運動顯得證據(jù)不足, 對多種運動鍛煉方式的身心效益進行比較的研究可能更加有價值(Milkman et al., 2021)。因此,本研究中增加一個非球類運動組(太極拳組)作為對照, 擬探討不同形式的運動鍛煉對老年人M1突觸可塑性的差異。

基于此, 研究提出了2個假設：1)與久坐老年人相比, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉的老年人手部肌肉APB的運動皮層表征區(qū)突觸可塑性增強; 2)不同形式運動鍛煉老年人的運動皮層突觸可塑性變化存在差異性。

2 方法

2.1 調(diào)查對象

54名年齡范圍為60～70歲的健康老年人參加了本研究。所有調(diào)查對象均為右利手, 并使用Oldfield左右利手偏側化測試確認。該研究獲得上海體育大學人類研究倫理委員會批準(102772019RT012), 并按照《赫爾辛基宣言》確立的標準進行實驗。所有調(diào)查對象的入選標準和排除標準見表1。

表1 本研究調(diào)查對象入選標準和排除標準一覽表

在參照國際體力活動量表的基礎上, 本研究自行設計了有關老年人參與乒乓球或太極拳運動鍛煉以及久坐情況的調(diào)查問卷。問卷包括12個條目, 主要涉及老年人久坐時間以及參與乒乓球或太極拳運動鍛煉的時間、強度和頻率等, 8位相關領域專家評價該問卷內(nèi)容效度較好。為了更準確地反映出老年人參與運動鍛煉的程度, 要求老年人長期專注于閑暇時間的運動鍛煉, 重點是具有中等以上強度的乒乓球運動或太極拳運動。此外, 沒有調(diào)查對象報告長期專門使用雙手, 比如演奏樂器等。

調(diào)查對象分組標準是按照參與乒乓球或太極拳運動鍛煉的運動時間、運動強度、運動頻率和久坐時間等來確定。當同時滿足以下4個條件時, 可將調(diào)查對象劃為乒乓球運動鍛煉組(18名)和太極拳運動鍛煉組(18名)：1)經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉; 2)運動強度為中等及以上; 3)運動頻率≥ 3次/每周; 4)運動時間≥ 60分鐘/每次。對于不滿足以上4個條件且無運動鍛煉習慣、久坐時間≥ 360分鐘/每天(Patterson et al., 2018)的調(diào)查對象劃為久坐組(18名)。三組調(diào)查對象平均年齡[(2, 51) = 0.64,= 0.533]、簡易精神狀態(tài)得分[(2, 51) = 0.31,= 0.736]、教育年限[(2, 51) = 0.68,= 0.513]和性別比例(χ2= 1.04,= 0.595)均無顯著性差異。三組調(diào)查對象的基本情況見表2。

表2 三組調(diào)查對象基本情況一覽表(M ± SD)

2.2 實驗設計

實驗采用3 (組別) × 4 (時間點)的兩因素混合設計, 組別(乒乓球鍛煉組、太極拳鍛煉組、久坐組)、時間點(基線、刺激后0、30、60分鐘)均為自變量, MEP振幅、SICI為因變量。

2.3 經(jīng)顱磁刺激及肌電記錄

兩個Magstim 200刺激器(Magstim, Whitland, Dyfed, UK)通過一個BISTIM模塊連接到同一個“8”字型線圈(每個線圈外部直徑9.5 cm), 線圈作用于調(diào)查對象的左側M1進行磁刺激。線圈相切于顱骨, 手柄朝向后方, 并與大腦矢狀面呈45°夾角, 電流流向由后向前。APB受正中神經(jīng)支配且是乒乓球和太極拳運動的主要參與肌肉, 因此該肌肉被選為目標肌肉。右手APB腦部激活的最佳位置用專用筆標記作為運動熱點。TMS刺激右手APB的最佳頭皮位置是通過每次移動線圈1 cm直到找到最大的MEP來確定。

