管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的寄生行為及防治潛力

白嘉偉，王雪菲，張 杰，朱會(huì)營(yíng)，魏步飛，任海潮，李會(huì)平,2*

（1. 河北農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)院，保定 071001；2. 河北省城市森林健康技術(shù)創(chuàng)新中心，保定 071001；3. 天域生態(tài)環(huán)境股份有限公司，上海 200082）

雙條杉天牛Semanotus bifasciatus屬鞘翅目Coleoptera天?？艭erambycidae，是柏科樹(shù)木上毀滅性蛀干害蟲(chóng)之一[1]，主要以幼蟲(chóng)為害檜柏Sabina chinensis、側(cè)柏Platycladus orientalis、刺柏Juniperus formosana等柏類(lèi)和杉木類(lèi)樹(shù)種[2]。為害狀表現(xiàn)為幼蟲(chóng)蛀入枝、干的皮層和邊材部位蛀食為害，木質(zhì)部表面蛀成彎曲不規(guī)則坑道，木屑和蟲(chóng)糞留在皮內(nèi)，破壞了樹(shù)木的疏導(dǎo)組織。該天牛為害極具隱蔽性，為害十分嚴(yán)重，防治難度大，已經(jīng)給我國(guó)很多地區(qū)造成了嚴(yán)重的生態(tài)和經(jīng)濟(jì)損失。1996年雙條杉天牛被列為森林植物檢疫對(duì)象，2013年國(guó)家林業(yè)局對(duì)林業(yè)有害生物進(jìn)行風(fēng)險(xiǎn)分析, 將雙條杉天牛列為全國(guó)林業(yè)危險(xiǎn)性有害生物[3，4]。

管氏腫腿蜂Sclerodermus guani屬膜翅目Hymenoptera腫腿蜂科Bethylidae硬皮腫腿蜂屬Sclerodermus[5]，是以鞘翅目多種蛀干害蟲(chóng)的幼蟲(chóng)和蛹為寄主的體外寄生蜂[6,7]，廣泛應(yīng)用于林木蛀干害蟲(chóng)的生物防治，是目前防治蛀干害蟲(chóng)的重要天敵[8,9]。其雌成蜂爬行和鉆蛀能力均很強(qiáng)，可以大范圍迅速地尋找寄主。我國(guó)最早利用管氏腫腿蜂進(jìn)行生物防治可追溯到20世紀(jì)70年代。1983年，蕭剛?cè)醄10]先生發(fā)表了管氏腫腿蜂。劉育儉等[11]利用管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛，按蟲(chóng)蜂比1:6～1:3進(jìn)行放蜂，連續(xù)3年，平均每年放蜂約10萬(wàn)頭，平均寄生率在35%左右。吳東生等[12]林間釋放管氏腫腿蜂防治松褐天牛Monochamus alternatus，結(jié)果表明，釋放管氏腫腿蜂防治松褐天牛最佳蟲(chóng)蜂比為1:4，對(duì)松褐天牛寄生率達(dá)31.25%。李登泰等[13]利用管氏腫腿蜂防治松幽天牛Asemum amurense幼蟲(chóng)，結(jié)果表明，按蟲(chóng)蜂比1:3接種時(shí)，寄生率最高為60.00%。林間放蜂時(shí)按蟲(chóng)蜂比1:4時(shí)，防治效果最好，校正蟲(chóng)口減退率為56.47%。馬鐵山等[14]利用管氏腫腿蜂防治銹色粒肩天牛Apriona swainsoni，研究表明，最佳放蜂時(shí)間為8月中旬，蟲(chóng)蜂比1:5時(shí)，寄生率為48.3%。丁俊男等[15]研究了管氏腫腿蜂防治青楊脊虎天牛Xylotrechus rusticus的最佳蟲(chóng)蜂比為1:3，室內(nèi)和室外的寄生率分別為100%和56.66%。王雪菲等[16]研究了管氏腫腿蜂對(duì)桑天牛Apriona germari幼蟲(chóng)的寄生行為及防治效果。周冰穎等[17]研究了寄主體型大小對(duì)管氏腫腿蜂產(chǎn)卵量及子代發(fā)育有顯著影響。產(chǎn)卵量隨寄主體質(zhì)量增大而增大，隨產(chǎn)卵期延長(zhǎng)而減小。王海濤等[18]利用管氏腫腿蜂防治褐梗天牛Arhopalus rusticus，蟲(chóng)蜂比為1:3時(shí)，在室內(nèi)對(duì)木段內(nèi)褐梗天牛幼蟲(chóng)的寄生率為71.0%，結(jié)果表明，利用管氏腫腿蜂防治褐梗天牛有良好的效果。馬立芹等[19]研究表明，利用管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛幼蟲(chóng)，最佳放蜂時(shí)間為5月中下旬至6月初。來(lái)燕學(xué)等[20]在林間釋放管氏腫腿蜂防治松褐天牛時(shí)，發(fā)現(xiàn)管氏腫腿蜂可直接寄生松褐天牛幼蟲(chóng)和抑制部分松褐天牛幼蟲(chóng)發(fā)育，降低松褐天牛的羽化率。結(jié)果表明，蟲(chóng)蜂比為1:1和1:2時(shí)，松褐天牛推遲發(fā)育的幼蟲(chóng)發(fā)生率分別為48.9%和59.4%；放蜂時(shí)間在3、4和5月時(shí)，松褐天牛推遲發(fā)育的幼蟲(chóng)發(fā)生率分別為35.5%和61.6%。

