蜘蛛的種類和捕食策略對假眼小綠葉蟬捕食效率的影響*

包文杰，劉勝杰

1.中國科學院西雙版納熱帶植物園，云南 勐臘 666303

2.中國科學院大學，北京 100049

3.中山大學生態(tài)學院，廣東 廣州 510275

在農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中，害蟲的生物防治是一項重要的生態(tài)系統(tǒng)服務措施（Naranjo et al.，2015）。但是以往多數關于害蟲防治的研究總是將天敵種類的捕食效應簡單地歸為同一個營養(yǎng)級上的作用強度（Hooper et al.，2005），認為不同捕食性天敵對害蟲的抑制作用是相同的，且可以相互取代。但這與生態(tài)系統(tǒng)中的實際情況不相符，低估了捕食者多樣性對害蟲的抑制作用（Griffen，2006；Griffin et al.，2013）。相關研究發(fā)現，天敵的捕食策略會顯著影響其對獵物的捕獲效率（Schmitz，2008；Schmitz，2009；Liu et al.，2015a）。例如，游獵型蜘蛛（actively hunting spider）能夠通過直接捕食而顯著地減少蚱蜢數量，而結網等待型蜘蛛（sit-andwait spider）并沒有直接降低蚱蜢的種群數量，只是間接影響了蚱蜢的取食習慣和活動頻率（Schmitz，2008）。我們前期在土壤生態(tài)系統(tǒng)中的研究也發(fā)現了類似的結論，游獵型蜘蛛能夠顯著減少彈尾目的密度，從而對凋落物分解產生級聯效應，而結網等待型蜘蛛對彈尾目密度沒有顯著的影響（Liu et al.，2015b）。游獵型和結網等待型捕食者總是共存于農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中，但是關于這兩類捕食者對農業(yè)害蟲的生物防控效果還不是很清楚。

與此同時，以往的研究經常忽視捕食者之間的相互競爭或協(xié)作對害蟲種群動態(tài)的調節(jié)作用（Cardinale et al.，2003；Griffen，2006；Griffin et al.，2013）。Aquilino et al.（2005）的研究發(fā)現，與單一種類天敵相比較，兩種瓢蟲和一種草蛉組合在一起能夠顯著抑制茶蚜的種群增長，因為這3 種天敵之間存在著生態(tài)位的分化，沒有強烈的種間或種內競爭。而Finke et al.（2005）發(fā)現，較高的天敵多樣性反而增加了蠟蟬的種群增長，因為蠟蟬的天敵之間存在很強的相互取食和競爭。較高的天敵多樣性和密度，增加了天敵之間的競爭和相互取食，從而有利于蠟蟬的種群增長。廖先駿等（2016）的研究也發(fā)現了類似的結論，隨著草蛉幼蟲密度的增加，種內競爭強度也隨之增加，從而導致它們對茶蚜種群的抑制作用降低。由此可見，深入了解捕食性天敵的種內種間競爭，才能更好地預測天敵多樣性變化對害蟲生物防控效果的影響。

茶園中植物物種組成單一，生態(tài)系統(tǒng)結構較為簡單，容易造成蟲害的大規(guī)模爆發(fā)。系統(tǒng)性地探究天敵和害蟲相互作用機制能夠為茶園生態(tài)系統(tǒng)的害蟲防治提供理論基礎（Hazarika et al.，2009）。蟲害對我國茶葉年產量造成損失約10%，有些茶園損失嚴重甚至達到15% ～ 50%（蘇紅飛等，2019）。假眼小綠葉蟬（Empoasca vitisGothe）是我國茶園主要的害蟲之一，在全國茶區(qū)均有發(fā)生。蜘蛛是茶園生態(tài)系統(tǒng)中最主要的捕食性天敵，約占茶園捕食性天敵生物量的80% ～90%，在控制害蟲的種群動態(tài)方面具有重要作用（戴軒，1992；陳銀方，2016）。茶園蜘蛛也是害蟲假眼小綠葉蟬的主要天敵，已確認捕食假眼小綠葉蟬的蜘蛛共有80種（戴軒，1999）。然而，關于不同種類和捕食策略的蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率的差異目前還沒有明確的答案，因此本研究通過野外調查和室內飼養(yǎng)試驗相結合的方法，擬回答以下科學問題：（1）茶園生態(tài)系統(tǒng)中不同月份蜘蛛的群落動態(tài)變化？（2）不同種類的蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率是否有差異？（3）不同捕食策略的蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率是否有差異？