直徑9 mm的Ag-AgCl表面電極用于記錄調(diào)查對象右手APB的表面肌電?；顒与姌O放置在肌腹, 參考電極放在掌指關節(jié)處, 接地電極放置在右腕處。原始信號被放大器放大(1000倍)、帶通濾波過濾(20 Hz～2.5 kHz)、由5 kHz的數(shù)字轉換接口數(shù)字化(Micro 1401, Cambridge Electronics Design, Cambridge, UK), 并存儲在計算機上, 通過Signal 6.0軟件進行離線分析。

2.4 配對聯(lián)合刺激方案

本研究中左側M1突觸可塑性誘發(fā)采用了Stefan等人(2000)設計的PAS范式。PAS25范式是首先在調(diào)查對象右手腕部的正中神經(jīng)處給予一個刺激強度相當于3倍感覺閾限的電刺激, 25 ms后在左側M1給予一個單脈沖TMS (刺激強度為誘發(fā)1 mV MEP時的強度)。給予PAS25的頻率為0.1 Hz, 總共90次, 持續(xù)時間為15分鐘。正中神經(jīng)電刺激采用標準的棒電極(負極近心端), 電刺激設備為一個數(shù)字轉換的DS7A恒定電流(0.2 ms方波脈沖)刺激器。PAS25范式見圖1。

圖1 兩個刺激間間隔為25 ms配對聯(lián)合刺激示意圖

經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉老年人、太極拳運動鍛煉老年人和久坐老年人均接受PAS25方案刺激, 并在刺激前(基線)、刺激后即刻、30、60分鐘(T0～T60)分別測量運動皮層興奮性和抑制性, 探究三組調(diào)查對象運動皮層突觸可塑性的變化。所有的實驗都是在下午2點至5點之間進行, 以盡量減少皮質(zhì)醇的變化對突觸可塑性誘發(fā)的影響, 并要求調(diào)查對象在實驗前(當天)不要進行運動鍛煉, 但可以在實驗完成后進行運動鍛煉。

2.5 皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制測量

采用TMS測量運動皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的主要參數(shù)包括靜息動作閾值(resting motor threshold, RMT)、MEP振幅和SICI。RMT定義為APB放松狀態(tài)下連續(xù)給予10次TMS刺激中至少有5次誘發(fā)的MEP大于50 μV所需的最小的磁刺激強度。1 mV刺激強度為APB放松狀態(tài)下連續(xù)給予10次TMS刺激中有5次誘發(fā)的MEP大于1 mV所需的最小的磁刺激強度。RMT、1 mV強度采用磁刺激器最大輸出功率的百分比表示。

在施加PAS25前, 每個調(diào)查對象需要確定誘發(fā)MEP振幅為1 mV所需的磁刺激強度, 并在PAS25后不同時間點采用該刺激強度測量MEP振幅, 考察運動皮層興奮性變化。MEP振幅通過波峰與波谷間值測量。

對于SICI, 條件刺激強度設置為70%RMT, 測試刺激強度設置為1 mV, 刺激間間隔為2 ms。測試刺激強度隨著每個時間點需要設置成為調(diào)整后1 mV。SICI采用配對脈沖刺激誘發(fā)的MEP振幅占單獨測試刺激誘發(fā)的平均MEP振幅的百分比表示, 值<100%表示皮層內(nèi)抑制, 值>100%表示皮層內(nèi)易化。SICI值越大, 表明皮層內(nèi)抑制作用越弱(Kujirai et al., 1993)。

2.6 數(shù)據(jù)分析與處理

采用兩因素重復測量方差分析評價組別和時間對MEP振幅和SICI的影響。如果兩因素方差分析顯示出顯著主效應或交互效應, 采用獨立樣本檢驗進行事后多重比較, 考察哪個時間點測量MEP振幅和SICI在三組老年人之間存在差異性。