目前少量利用管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛研究也多集中在野外放蜂試驗(yàn)，對(duì)其寄生過(guò)程中的行為習(xí)性和寄生效率等系統(tǒng)研究較少。因此，本研究在明確管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)寄生過(guò)程和寄生效率的基礎(chǔ)上，通過(guò)室內(nèi)接種和林間放蜂試驗(yàn)，研究管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的防治潛能和林間防治參數(shù)，以期為管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛提供理論依據(jù)和技術(shù)支撐。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

本試驗(yàn)所選用的管氏腫腿蜂由張家口林業(yè)有害生物防控研究中心提供，保存于4 ℃冰箱中備用。雙條杉天牛幼蟲(chóng)自雄安新區(qū)被害檜柏中剖取獲得。

1.2 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)的室內(nèi)寄生試驗(yàn)

在試驗(yàn)地中選取被雙條杉天牛為害的檜柏樹(shù)，從根莖處鋸斷，剪去側(cè)枝，將主干截成30 cm的木段，將木段劈開(kāi)，從中剝?nèi)‰p條杉天牛幼蟲(chóng)，測(cè)量幼蟲(chóng)體長(zhǎng)，選取體長(zhǎng)1～1.3 cm的雙條杉天牛幼蟲(chóng)放入已滅菌的指形管（直徑1 cm，長(zhǎng)6 cm）中，每指型管放1頭雙條杉天牛幼蟲(chóng)，按1:1，1:2，1:3，1:4（蟲(chóng)蜂比）比例接種管氏腫腿蜂，每比例處理30頭雙條杉天牛幼蟲(chóng)，重復(fù)3次。置于25 ℃，RH 65%人工氣候室內(nèi)，每隔24 h觀察記錄雙條杉天牛幼蟲(chóng)被寄生狀況及管氏腫腿蜂產(chǎn)卵情況。研究不同蟲(chóng)蜂比對(duì)管氏腫腿蜂發(fā)育歷期、寄生率、產(chǎn)卵量、蜂卵的分布、羽化率和后代性比的影響。

1.3 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的室內(nèi)離體枝條試驗(yàn)

將被雙條杉天牛幼蟲(chóng)為害的枝干（30 cm長(zhǎng)），放入養(yǎng)蟲(chóng)籠內(nèi)，蟲(chóng)蜂比為1:2、1:3和1:4來(lái)釋放管氏腫腿蜂，置于25 ℃，RH 65%人工氣候室內(nèi)，以不接蜂的處理作為對(duì)照。試驗(yàn)設(shè)3次重復(fù)。30 d后剝開(kāi)枝干，統(tǒng)計(jì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)被管氏腫腿蜂寄生的情況。

1.4 林間釋放管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛

試驗(yàn)地設(shè)在雄安新區(qū)被害檜柏林，面積5.5畝，共307株檜柏，經(jīng)調(diào)查，平均有蟲(chóng)株率36.3%，放蜂前無(wú)管氏腫腿蜂寄生。2020年4月29日，此時(shí)幼蟲(chóng)體長(zhǎng)1～1.3 cm，采用單株放蜂法，蟲(chóng)蜂比為1:3進(jìn)行放蜂。放蜂時(shí)先把蜂管棉簽打開(kāi)，管口倒插在被害株枝條上，使管底略高于管口。放蜂20 d后，隨機(jī)選擇10棵，剝開(kāi)枝干，統(tǒng)計(jì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)總數(shù)及被寄生數(shù)量，計(jì)算寄生率。同時(shí)剖開(kāi)未放蜂的檜柏3株，統(tǒng)計(jì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)總數(shù)及存活情況。寄生率（%）＝被寄生天牛數(shù)/天?？倲?shù)×100%。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