1 材料與方法

1.1 研究地點自然概況

本調查選取了我國重要的茶產地——云南省普洱市一處具有代表性的有機茶園，大尖山茶場（22°49′N，100°57′E），隸屬于普洱市龍生茶葉集團。普洱市位于云南省西南部，海拔1 340 m，氣候為亞熱帶山地季風氣候，年均溫為15.3 ～20.2 ℃，年均降雨量1 600 mm，具有低緯、多雨、濕潤、靜風的特點。大尖山茶場海拔約1 700 m，茶園面積為43.3 hm2。茶園周圍被較大面積的森林圍繞，人工除草，使用少量生物農藥。冬季封茶園進行修剪。農事管理較好，采摘頻繁。

1.2 蜘蛛群落野外調查取樣方法

滇南茶園通常11 月下旬進入停采、封園期，翌年1 月下旬或2 月上旬進入開采期，故茶園中蜘蛛群落調查期選定為2～11 月，調查時間為2012 年的8 月、11 月和2013 年的4 月、6 月，這4 個時 間段是蜘蛛群落變化的轉折時期。在大尖山茶場設置了3 個100 m × 100 m 的樣方。在樣方內采用擊打法（beating-tray method）調查茶園中蜘蛛群落結構。選取相鄰的3棵茶樹作為一個取樣點，一個樣地共有20 個取樣點。取樣時用力擊打每棵茶樹約30 下，底部用直徑為 50 cm 的掃網接住茶樹上掉落的蜘蛛。每兩個取樣點之間至少間隔20 m。擊打所收集的蜘蛛樣品放入裝有酒精的自封袋中，帶回室內鑒定種類和統(tǒng)計數量。由于蜘蛛分類的復雜性和受分類知識所限，因此僅根據蜘蛛的外部形態(tài)特征將蜘蛛分為形態(tài)種（morphospecies），如眼睛的大小、數目和排列方式，步足，紡器，螯肢等等。所有蜘蛛的鑒定都由同一個人通過相同的方式完成，最后再根據Murphy et al.（2000）的介紹將收集到的蜘蛛分為兩個不同的功能群：結網等待型蜘蛛和游獵型蜘蛛。

1.3 蜘蛛對假眼小綠葉蟬日取食量的室內飼養(yǎng)試驗

1.3.1 供試蜘蛛的采集和選取本實驗所選取的蜘蛛均來自云南省普洱市有機茶園（22°02′～24°50′N，99°09′～102°19′E），根據前期的研究和野外調查結果（Liu et al.，2015a），本實驗共選取了8 種常見蜘蛛，分別為藍翠蛛（Siler cupreus）、白斑獵蛛（Evarcha albaria）、斜紋貓蛛（Oxyopes sertatus）、八斑球腹蛛（Theridion octomaculatum）、溫室希蛛（Achaearanea tepidariorum）、機敏異漏斗蛛（Agele‐na difficilis）、八斑鞘腹蛛（Coleosma octomacula‐tum）、白 緣 蓋 蛛（Neriene albolimbata）。根 據Schmitz（2008）所提到的蜘蛛捕食策略，我們將這8種蜘蛛分為游獵型蜘蛛和結網等待型蜘蛛兩大類。其分類標準為：游獵捕獲獵物的蜘蛛為游獵型蜘蛛；結網捕獲獵物的蜘蛛為結網等待型蜘蛛。其中藍翠蛛、白斑獵蛛、斜紋貓蛛屬于游獵型蜘蛛，其他5種蜘蛛則歸為結網等待型蜘蛛。