采用SPSS 17.0統(tǒng)計軟件(IBM, Armonk, NY, USA)進行統(tǒng)計分析。顯著性水平設置為< 0.05。結果用平均數(shù)±標準誤表示。

3 研究結果

3.1 三組調(diào)查對象參與運動鍛煉情況及刺激前基線特征

表3顯示了三組調(diào)查對象參與閑暇時間運動鍛煉情況及刺激前基線特征。乒乓球運動組和太極拳運動組在運動時間[(34) = 1.01,= 0.32, Cohen's= 0.34, 差異的95% CI為(?11.81, 35.15)]、運動頻率[(34) = ?1.34,= 0.19, Cohen's= ?0.45, 差異的95% CI為(?1.26, 0.26)]和運動強度(χ2= 0.12,= 0.729)上均沒有差異性。從三組調(diào)查對象參與閑暇時間運動鍛煉的運動強度、運動頻率和每次運動時間上看, 久坐組沒有參與乒乓球或太極拳運動鍛煉的經(jīng)歷, 且每周久坐時間大于乒乓球運動組[(34) = ?7.46,< 0.001, Cohen's= ?2.49, 差異的95% CI為(?400.80, ?229.20)]和太極拳運動組[(34) = ?8.83,< 0.001, Cohen's= ?2.94, 差異的95% CI為(?399.81, ?250.19)]。

表3 三組調(diào)查對象參與運動鍛煉情況及刺激前基線特征

注：乒乓球組、太極拳組與久坐組相比,**< 0.001

所有調(diào)查對象對TMS無不良反應。在施加PAS25之前, 采用TMS測量的RMT [(2, 51) = 0.76,= 0.474]、誘發(fā)1 mV的MEP振幅所需的刺激強度[(2, 51) = 0.58,= 0.562]、感覺閾值[(2, 51) = 0.79,= 0.46]等在乒乓球組老年人、太極拳組老年人和久坐組老年人之間沒有差異性。

3.2 不同形式運動鍛煉老年人運動皮層興奮性的差異

圖2顯示的是以一名久坐老年人、一名太極拳運動鍛煉老年人和一名乒乓球運動鍛煉老年人為例在PAS25前、PAS25后即刻、30分鐘、60分鐘的平均MEP振幅。對于久坐老年人, PAS25后右側APB記錄的MEP有微小變化。相比之下, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉老年人在PAS25后即刻、30分鐘和60分鐘三個時間點MEP都有顯著增大。

圖3顯示了乒乓球運動鍛煉組、太極拳運動鍛煉組和久坐組老年人PAS25前、后右側APB記錄的平均MEP振幅變化。兩因素重復測量方差分析表明, 組別主效應[(2, 51) = 17.76,< 0.001]、時間主效應[(3, 153) = 5.11,= 0.002]以及組別和時間的交互效應非常顯著[(6, 153) = 4.64,< 0.001]。事后多重比較的分析結果表明, 經(jīng)常參與乒乓球(T0～T60:< 0.001)或太極拳(T0:= 0.037; T30:= 0.012)運動鍛煉的老年人在PAS25后的平均MEP振幅顯著高于久坐組老年人, 而經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉的老年人在PAS25后的平均MEP振幅顯著高于太極拳運動鍛煉的老年人(T0:= 0.043; T30:= 0.043; T60:= 0.001)。

圖2 一名久坐老年人和兩名不同形式運動鍛煉老年人在PAS25前、后的平均MEP振幅

圖3 乒乓球組、太極拳組和久坐組老年人PAS25前、后平均MEP振幅的變化

注：乒乓球組與太極拳組相比,*< 0.05,**< 0.01; 太極拳組與久坐組相比,#< 0.05。

3.3 不同形式運動鍛煉老年人短時程皮層內(nèi)抑制的差異

圖4顯示了乒乓球運動鍛煉組、太極拳運動鍛煉組和久坐組老年人PAS25前、后SICI的變化。兩因素的重復測量方差分析顯示, 時間主效應[(3, 150) = 1.64,= 0.189]、組別主效應[(2, 50) = 2.38,= 0.103]以及組別和時間的交互效應均不顯著[(6, 150) = 1.09,= 0.371]。

