腹足綱繁殖生物學研究進展

金 武，馬學艷，呂國華，顧若波1,2,，華 丹，聞海波1,2,

（1中國水產(chǎn)科學研究院淡水漁業(yè)研究中心，農(nóng)業(yè)農(nóng)村部淡水漁業(yè)與種質(zhì)資源利用重點實驗室，江蘇無錫 214081；2南京農(nóng)業(yè)大學，無錫漁業(yè)學院，江蘇無錫 214081；3中國水產(chǎn)科學研究院淡水漁業(yè)研究中心，中美淡水貝類種質(zhì)資源保護及利用國際聯(lián)合實驗室，江蘇無錫 214081；4上海海洋大學，農(nóng)業(yè)農(nóng)村部淡水水產(chǎn)種質(zhì)資源重點實驗室，上海，201306）

0 引言

腹足綱(Gastropoda)是軟體動物門中最大的綱，約6.5萬～8萬個物種。腹足綱物種具有明顯且發(fā)達的頭部，腹面有肥厚而廣闊的足，并因此得名[1]。最新的從分子系統(tǒng)發(fā)生學的方法建立的腹足綱分類系統(tǒng)包括笠形腹足綱、古腹足綱、仁螺總目、蜑形類、新進腹足目、異鰓類6大類[2]，其中新進腹足目(Caenogastropoda)占腹足綱生物的60%以上，其中許多種具有重要的經(jīng)濟價值和生態(tài)價值[3]。

19世紀和20世紀早期，北美大量學者根據(jù)腹足綱貝殼形態(tài)的細微差異引入了大量的新名稱，導致該地區(qū)腹足綱分類比其他地區(qū)更混亂[4]。基于分子生物學建立的腹足綱和傳統(tǒng)的基于形態(tài)學建立的分類仍存在一些差異，甚至部分屬也存在爭議[4]。因此，腹足綱繁殖生物學也因為一些種屬的分類變動可能存在爭議或錯誤，有必要根據(jù)最新的分類系統(tǒng)對腹足綱的繁殖生物學進行梳理，以期為腹足綱生物資源保護與利用提供參考。

1 繁殖方式的進化

腹足綱繁殖方式主要包括雌雄異體(dioecy)、雌雄同體(protandry)、孤雌生殖(parthenogenesis)、性畸變(imposex)、性逆轉(zhuǎn)等幾類。

1.1 雌雄異體

雌雄異體是腹足綱和新進腹足目的較原始的方式[3,5-6]。主扭舌目(Architaenioglossa)包括福壽螺科(Ampullariids)、田螺科(Viviparid)以及部分陸生環(huán)口螺總科(Cyclophoroidea)均是雌雄異體[7]。

1.2 雌雄同體

在進化進程中，衍變出雄性先熟雌雄同體。Laevapex fuscus的精子在冬末春初的時候成熟，而卵子在初夏的時候成熟。但它們只在6月時交配，因此在功能上也屬于雄性先熟的一種[8]。舟螺科(Calyptraeidae)、Capulidae科、海螄螺科(Epitoniidae)、頂蓋螺科(Hipponicidae)、紫螺科(Janthinidae)則幾乎都是雄性先熟雌雄同體[9-11]。新進腹足目中一些海洋腹足類，如珊瑚螺亞科(Coralliophilinae)也是雄性先熟雌雄同體[12-14]。錐螺屬(Turritella)的 Vermicularia spirata、Gazameda gunni和芝麻螺屬(Planaxidae)的Fossarus ambiguus是雄性先熟雌雄同體。

雌性先熟雌雄同體是指出生時為雌性，并在其生命的一個時間點轉(zhuǎn)換性別為雄性的生物。該生物會隨著成長過程中受到的內(nèi)部或外部刺激，導致其改變性別成為雄性。其中雄性個體的生育能力會隨著其年齡成長而大幅增加，和雌性不同[15]。