利用Excel 2010和SPSS 21.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)處理，方差顯著性分析采用 Duncan’s新復(fù)極差法檢驗(yàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的室內(nèi)寄生過(guò)程

不同蟲(chóng)蜂比接種后的管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛寄生過(guò)程無(wú)顯著影響。在接種管氏腫腿蜂后，管氏腫腿蜂開(kāi)始在試管內(nèi)爬行，并在脫脂棉塞上聚集，隨后管氏腫腿蜂爬到雙條杉天牛幼蟲(chóng)體表撕咬幼蟲(chóng)，之后雙條杉天牛幼蟲(chóng)體表開(kāi)始出現(xiàn)黑斑狀的咬痕（圖1A），通常雙條杉天牛幼蟲(chóng)被撕咬后2～3 d死亡。接種后5～7 d管氏腫腿蜂腹部開(kāi)始膨大，節(jié)間呈半透明狀，腹部左右擺動(dòng)尋找合適的產(chǎn)卵位置，隨后腹部末端伸出螫刺（圖1B），緊接著螫刺扎進(jìn)雙條杉天牛幼蟲(chóng)體內(nèi)（圖1C），開(kāi)始產(chǎn)卵，卵粒從腹部末端緩慢排出，螫刺緩慢收回（圖1D），二者同時(shí)進(jìn)行，直至產(chǎn)卵結(jié)束。蜂卵附著在雙條杉天牛幼蟲(chóng)體表開(kāi)始發(fā)育，隨后卵表面出現(xiàn)白色斑點(diǎn)（圖1E），且逐漸膨大（圖1F），5～6 d后卵孵化成幼蟲(chóng)（圖1G），幼蟲(chóng)期較短，2～3 d后開(kāi)始化蛹，管內(nèi)出現(xiàn)白色絲狀物（圖1H），19～23 d后羽化。

圖1 室內(nèi)試驗(yàn)條件下管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的寄生過(guò)程Fig. 1 The parasitizing process of the S. guani on S. bifasciatus indoor

管氏腫腿蜂從開(kāi)始產(chǎn)卵后2～3 d內(nèi)產(chǎn)卵量迅速上升，之后產(chǎn)卵量逐漸減少，直至卵開(kāi)始發(fā)育時(shí)不再產(chǎn)卵，蜂卵不規(guī)則排列，大部分卵產(chǎn)在天牛幼蟲(chóng)節(jié)間處，體表兩側(cè)最多，背面較少，腹部次之。

2.2 不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂的發(fā)育歷期

不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂的發(fā)育歷期情況見(jiàn)表1和表2。

表1 不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂發(fā)育歷期Table 1 The developmental duration of S. guani with the different host-parasitoid ratios

表2 不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂后代雌雄比Table 2 The offspring sex ratio of S. guani with the different host-parasitoid ratios

由表1可以看出，不同蟲(chóng)蜂比對(duì)管氏腫腿蜂發(fā)育歷期無(wú)顯著影響。不同蟲(chóng)蜂比下，管氏腫腿蜂寄生雙條杉天牛幼蟲(chóng)后發(fā)育1代35～36 d，從接種管氏腫腿蜂到產(chǎn)卵5～7 d，卵期5～6 d，幼蟲(chóng)期2～3 d，蛹期19～22 d。不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂后代中雌蜂明顯大于雄蜂，其中，1:3時(shí)雌雄比為13:2，1:2時(shí)雌雄比為33:2（表2）。

2.3 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)的室內(nèi)寄生試驗(yàn)

不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂產(chǎn)卵量、孵化量和羽化量結(jié)果見(jiàn)表3。

表3 不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂產(chǎn)卵量、孵化量和羽化量Table 3 The fecundity, hatch rates and emergence amount of the S. guani with different host-parasitoid ratios

由表3可見(jiàn)，不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂均能寄生雙條杉天牛幼蟲(chóng)，但蟲(chóng)蜂比不同，產(chǎn)卵量、卵孵化量和幼蟲(chóng)羽化量不同。其中，隨著接蜂量的增大，產(chǎn)卵量和孵化量逐漸增大，蟲(chóng)蜂比1:3時(shí)達(dá)最大，分別為79.17粒和49.83頭。羽化量的變化趨勢(shì)則與產(chǎn)卵量和孵化量基本相反，即隨著接蜂量的增大，羽化量逐漸降低，1:3時(shí)達(dá)最低，為14.33頭。造成這樣的現(xiàn)象可能是因?yàn)殡p條杉天牛幼蟲(chóng)體表卵粒密度過(guò)大，試驗(yàn)過(guò)程中發(fā)現(xiàn)一定量卵產(chǎn)在管壁，使卵在發(fā)育過(guò)程中無(wú)法獲取所需營(yíng)養(yǎng)，導(dǎo)致大量卵死亡。