圖4 乒乓球組、太極拳組和久坐組老年人PAS25前、后SICI變化

4 討論

本研究主要采用TMS技術, 比較了經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉老年人、經(jīng)常參與太極拳運動鍛煉老年人和久坐老年人在PAS25前、后運動皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的變化, 以探討經(jīng)常參與不同形式運動鍛煉對老年人M1突觸可塑性的差異。與假設一致的是, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉老年人相比于久坐老年人, 運動皮層興奮性發(fā)生了顯著變化, 主要表現(xiàn)為PAS25在運動皮層特定區(qū)域誘發(fā)的MEP振幅顯著增強, 且增強的持續(xù)時間大于30分鐘。同時, 研究還發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉老年人PAS25后MEP振幅增強幅度顯著大于太極拳運動鍛煉老年人?；诖? 我們認為, 以上這些變化反映了對長期規(guī)律運動鍛煉的適應, 且這種適應性變化存在運動項目差異性。

4.1 不同形式運動鍛煉老年人運動皮層興奮性的差異

長期運動能夠誘發(fā)人類大腦皮質(zhì)功能性重組。有關神經(jīng)影像學研究表明, 經(jīng)過長期的運動訓練, 優(yōu)秀的籃球運動員在觀察和預測罰球時, 他們的下頂葉和下額葉額下回的激活水平比那些預測能力更強的新手要高(Wu et al., 2013)。TMS研究表明, 長期運動訓練能夠促進運動皮層的興奮性增強(Maruyama et al., 2008)。本研究也發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉老年人目標肌肉APB記錄的MEP振幅顯著高于久坐老年人。這一結果說明, 經(jīng)常參與規(guī)律運動鍛煉老年人的運動皮層興奮性更強, 皮質(zhì)內(nèi)神經(jīng)元募集水平更高, 預示了長期規(guī)律運動鍛煉所造成的老年人皮層可塑性變化主要體現(xiàn)在M1功能上的重組。

在本研究中, 久坐組和乒乓球組、太極拳組老年人在年齡、性別、受教育年限和認知狀況等方面均相匹配(見表2), 但根據(jù)自行設計的運動鍛煉情況及久坐情況調(diào)查問卷的調(diào)查結果可以發(fā)現(xiàn), 久坐組與乒乓球組、太極拳組老年人在運動強度、運動頻率、每次運動持續(xù)時間以及久坐時間上均存在顯著差異性?；谝陨辖Y果, 我們認為經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉老年人運動皮層特定區(qū)域興奮性增強可能與長期運動鍛煉有關。已有研究表明, 長期運動鍛煉能夠增加M1的血流量和神經(jīng)營養(yǎng)因子, 為神經(jīng)元的存活和分化提供了一個更加有利的神經(jīng)環(huán)境(Vaynman & Gomez-Pinilla, 2005; Adkins et al., 2006)。因此, 隨著長期規(guī)律運動鍛煉, 改善的大腦皮層環(huán)境可能促進M1內(nèi)神經(jīng)元的存活和神經(jīng)密度增加, 從而導致那些長期參與運動鍛煉的個體皮質(zhì)脊髓功能和興奮性的改變。