營寄生的一類個體很細小的瓷螺科(Eulimidae)的繁殖方式可能包括雄性先熟雌雄同體、雌雄異體、雌雄同體三種繁殖方式，但由于沒有組織切片和對個體縱向上的長期觀察，因此仍難下定論[16]。

1.3 孤雌生殖

根據(jù)孤雌生殖卵母細胞形成的細胞學過程，可以將孤雌生殖分為四種類型：（1）單倍體孤雌生殖(haploid)；（2）自體融合孤雌生殖(automictic)；（3）無融合 孤 雌 生 殖 (apomictic)；（4）核 內(nèi) 有 絲 分 裂(endomitosis)[17]。

孤雌生殖通常在河口螺類和淡水腹足綱多見，如：錐蜷科(Thiaridae)、泰特螺科(Tateidae)。孤雌生殖與這些種地理分布廣的特點有關(guān)，并且經(jīng)常以入侵種的身份出現(xiàn)[18-20]。在新西蘭泥螺(Potamopyrgus antipodarum)中，二倍體有性種群多雄性，而孤雌生殖群體的后代多為多倍體且以雌性為主[21]。田螺科的一些種也營孤雌生殖[7]。

在機器學習的實際應用中，大多數(shù)分類訓練樣本集是非平衡的，有研究表示[1]，非平衡樣本集會影響機器從中學習的規(guī)則的準確性，而且失衡度越大，即各類訓練樣本數(shù)量差異越大，影響就越大。因此，如何優(yōu)化傳統(tǒng)分類方法，以提升對不平衡數(shù)據(jù)分類性能是目前機器學習領(lǐng)域里研究熱點之一。

孤雌生殖根據(jù)起源不同又可以分自發(fā)起源、雜種起源、傳播起源、感染起源4大類[17]。田螺科Campeloma屬自發(fā)起源的二倍體孤雌生殖可以減少突變和寄生引起的負面影響[7,22]。一些孤雌生殖的動物也具有產(chǎn)生雄性后代的能力，一定程度上延緩了有害突變基因的積累，增加了遺傳多樣性[23]。孤雌生殖除了與染色體的倍性有關(guān)外，還可能與其共生微生物、寄生蟲有聯(lián)系。有一些特殊的共生微生物，如：共生微孢子蟲Microsporidia、螺原體Spiroplasma、沃爾巴克氏體Wolbachia，類立克氏體Rickettsia等屬的共生細菌會對宿主進行“生殖操作”[24]。寄生蟲Leucochloridiomorpha constantiae感染則能引起淡水螺Campeloma decisum雄性個體的精子失活，但對雌性個體無影響，導致C.decisum種群只能通過孤雌生殖進行擴繁[25]。

1.4 性畸變

性畸變，也稱假雌雄同體(pseudohermaphroditism)，是指雌性個體中發(fā)育出不正常的雄性特征，包括陰莖和輸精管的形成。性畸變嚴重時會導致輸卵管的堵塞，阻礙受精的完成和卵囊的釋放，使雌性成體不育，種群退化，甚至區(qū)域性絕種[26]。引起腹足綱性畸變最常見的因素是環(huán)境中的三丁基錫(TBT)[27-28]。

1.5 性逆轉(zhuǎn)

蠕蟲螺(Dendropoma)在大規(guī)格個體中雌性的比例顯著增加是因為存在性轉(zhuǎn)換的過程[29]。新進腹足目的珊瑚螺亞科(coralliophilid)的性逆轉(zhuǎn)過程和笠形腹足綱(Patellogastropoda)及舟螺科類似。它們多都受群居習性影響而產(chǎn)生并與個體大小有關(guān)[12-14,30]。性逆轉(zhuǎn)經(jīng)常會與雄性先熟雌雄同體混在一起，如：蛇螺科(Vermetidae)有3個屬，但繁殖習性卻不同，Serpulorbis屬是性轉(zhuǎn)換，其它兩個屬是雄性先熟雌雄同體。Serpulorbis arenarius為雌雄同體，先從雄性變成雌性，然后雌性變成雄性，如此往復不斷[9]。S.arenarius是新進腹足目唯一已知的雌雄同體的例子，其他物種有關(guān)于性逆轉(zhuǎn)的記載較少[11]。