孵化率和羽化率則與產(chǎn)卵量成反比（表3），即產(chǎn)卵量較低時(shí)的1:1和1:2 的蟲(chóng)蜂比下孵化率和羽化率最高，產(chǎn)卵量最高時(shí)的1:3的蟲(chóng)蜂比下孵化率和羽化率最低。

2.4 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的室內(nèi)離體枝條試驗(yàn)

在室內(nèi)離體枝條條件下，不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂寄生量和寄生率結(jié)果見(jiàn)表4。由表4可見(jiàn)，在對(duì)離體枝條內(nèi)雙條杉天牛幼蟲(chóng)寄生過(guò)程中，管氏腫腿蜂均能尋找到寄主，并有效寄生，但蟲(chóng)蜂比不同，寄生率明顯不同，蟲(chóng)蜂比為1:3時(shí)，寄生率最高，為37.95%。

表4 不同蟲(chóng)蜂比下管氏腫腿蜂寄生量和寄生率Table 4 The parasitism quantity and parasitic rate of S. guani with different host-parasitoid ratios

2.5 管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的林間寄生過(guò)程

林間釋放管氏腫腿蜂，拔出棉塞將蜂管倒插于樹(shù)干枝條上，2～3 s后管氏腫腿蜂陸續(xù)爬出玻璃管，不定向的尋找寄主（圖2A），2～3 d后，可觀察到管氏腫腿蜂找到并開(kāi)始挖掘雙條杉天牛幼蟲(chóng)蛀孔，可以發(fā)現(xiàn)管氏腫腿蜂尋找寄主過(guò)程中存在合作行為，約 3～6頭管氏腫腿蜂同時(shí)鉆蛀一個(gè)蟲(chóng)孔，最前端的管氏腫腿蜂鉆蛀木屑，緊接著后方的腫腿蜂將鉆蛀出來(lái)的木屑排出樹(shù)體，直至鉆進(jìn)蟲(chóng)孔找到寄主（圖2B），20 d后劈開(kāi)樹(shù)干發(fā)現(xiàn)管氏腫腿蜂成功寄生雙條杉天牛幼蟲(chóng)，并化蛹（圖2C），30 d后劈開(kāi)樹(shù)干可觀察到管氏腫腿蜂子代羽化為成蟲(chóng)并鉆出蛀道（圖2D），再次尋找寄主進(jìn)行寄生。

圖2 野外條件下管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛的寄生過(guò)程Fig. 2 The outdoor parasitism process of S. guani on S.bifasciatus in the field

林間釋放管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛防治結(jié)果見(jiàn)表5。從表5可以看出，田間單株放蜂情況下，管氏腫腿蜂可以順利找到寄主進(jìn)行寄生。1:3放蜂比例下，寄生率在18.18%～54.55%，平均寄生率27.30%。其中第4株，因?yàn)樘炫Ｏx(chóng)口密度較大，導(dǎo)致實(shí)際的蜂蟲(chóng)比降低，因此寄生率稍低。第10株，因?yàn)橄x(chóng)口密度低，導(dǎo)致實(shí)際的蜂蟲(chóng)比變大，寄生率偏高。

表5 林間釋放管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛寄生效果（蟲(chóng)蜂比＝1:3）Table 5 Parasitism effect of S. guani on S. bifasciatus in the field (Host-parasitoid ratios＝1:3)