長期運動鍛煉可以在人類皮質(zhì)脊髓和脊髓運動神經(jīng)元中產(chǎn)生功能適應。比如, 高水平網(wǎng)球運動員參與運動的肌肉記錄的MEP振幅顯著增大(Pearce et al., 2000); 長期演奏器樂的音樂家的運動皮層興奮性更高(Rosenkranz et al., 2007)。以上這些皮層興奮性的變化都是在參與運動的主動肌群上進行了評估, 體現(xiàn)出了運動肌肉在 M1表征區(qū)對特定任務的適應性?；谝陨系挠^點, 在本研究中, 我們選擇的調(diào)查對象的鍛煉項目為乒乓球和太極拳, 這些項目在我國有著深厚的群眾基礎, 是適合老年人參與的健身活動。另一方面, 乒乓球技術關鍵在于腕關節(jié)連接的小臂和手指瞬時發(fā)力, 從而實現(xiàn)擊球的快和準以及球路多變(戴雯等, 2017; Iino & Kojima, 2011), 而太極拳需要綜合運用手指、手腕部肌肉的力量、靈活性和協(xié)調(diào)性, 從而達到攻守兼?zhèn)洹?nèi)外兼修的目的。APB受腕關節(jié)和大拇指支配, 是乒乓球和太極拳運動模式中的主動肌肉, 為我們探討特定的運動項目誘發(fā)與運動任務相關的神經(jīng)可塑性提供了機會。本研究發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉和太極拳運動鍛煉老年人APB的運動皮層表征區(qū)興奮性均顯著增強, 再次證實了參與運動的肌肉在M1表征區(qū)興奮性變化對特定任務適應性的觀點。參與乒乓球或太極拳運動的老年人經(jīng)過長期運動鍛煉, 運動肌肉的功能將會增強, 這些肌肉在M1表征區(qū)域的興奮性也相應增強, 以適應特定任務需求。

更有趣的發(fā)現(xiàn)是, 相對于太極拳運動鍛煉老年人, 經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉老年人APB的運動皮層表征區(qū)興奮性更強。這一研究結果從神經(jīng)電生理(基于TMS技術)的角度再次支持了不同形式運動鍛煉的身心效益差別較大(Chekroud et al., 2018)的研究結論。在乒乓球和太極拳運動鍛煉過程中, 對手部肌肉APB的使用頻率、使用強度的不同可能是導致這一結果的主要原因：乒乓球需要頻繁地使用APB發(fā)力、控制球拍和球的運動方向, 以實現(xiàn)球路多變、快速和準確的進攻, 對APB的力量控制、使用頻率的要求相對較高, 而太極拳注重慢、柔、緩、圓, 需要APB和手部其它小肌肉群協(xié)同完成精細的手勢和各種動作, 對APB的使用相對較少且強度較低。

此外, 長期專門使用雙手習慣可能對結果也有潛在的影響。首先, 在研究設計中, 我們已經(jīng)排除了既有長期專門使用雙手(比如演奏樂器)又有乒乓球或太極拳運動鍛煉習慣的調(diào)查對象。其次, 乒乓球運動和太極拳運動對雙手使用情況截然不同, 乒乓球運動大部分的活動在于單手, 而太極拳運動則雙手均有使用?；谶@一事實, 可能有一種推測, 乒乓球運動鍛煉老年人特定皮層區(qū)域興奮性強于太極拳運動鍛煉老年人可能是由于太極拳運動中左手使用阻礙了右手使用誘發(fā)的M1興奮性增強。然而, 事實并非如此, 已有大量TMS研究證據(jù)表明, 單側手部肌肉激活增強同側M1的興奮性(Muellbacher et al., 2000; Stinear et al., 2001; Morishita et al., 2011)。因此, 我們的研究認為, 長期專門使用雙手習慣對結果潛在影響的可能性較小。

長期運動老年人的皮層興奮性增強可能有利于外部動作控制。已有研究認為, MEP振幅的增加可能與大腦運動皮層突觸連接增強有關。長期運動老年人MEP振幅的持續(xù)增加意味著運動皮層內(nèi)突觸連接的加強, 突觸連接的增強在一定程度上可以加速大腦對運動信息的編碼以及對相關技能的提取, 幫助個體在復雜多變的環(huán)境下更加快速和準確地做出所需要的運動反應, 從而更精確地控制運動技能(戴雯等, 2017)。由此可見, 運動皮層有效的神經(jīng)連接可能是長期運動老年人迅速和穩(wěn)定地完成外部運動行為的基礎。同時, 我們的研究結果可能為長期運動老年人的動作控制能力優(yōu)于久坐老年人提供了神經(jīng)生理的解釋。