1.3.2 室內茶園微環(huán)境和蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率我們利用透明塑料整理箱（長26 cm，寬18 cm，高15 cm）模擬茶園生境建立微生態(tài)系統(tǒng)，即在整理箱的底部中放入約1 cm 厚的茶園土壤，然后放入新鮮茶樹枝，并保持微生境的濕度和通風。首先將成熟但還未產卵的雌性蜘蛛分別放入整理箱中（1 只/盒）適應環(huán)境或結網，24 h 后再開始試驗。每個蜘蛛個體喂食10 只假眼小綠葉蟬，24 h后檢查整理箱中剩余的假眼小綠葉蟬數量，從而測定不同種類和捕食策略的蜘蛛對假眼小綠葉蟬的捕獲效率。選取10 只假眼小綠葉蟬是根據前期的調查結果模擬了野外假眼小綠葉蟬種群爆發(fā)時的蟲口密度（Liu et al.，2015a）。每個蜘蛛個體重復測量3次其對假眼小綠葉蟬的日捕食量，計算平均值。每種蜘蛛的個體有10 次重復，最終結果為10次重復的平均值。

1.3.3 蜘蛛的種內和種間作用對假眼小綠葉蟬捕獲效率的影響為了驗證蜘蛛的種內和種間相互作用對假眼小綠葉蟬捕獲效率的影響，我們選取茶園優(yōu)勢蜘蛛種類藍翠蛛（游獵型）和溫室希蛛（結網等待型）進行這部分的實驗。共有3個實驗處理：2 只藍翠蛛、2 只溫室希蛛、混合蜘蛛（1 只藍翠蛛+1 只溫室希蛛）。因為第一部分實驗整理箱中放置了1 只蜘蛛，這部分實驗選擇放置了2 只蜘蛛，轉換后蜘蛛的密度為43 只蜘蛛/m2，根據前期調查結果，該蜘蛛密度會產生較為明顯的種內種間相互作用（Liu et al.，2015a）。具體的實驗操作過程為：在整理箱中放入2 個蜘蛛個體，20 只假眼小綠葉蟬，24 h 后檢查整理箱中剩余的假眼小綠葉蟬數量，實驗重復數為8，最終結果為8 次重復的平均值。

1.4 數據分析

數據的分析和可視化通過R v3.6.3 實現。采用單因素方差分析（one-way ANOVA）檢驗蜘蛛的捕食策略和種類對假眼小綠葉蟬捕食量的差異。采用非參數Kruskal-Wallis 方法分析蜘蛛的種內和種間相互作用對假眼小綠葉蟬捕食量的影響。種內相互作用的檢驗方式為，2 只蜘蛛處理對假眼小綠葉蟬的捕獲量與1 只蜘蛛捕獲量的2 倍進行非參數比較。種間相互作用檢驗方式類似，混合蜘蛛處理對假眼小綠葉蟬的取食量與各自蜘蛛種類單獨取食量相加進行非參數比較。

2 結 果

2.1 蜘蛛群落調查

茶園內蜘蛛群落動態(tài)變化的結果表明：游獵型和結網等待型蜘蛛的物種數和多度在4個調查時間點的變化趨勢基本相同，在6 月和11 月都呈現上升的趨勢。游獵型蜘蛛物種數目的最大值出現在11 月，為8.3 種/樣地；結網等待型蜘蛛物種數目的最大值出現在6 月份，為13.7 種/樣地（圖1A，C）。6 月份游獵型和結網等待型蜘蛛的多度都增加，但不是最高點，分別為51.3 頭/樣地和145.0頭/樣地。游獵型和結網等待型蜘蛛多度的最大值出現在11 月份，分別為70.3 頭/樣地和238.7 頭/樣地（圖1B，D）。蜘蛛群落的總體參數在4 個月份中的變化趨勢和結網等待型蜘蛛相似（圖1E，F）。

圖1 大尖山茶場不同月份蜘蛛物種數（A、C、E）和多度（B、D、F）的變化趨勢Fig.1 The trend of species number (A, C, E) and abundance (B, D, F) of spiders in different months in Dajian Mountain Tea Plantation

不同月份茶場中蜘蛛的相對多度結果表明：結網等待型蜘蛛在大尖山茶場中占據優(yōu)勢地位，全年中結網等待型蜘蛛的多度均顯著高于游獵型蜘蛛。4 月、6 月、8 月和11 月結網等待型蜘蛛的相對多度分別為68.66%、73.85%、79.12% 和77.24%。8月和11月結網等待型蜘蛛的比例明顯高于4月，增加了約10%（圖2）。

圖2 不同月份結網等待型和游獵型蜘蛛相對多度比例圖Fig.2 Relative abundance ratio diagram of sit-and-wait spi‐der and actively hunting spider in different months