3 討論

本研究發(fā)現(xiàn)，室內(nèi)接種管氏腫腿蜂和林間放蜂試驗(yàn)均能有效寄生雙條杉天牛幼蟲(chóng)。在管氏腫腿蜂對(duì)雙條杉天牛幼蟲(chóng)的室內(nèi)寄生試驗(yàn)中，蟲(chóng)蜂比1:1和1:2的產(chǎn)卵量、孵化量、羽化量、孵化率和羽化率無(wú)明顯差異。蟲(chóng)蜂比1:3時(shí)差異較大，產(chǎn)卵數(shù)量最多，79粒，孵化50粒，羽化14粒，造成這樣的現(xiàn)象可能是因?yàn)殡p條杉天牛幼蟲(chóng)體表卵粒密度過(guò)大，試驗(yàn)過(guò)程中發(fā)現(xiàn)一定量卵產(chǎn)在管壁，使卵在發(fā)育過(guò)程中無(wú)法獲取所需營(yíng)養(yǎng)，導(dǎo)致大量卵死亡，成功孵化的卵也因天牛幼蟲(chóng)蟲(chóng)體較小，無(wú)法滿(mǎn)足卵在發(fā)育過(guò)程中所需營(yíng)養(yǎng)，導(dǎo)致羽化率低。蟲(chóng)蜂比1:4時(shí)，產(chǎn)卵量低于1:3，造成這樣的現(xiàn)象的原因可能是管氏腫腿蜂之間有競(jìng)爭(zhēng)行為，在產(chǎn)卵之前，發(fā)現(xiàn)管壁上有管氏腫腿蜂的殘肢，管氏腫腿蜂死亡，或因?yàn)橄x(chóng)蜂比過(guò)大，在寄生前寄主反抗較為激烈，將管氏腫腿蜂夾死。

在管氏腫腿蜂對(duì)離體枝條內(nèi)天牛幼蟲(chóng)的寄生過(guò)程中，釋放管氏腫腿蜂2～3 d后，各蟲(chóng)蜂比均發(fā)現(xiàn)管氏腫腿蜂在尋找寄主過(guò)程中可能存在合作行為，約 3～6頭管氏腫腿蜂同時(shí)鉆蛀一個(gè)蟲(chóng)孔，最前端的管氏腫腿蜂鉆蛀木屑，后方的腫腿蜂將鉆蛀出來(lái)的木屑排出樹(shù)體，直至鉆進(jìn)蟲(chóng)孔找到寄主。黃維亞等[21]研究表明，管氏腫腿蜂寄生松褐天過(guò)程中存在親代互助的初級(jí)社會(huì)性現(xiàn)象，與本文研究相符。迄今，與其他社會(huì)性昆蟲(chóng)相比，對(duì)寄生蜂的社會(huì)行為知之甚少[22,23]。伍紹龍等[24]研究表明，管氏腫腿蜂具有雌性撫育行為，即雌蜂產(chǎn)卵后守候在寄主旁，清潔寄主，挪動(dòng)卵或幼蟲(chóng)，其中，將脫離寄主的幼蟲(chóng)轉(zhuǎn)移至寄主附近的行為在撫育行為中占主要比例。Tang等[25]對(duì)管氏腫腿蜂雌蜂合作撫育子代行為的研究認(rèn)為，雌蜂合作可有效寄生體型較大的天牛幼蟲(chóng)。管氏腫腿蜂在寄生雙條杉天牛時(shí)其合作行為的具體作用，還有待進(jìn)一步研究。根據(jù)試驗(yàn)結(jié)果，在進(jìn)行管氏腫腿蜂人工繁育時(shí)，可選擇蟲(chóng)蜂比1:1或1:2，產(chǎn)卵量、孵化率和羽化率均高，子代質(zhì)量較好；在林間進(jìn)行大面積釋放管氏腫腿蜂防治雙條杉天牛時(shí)，應(yīng)選擇蟲(chóng)蜂比1:3或更高比例。

本試驗(yàn)的林間防治部分采用單株放蜂法，以剖開(kāi)樹(shù)干調(diào)查寄生率統(tǒng)計(jì)防治效果，統(tǒng)計(jì)結(jié)果直觀、準(zhǔn)確。但在統(tǒng)計(jì)過(guò)程中也發(fā)現(xiàn)，多個(gè)管氏腫腿蜂同時(shí)鉆蛀一個(gè)蟲(chóng)孔寄生一頭天牛的情況，同時(shí)，也發(fā)現(xiàn)寄生雙條杉天牛發(fā)育成的子代腫腿蜂再次尋找寄主寄生的現(xiàn)象。因此，一方面我們建議實(shí)際防治中可采用多次放蜂的方法，以避免多個(gè)管氏腫腿蜂寄生一頭天牛造成實(shí)際蜂蟲(chóng)比降低的現(xiàn)象，另外鑒于寄生后發(fā)育成的子代蜂可以繼續(xù)尋找寄主進(jìn)行寄生的現(xiàn)象，認(rèn)為長(zhǎng)期的防治效果應(yīng)是優(yōu)于一次調(diào)查的效果。具體這種多次放蜂以及可持續(xù)的長(zhǎng)期效果還有待進(jìn)一步研究。