4.2 經(jīng)常參與運動鍛煉老年人運動皮層突觸可塑性增強

配對聯(lián)合刺激是神經(jīng)生理學研究中誘發(fā)人類大腦皮層神經(jīng)可塑性變化的常用方法(Stefan et al., 2000; Cirillo et al., 2009)。以往的研究表明, 施加在運動皮層的PAS25能夠誘發(fā)皮層興奮性的持續(xù)增強, 且持續(xù)增強時間大約為30～60分鐘, 這種興奮性的增加被認為主要反映了人類M1發(fā)生類似于LTP的突觸可塑性變化(Stefan et al., 2000)。在本研究中, 我們的結果表明, PAS25在長期參與乒乓球或太極拳運動鍛煉老年人的運動皮層誘發(fā)的皮層興奮性持續(xù)增強, 提示了這種興奮性持續(xù)增強可能是因為運動皮層發(fā)生了類似于LTP效應的突觸可塑性變化。人腦運動皮層突觸可塑性變化在運動控制中起著重要作用, 這一認識已經(jīng)得到了大量研究證據(jù)支撐。比如, 帕金森病患者的運動障礙與運動皮層發(fā)生類似LTP效應減弱有關(Morgante et al., 2006), 而優(yōu)秀運動員對運動技能精確控制與運動皮層發(fā)生類似LTP效應增強密切相關(Okano et al., 2015)。由此可見, 長期運動鍛煉老年人運動皮層發(fā)生類似LTP效應的增強可能為他們在長期運動鍛煉過程中較好完成動作技能提供了生理保障。

皮層內(nèi)抑制在運動皮層興奮性和可塑性調(diào)節(jié)過程中起著至關重要作用(Ni et al., 2014)。藥理學研究表明, SICI是由γ-氨基丁酸A受體介導的(Di Lazzaro et al., 2005)。對人類進行藥理研究發(fā)現(xiàn), 增強γ-氨基丁酸A受體傳遞的安定降低了PAS25誘發(fā)的運動皮層可塑性(Heidegger et al., 2010)。非藥理手段的TMS技術研究也表明, γ-氨基丁酸A受體調(diào)節(jié)的SICI阻礙了PAS25誘發(fā)的運動皮層可塑性(Elahi et al., 2012)?；谝陨涎芯拷Y果, PAS25方案誘發(fā)乒乓球運動鍛煉老年人、太極拳運動鍛煉老年人和久坐老年人運動皮層可塑性的差異性可能與SICI有關。然而, 在本研究中, 我們考察了經(jīng)常參與運動鍛煉老年人(乒乓球組和太極拳組)和久坐老年人的SICI變化情況, 結果發(fā)現(xiàn), 三組老年人的SICI在不同時間點并沒有差異性。我們推測, γ-氨基丁酸A受體調(diào)節(jié)的抑制環(huán)路的變化并不是PAS25誘導經(jīng)常參與運動鍛煉老年人運動皮層突觸可塑性增強的唯一原因, 可能還存在與其它皮層內(nèi)環(huán)路的相互調(diào)節(jié)作用, 最終決定了運動皮層的輸出, 這一推測有待進一步實驗驗證。