2.2 室內飼養(yǎng)試驗

通過微生態(tài)系統(tǒng)測定不同種類和捕食策略蜘蛛的捕食效率結果顯示：游獵型蜘蛛對假眼小綠葉蟬的日取食量要顯著高于結網等待型蜘蛛（P<0.001）（圖3）。同樣，不同種類的蜘蛛對假眼小綠葉蟬的日取食量也有顯著的差異，白斑獵蛛和斜紋貓蛛捕食量最高，平均約7.3 頭/d，顯著高于其他蜘蛛種類（P< 0.05）（圖4）。但是在兩種捕食策略內，不同的蜘蛛種類之間對假眼小綠葉蟬的捕獲效率沒有顯著差別（圖4）。兩只結網等待型蜘蛛處理對假眼小綠葉蟬的日取食量要顯著高于單個蜘蛛個體的兩倍（Kruskal-Wallis，P< 0.05）（圖5），該結果表明兩只溫室希蛛之間存在著較明顯的種內協(xié)作?；旆胖┲胩幚恚ㄓ潍C型+結網等待型蜘蛛）也能顯著促進各自蜘蛛個體對假眼小綠葉蟬的捕食（Kruskal-Wallis，P< 0.05）（圖5），表明藍翠蛛和溫室希蛛之間存在著種間協(xié)作，而藍翠蛛種內不存在明顯的相互作用（Kruskal-Wallis，P>0.05）（圖5）。

圖3 不同捕食策略的蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率的比較Fig.3 Comparison of the predation efficiency of spiders with different foraging strategies to the green leafhopper

圖4 不同種類的蜘蛛對假眼小綠葉蟬捕獲效率的比較Fig.4 Comparison of the predation efficiency of different spider species to the green leafhopper

圖5 蜘蛛的種內和種間作用對假眼小綠葉蟬捕獲效率的比較Fig.5 Comparison of intraspecific and interspecific effects of spiders on their predation efficiency to the green leafhopper

3 討 論

云南地區(qū)茶園一年中假眼小綠葉蟬的發(fā)生具有2個高峰期，第1次為5～6月，第2次為10～11月（Liu et al.，2015a；蘇紅飛等，2019），在我們所調查的4 個時間點中，6 月和11 月蜘蛛的物種數和多度相較于4 月和8 月都有一個明顯的增加，表明隨著茶園中假眼小綠葉蟬種群增長，蜘蛛的物種數和多度也會相應地增加。蜘蛛、假眼小綠葉蟬和茶樹在茶園中組成了一個較為單一的食物鏈，負反饋是自然界中一項重要的自我調節(jié)機制，能夠穩(wěn)定食物網的動態(tài)（Mougi et al.，2016）。相關研究結果表明，較高的捕食者多樣性能夠顯著抑制害蟲種群數量的增長和爆發(fā)，起到很好的生物防控 效 果（Cardinale et al.，2003；Aquilino et al.，2005；Finke et al.，2005）。4月和8月蜘蛛多度下降可能是由于茶園進入開采期，假眼小綠葉蟬把卵產在嫩葉中，茶農通過采摘鮮葉能夠帶走大部分蟲卵，由于假眼小綠葉蟬種群的減少，相應地也會導致蜘蛛多度的減少。到11 月份，由于進入停采、封園期，不受采摘的影響，假眼小綠葉蟬的種群數量迅速增長，蜘蛛多度又呈現一個快速上升的趨勢。