2 兩性繁殖與孤雌生殖的選擇難題與有關(guān)假說

2.1 兩性繁殖與孤雌生殖的選擇難題

進化生物學中最大的謎團之一是約99%多細胞真核生物中的營有性生殖而非孤雌生殖，但兩性繁殖看起來似乎代價不菲[31]。

一方面，雌雄兩種性別的個體需要花費時間精力找到對方才能進行交配，而且雌雄交配時雙方往往處于一種極其容易被攻擊甚至被捕食的危險境地，更直接影響他們甚至后代的生存，即所謂的有性生殖的雙重成本(Two Fold Cost of Sex)[32]。另一方面，如果多個位點上的多態(tài)等位基因相互作用并對保持或提高適合度有益，那么將生物將傾向于減少這些等位基因之間的重組，即：采用孤雌生殖策略。換句話說，遺傳上的重組也可能會降低后代的適合度(fitness)[33]。

2.2 兩性繁殖與孤雌生殖的有關(guān)假說

2.2.1 維持兩性生殖的突變假說 維持兩性生殖的突變假說通?？梢苑譃殡S機（隨機）過程和確定性（選擇性）過程。該假說基于重組等位基因和打破連鎖不平衡認為：重組可以將以前存在于單獨個體中的有益突變合并在一起，也可以將有害突變合并在一起。這將使群體更容易對選擇做出反應，從而增加群體的遺傳多樣性[34]。

2.2.2 維持兩性生殖的生態(tài)學假說 最佳個體假說/彩票假說(The Best Man or Lottery hypothesis)認為有性生物能夠通過產(chǎn)生基因變異的后代而生活在不可預測的環(huán)境中，而克隆生物則不能。兩性生殖會在不穩(wěn)定的環(huán)境中出現(xiàn)，且兩性生殖的物理特征會經(jīng)常發(fā)生變化，而孤雌生殖應該只在穩(wěn)定的環(huán)境中出現(xiàn)[35]。目前該假說和諸多情況不符合。

紅皇后(Red Queen)假說認為，生物滅絕的概率與其存活時間無關(guān)。生存并未因競爭勝出而變得容易，物種不僅要適應環(huán)境，還要適應其他物種，因此它仍然存在與新生物種同樣的滅絕的概率。自然界中的生存競爭法則是：不進則退，停滯等于滅亡。有性生殖正是為了讓本物種進化的比其他物種更優(yōu)秀而延續(xù)下來的。如：兩性繁殖生物產(chǎn)生具有不同抗性等位基因組合的后代，它比孤雌生殖或者克隆后代逃脫寄生蟲感染的機會要大得多[37-38]。如：Potamopyrgus antipodarum為了適應寄生蟲存在就傾向于采用有性生殖方式繁殖后代[39]。

3 性別決定機制

目前，對大多數(shù)腹足綱的性別決定機制仍未完全了解。在雌雄異體的群體中，性別曾被認為是由遺傳控制的，環(huán)境條件的影響未知，但遺傳對性別變化的影響至今仍未完全研究透徹。