本研究采用橫斷面的研究設計考察經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉對老年人運動皮層突觸的可塑性, 可能存在一些潛在混雜因素影響PAS25方案在運動鍛煉老年人的運動皮層誘發(fā)的皮層興奮性增強。首先, 經(jīng)常參與乒乓球運動鍛煉或太極拳運動鍛煉老年人相比于久坐老年人的運動皮層突觸可塑性增強可能與受試者年齡、對程序的關注程度以及實驗時間等因素有關。然而, 在本研究中, 這些相關干擾因素在久坐和經(jīng)常運動鍛煉的老年人之間是相似的。因此, 我們排除了這些因素影響我們研究結果的可能性。其次, 近期的運動鍛煉情況。已經(jīng)確定的是, 當聚焦于同一肌肉群時, 先前的運動學習會與隨后的PAS25誘導的可塑性產(chǎn)生內(nèi)穩(wěn)態(tài)的相互作用(Ziemann et al., 2004; Stefan et al., 2006), 但目前尚不清楚近期運動肢體活動是否會與對運動肌肉皮層表征區(qū)進行的PAS25誘發(fā)可塑性產(chǎn)生體內(nèi)平衡作用。由于大量研究證實PAS25誘發(fā)運動皮層突觸可塑性效應持續(xù)時間較短, 且實驗前已經(jīng)告知調(diào)查對象實驗當天不能進行運動鍛煉, 我們認為, 這一因素的作用效應可能很小, 不會影響到我們的研究結果。

5 結論

經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運動鍛煉能夠誘發(fā)老年人初級運動皮層興奮性的持續(xù)增強, 且這種增強效應存在運動項目差異性。運動皮層突觸可塑性增強可能對老年人運動鍛煉過程中技能獲得和促進起著重要作用。

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Differences in motor cortex synaptic plasticity associated with two forms of exercise in older adults: Evidence from TMS studies

MENG Haijiang1, CHEN Lei1, WANG Gang1, ZHANG Jian2

(1School of Sports, Anqing Normal University, Anqing 246133, China)(2Department of Psychology, Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China)

Although studies have found that exercise can lead to changes in the plasticity of the motor cortex, little is known about the changes in primary motor cortex synaptic plasticity associated with different forms of exercise among older adults. The purpose of this study was to compare the differences in motor cortex synaptic plasticity associated with a small hand muscle among older adults who regularly participated in table tennis or tai chi or who were sedentary.

Based on inclusion/exclusion criteria and their answers to a self-reported questionnaire, 54 older adults (60～70 years) were selected who often participated in table tennis (= 18) or tai chi (= 18) exercise or who were sedentary (= 18). The target muscle was the abductor pollicis brevis of the right hand. Motor cortex synaptic plasticity associated with the abductor pollicis brevis muscle was induced by a paired combination of peripheral nerve electrical stimulation and transcranial magnetic stimulation with an interval of 25 ms (PAS25). Single-pulse and double-pulse transcranial magnetic stimulation was applied to the left primary motor cortex to measure changes in motor evoked potentials (MEPs) and short-interval intracortical inhibition recorded in the abductor pollicis brevis muscle before and after PAS25, to compare the differences in primary motor cortex synaptic plasticity among the three groups.

The results showed that mean MEP amplitudes immediately and 30 and 60 min after PAS25 in the table tennis group were significantly higher than those in sedentary group; mean MEP amplitudes immediately and 30 min after PAS25 in the tai chi group were significantly higher than those in the sedentary group; and mean MEP amplitudes immediately and 30 and 60 min after PAS25 in the table tennis group were significantly higher than those in the tai chi group. There were no differences in the short-interval intracortical inhibition at any time point after PAS25 among the three groups.

These results indicated that regular participation in table tennis or tai chi can induce a sustained increase in primary motor cortex excitability in older adults and that there are differences in primary motor cortex synaptic plasticity in older adults associated with different forms of exercise. These results suggest that increased synaptic plasticity in the motor cortex may play an important role in the acquisition and promotion of motor skills during exercise in older adults.

physical exercise, older adults, transcranial magnetic stimulation, motor evoked potential, motor cortex

B845; B849:G804

https://doi.org/10.3724/SP.J.1041.2023.01653

2021-09-24

*安徽省哲學社會科學規(guī)劃項目(AHSKY2018D58)。

孟海江, E-mail: mhaijiang@163.com