捕食者的很多特性都會影響它們對獵物的捕獲效率，捕食策略是其中一個重要的方面（Abrams，2008；Nakazawa et al.，2013；Miller et al.，2014）。Ross et al.（2015）通過構建捕食者和獵物的行為生態(tài)學模型發(fā)現：當捕食者的移動需要消耗大量的能量時，此類捕食者傾向于采取坐等捕食的策略；當捕食者速度過快而容易引起獵物的警覺時，此類捕食者更多采取的是埋伏追擊的捕食策略。Huey et al.（1981）研究發(fā)現沙漠中游獵覓食的蜥蜴比靜坐等待的蜥蜴吃掉更多聚集的白蟻或不活躍的蝎子。同樣，Miller et al.（2014）發(fā)現與游獵型蜘蛛相比，織網等待的蜘蛛捕食范圍較小，捕食的蚱蜢數量也更少。捕食者能夠通過致死效應（直接捕食獵物）或特征效應（引起獵物行為的變化以避免被捕食）影響獵物種群（Cresswell et al.，2010）。先前的研究發(fā)現游獵型蜘蛛對獵物種群有強烈的致死效應，很少引起獵物行為的改變；相反，結網型蜘蛛通常引起獵物棲息地的轉變而不 存 在 顯 著 的 致 死 效 應（Schmitz et al.，2001；Schmitz，2008）。這與我們的研究結果相一致，游獵型蜘蛛具備更加積極主動的捕食策略，而結網型蜘蛛采取的是一種“守株待兔”的捕食策略，所以游獵型蜘蛛對假眼小綠葉蟬的捕獲效率要顯著高于結網等待型蜘蛛。我們還發(fā)現不同種類的蜘蛛對假眼小綠葉蟬的日捕食量也有顯著不同，但在游獵型蜘蛛和結網等待型蜘蛛內，不同種類蜘蛛對假眼小綠葉蟬的捕獲量并沒有顯著差異，這進一步說明蜘蛛的捕食策略確實是影響其對獵物捕獲效率的一個重要功能特征。

早期關于捕食者-獵物相互作用的大部分研究和理論都是基于只有單一捕食者而言（Soluk，1993；Cardinale et al.，2003）。然而，在自然界中捕食者并不是單獨存在的，總是有不同種類和不同個體的捕食者共存于同一個生態(tài)系統(tǒng)中。當同一種獵物面對多個或者多種捕食者時，多個捕食者對同一獵物的捕獲量并不等于單一捕食者捕獲量的簡單疊加。當捕食者之間存在協(xié)作效應時，多個捕食者對獵物的捕獲量將高于每個捕食者捕獲量的疊加之和；當捕食者之間存在著相互競爭或相互捕食時，多個捕食者對獵物的捕獲量將低于每個捕食者捕獲量的疊加之和；若捕食者之間不發(fā)生相互作用，那么多個捕食者的捕獲量則等于每個捕食者捕獲量的疊加之和（Sih et al.，1998；Vance-Chalcraft et al.，2004；Vance-Chalcraft et al.，2005；Griffen，2006）。我們的研究發(fā)現，兩只溫室希蛛個體之間存在著較為明顯的種內協(xié)作和互惠關系。多個結網等待型蜘蛛個體在茶樹周圍同時織網能夠縮小假眼小綠葉蟬的活動范圍，從而更有效地對其進行捕食，增加各自對假眼小綠葉蟬的捕獲量。由于游獵型蜘蛛不斷移動對假眼小綠葉蟬進行捕食，會將其趕往結網等待型蜘蛛布置的“陷阱”中，因此藍翠蛛和溫室希蛛的種間相互作用也會提高各自對假眼小綠葉蟬的捕獲效率。但是由于游獵型蜘蛛習慣于在更加廣闊的范圍內尋找更多的獵物，個體之間相遇的概率較小，種內協(xié)作和競爭都不明顯，因此藍翠蛛的種內相互作用并未影響各自對假眼小綠葉蟬的捕獲效率。

4 結 論

茶園生態(tài)系統(tǒng)中，蜘蛛群落變化與假眼小綠葉蟬的種群動態(tài)變化相關，這表明蜘蛛物種數和多度的增加對茶園主要害蟲假眼小綠葉蟬種群具有抑制作用。室內飼養(yǎng)試驗結果表明，蜘蛛的種類和捕食策略會顯著影響其對假眼小綠葉蟬的捕獲效率，且溫室希蛛種內和藍翠蛛與溫室希蛛種間存在互惠協(xié)作關系，能夠提高各自對于假眼小綠葉蟬的捕食量。因此，深入了解捕食性天敵的特性及其種內和種間相互作用能夠更好地預測茶園生態(tài)系統(tǒng)中害蟲生物防治的效果。然而，本文中關于蜘蛛捕食效率的試驗只是室內研究工作的初步結果，在實際應用中捕食者的多樣性和相互作用往往比室內茶園微環(huán)境更加復雜，因此今后的研究需要增加更多的蜘蛛種類以及進一步到田間進行試驗來驗證該結論。