3.1 核型與異染色體

腹足綱有291個種的核型分析表明，他們存在性染色體[40]。古腹足綱(Vetigastropoda)和后鰓類(Opisthobranchia)未見存在性染色體報導。Fasciolaria lignaria和Pisania striata中有XY染色體的報導[41]。巖石玉黍螺Littorina saxatilis和新進腹足目的3個種(Fasciolaria lignaria、Pisania striata、P.maculosa)、Carinariid的翼體螺(Pterosoma planum)及觿螺科(hydroibiid)的Benedictia baiacalensis有XY性別決定系統(tǒng)的發(fā)現(xiàn)[40,42]。XY和ZW兩種類型在田螺屬(Viviparus)中均有發(fā)現(xiàn)[43]，且環(huán)口螺科(Cyclophoridae)的ZW型已有報導[44]。腹足綱動物關(guān)于異染色體的報導很少，僅發(fā)現(xiàn)在蜒螺科Monodonta vermiculata、Neotricula aperta、Melarhaphe neritoides、Pterosoma planum和Theodoxus meridionali有XX（雌性）或XO（雄性）性別決定系統(tǒng)[45]。在蜑螺科(Nerites)也發(fā)現(xiàn)有XO性染色體系統(tǒng)[46]。在非主扭舌目(non-Architaenioglossa)釘螺屬的開放新擬釘螺Neotricula aperta、麂眼螺科的Rissoa ventricosa、玉黍螺屬的Melarhaphe neritoides也有報導XO型的性染色體決定型。

腹足綱大多數(shù)多是二倍體，染色體數(shù)變化范圍較廣。中國圓田螺(Cipangopaludina chinensis)18條[47]，有肺類30條以上，Megalobulimus granulosus31條[48]，小椎實螺(Austropeplea ollula)32條[49]。屬間不同種之間的雜交也會導致異染色體。如：Viviparus alter(2n=18)和V.contectus(2n=14)雜交的后代。該后代可以正常生活、受精、甚至回交。F1雜交產(chǎn)生的雄性的二倍體染色體成分均由16條染色體組成，其中：7條源于V.contectus，9條源于V.alter。與V.alter回交的F2雜交雄性比與V.contectus雌性回交的F2雜交雄性的染色體數(shù)目多。顯然，F(xiàn)1雜交種在減數(shù)分裂時未配對的染色體是隨機分離和分布的，當F1雜交種雄性與V.alter回交時，其中具有8條染色體的F1雜交種的精子是大部分后代的父親。但在與V.contectus的回交中，那些具有V.alter樣9條染色體的精子更成功，這是由于主動選擇了與V.alter類似的9條染色體最相配的精子[50]。

3.2 遺傳因素

對蘋果螺(Pomacea canaliculata)育種實驗的研究初步揭示了性別決定的遺傳學規(guī)律。孵化時的整個種群性別比沒有偏差，但無論是在野外采集的還是在實驗室中單個群體，其性別比都有很大的變化[51]。食物的豐沛性、溫度和年齡對性別比沒有影響，但產(chǎn)卵量較重的單個批次往往有更多的雌性后代。蘋果螺單個批次后代性別比由父母雙方的遺傳貢獻決定，但母體的貢獻較大。性別是多基因控制，可能涉及四個以上基因[52]。這種性別決定機制可能是遺傳系統(tǒng)之間的進化過渡期間發(fā)生的。新的數(shù)據(jù)涵蓋更多分類學上的物種后，將大大有助于更全面地了解腹足綱動物性別決定系統(tǒng)的進化情況[53]。

在Busycon carica和B.canaliculatus中發(fā)現(xiàn)了一種可遺傳的、與性別相關(guān)的微衛(wèi)星多態(tài)性。該位點在雌性中為雜合子，在雄性中為半合子。等位基因由母親傳給兒子和女兒，但父本只將等位基因傳給女兒。利用這一遺傳標記證明，盡管成體的性別比往往有很大的偏差，但胚胎性別比不會偏離50:50[54]。

3.3 環(huán)境因素

舟螺科動物性別變化取決于其個體的大小和所處環(huán)境[55-56]。附近的同種生物的影響是通過觸摸而非水傳播的化學物質(zhì)來實現(xiàn)的。它通過與同種動物的身體接觸而改變性別[57]。Crepidula cf.marginalis的大個體抑制了小個體的生長和性別變化，而小個體則提高了大個體的生長速度[57]。

4 腹足綱生物的性別分化

4.1 神經(jīng)激素

在軟體動物中，性別分化受神經(jīng)激素的控制，生殖周期可能受神經(jīng)激素/神經(jīng)胺的調(diào)節(jié)，也可能受周圍水體中獲得的類固醇共同調(diào)節(jié)。神經(jīng)激素作用于膜受體，引發(fā)一系列細胞內(nèi)事件，從而調(diào)控基因轉(zhuǎn)錄[58]。對染料骨螺(Bolinus brandaris)的研究表明，其性別分化和體內(nèi)激素有關(guān)[59]。

4.2 類固醇激素

在脊椎動物中，類固醇的釋放和水平由促性腺激素釋放激素(GnRH)控制。在淡水螺(Helisoma trivolvis)和靜水椎實螺(Lymnaea stagnalis)也發(fā)現(xiàn)存在類似GnRH類似物控制通路，就像脊椎動物中存在下丘腦-垂體-性腺軸一樣，軟體動物中似乎也存在中樞神經(jīng)系統(tǒng)GnRH性腺軸[60]。

4.3 內(nèi)分泌干擾物

與脊椎動物不同，軟體動物通過排泄系統(tǒng)代謝外源性化學物質(zhì)和消除三丁基錫等污染物的能力有限。如：大羊角螺(Marisa cornuarietis)在 1～100 μg/l的雙酚A(BPA)或辛基苯(OC)環(huán)境生活一周年則易出現(xiàn)所謂“超級雌性”的個體。它們會生出額外的雌性器官、附屬性腺腫大、輸卵管畸形、卵塊增多、進而導致雌性個體死亡，種群出現(xiàn)雄性偏多的現(xiàn)象[61-62]。而在另一些腹足綱中受到內(nèi)分泌干擾化合物(Endocrine Disrupting Chemicals,EDC)的影響，則會出現(xiàn)所謂的性畸變，即出現(xiàn)一些雄性特征或發(fā)育出不具功能的雄性器官，如：陰莖、輸精管和/或精管[58]。雄激素受體(AR)激動劑（如：17α-甲基睪酮，MT）、芳香化酶抑制劑（如：Fedrozole）和抗雄激素（如CPA、Vinclozolin、VZ）都能誘發(fā)性畸變[63]。此外，殺真菌劑Fenarimol(FEN)[61]和有機氯污染物，如多氯聯(lián)苯[64]和多環(huán)芳烴[65]也能誘發(fā)性畸變。三丁基氯化錫及其氧化物也能干擾內(nèi)分泌作用，從而強效誘導性畸變[66]。

5 結(jié)論與展望

腹足綱生物因其分布廣、食性雜、分布廣等特點在海淡水生態(tài)系統(tǒng)及人類活動中扮演重要角色。淡水水域的部分腹足類生物因兼間具消費者和分解者兩種角色，因此在淡水濕地系統(tǒng)中扮演了重要角色。環(huán)棱螺屬的一些種作為地方特色水產(chǎn)品，既豐富了廣大人民群眾的“菜籃子”，同時也為名特優(yōu)水產(chǎn)品，如：中華絨螯蟹、青魚等提供了優(yōu)質(zhì)餌料[67]。

基于國內(nèi)外腹足綱繁殖生物學的研究總結(jié)，建議今后從以下方面開展研究：推進腹足綱瀕危物種的繁殖生物學研究，特別是中國特有種的保護，并系統(tǒng)開展腹足綱瀕危物種生境恢復及增殖放流研究；強化腹足綱生物資源管理，在保證生態(tài)系統(tǒng)良性循環(huán)的基礎(chǔ)上，合理確定資源開發(fā)強度；挖掘腹足綱繁殖生物學機理，為入侵種（如：福壽螺、新西蘭泥螺等）防控及以螺媒寄生蟲傳播阻斷提供解決方法。