糖信號及其在植物響應逆境脅迫中的作用

陳宏艷 李小二 李忠光

（云南師范大學生命科學學院 生物能源持續(xù)開發(fā)利用教育部工程研究中心 云南省生物質(zhì)能與環(huán)境生物技術(shù)重點實驗室，昆明650500）

糖主要包括葡萄糖、果糖、蔗糖和海藻糖，不僅是一種碳源、能源和結(jié)構(gòu)物質(zhì)，也是一種信號分子，在胚胎發(fā)生、貯藏物動員、種子萌發(fā)、下胚軸伸長、子葉展開、光合效率調(diào)節(jié)、生物鐘維持、生長發(fā)育、生殖、開花，以及植物響應與適應逆境脅迫中起著重要的作用［1-3］。植物糖信號轉(zhuǎn)導機制極其復雜，不同類型的糖可被不同的受體所感知，引發(fā)不同的信號轉(zhuǎn)導途徑，繼而形成復雜的信號網(wǎng)絡［4-6］。目前，植物中4條糖信號轉(zhuǎn)導途徑相對比較清楚，即依賴己糖激酶的信號轉(zhuǎn)導途徑（hexokinase-dependent signaling pathway）、依賴G蛋白信號1調(diào)節(jié)子（regulator of G protein signaling1，RGS1）的信號轉(zhuǎn)導途 徑（RGS1-dependent G-protein signaling pathway）、依賴糖酵解的信號轉(zhuǎn)導途徑（glycolysis-dependentsignaling pathway）和依賴磷酸戊糖途徑（pentose phosphate pathway，PPP）的信號轉(zhuǎn)導途徑［7-11］。依賴糖酵解的信號轉(zhuǎn)導途徑又包括能量依賴的蔗糖非發(fā)酵相關蛋白激酶（sucrose non-fermenting related protein kinase，SnRK）途徑和雷帕霉素靶標蛋白（target of rapamycin，TOR）激酶途徑［8，10］。

己 糖 激 酶（hexokinase，HXK）、GRS1、SnRK和TOR激酶不僅可作為糖受體，引發(fā)糖信號轉(zhuǎn)導途徑，也可整合激素（脫落酸、乙烯、生長素、細胞分裂素、赤霉素、油菜素內(nèi)酯、獨角金內(nèi)酯等）信號、營養(yǎng)（氮、磷、硫等）信號、光信號和發(fā)育信號［12-15］，以及生物和非生物脅迫信號，繼而觸發(fā)下游信號轉(zhuǎn)導途徑，從而維持細胞代謝和能量平衡，最終調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育及響應逆境脅迫［8，16-20］。此外，糖信號也與鈣信號（calcium signaling）、活性氧（reactive oxygen species，ROS）信號、一氧化氮（nitric oxide，NO）信號等交互作用，繼而調(diào)控細胞代謝、種子萌發(fā)、生長發(fā)育及植物響應與適應逆境［16-20］。所以，糖代謝是細胞代謝的中心，糖是萬能的信號分子，是植物信號網(wǎng)絡的中樞［3］。

近年來，糖信號調(diào)控植物生長發(fā)育和耐逆性形成的機理，是植物生物學研究的熱點。許多研究表明，外源糖處理可引發(fā)植物對高溫、低溫、干旱、鹽和重金屬脅迫的抵抗能力［17-20］。在模式植物擬南芥中，1%（56 mmo/L）和3%（166 mmo/L）葡萄糖處理，可提高植物的耐熱性［21-22］。最新研究表明，葉面噴施0.1%（29 mmo/L）蔗糖，可通過轉(zhuǎn)錄重編程，提高水稻對熱脅迫的抵抗能力［23］。我們的研究也初步表明，外源葡萄糖、蔗糖和海藻糖灌根處理，可提高玉米幼苗的耐熱性（葡萄糖和蔗糖誘導的耐熱性），并且這種耐熱性的獲得，可能與硫化氫信號有關［24］，但二者交互作用調(diào)控植物耐熱性形成的機理，目前尚未清楚。本文基于糖信號在植物中的最新研究進展，在總結(jié)糖信號途徑的基礎上，進一步討論了糖信號在植物耐熱性、耐冷性、耐旱性、耐鹽性和重金屬脅迫耐性中的作用，最后展望了糖信號在植物生物學研究領域的研究方向。

1 植物糖信號轉(zhuǎn)導途徑

如上所述，植物中的糖信號轉(zhuǎn)導途徑極為復雜，目前尚未完全清楚。相對來說，分別依賴HXK、RGS1、EMP和PPP的4條糖信號轉(zhuǎn)導途徑較為清楚（圖1）。此部分內(nèi)容對4條糖信號轉(zhuǎn)導途徑分述如下。

圖1 植物糖信號轉(zhuǎn)導途徑Fig.1 Sugar signaling pathways in plants

1.1 依賴HXK的信號轉(zhuǎn)導途徑

依賴HXK的信號轉(zhuǎn)導途徑以HXK為葡萄糖受體，通過引發(fā)下游信號轉(zhuǎn)導途徑，繼而調(diào)節(jié)與光合作用和乙醛酸循環(huán)相關基因，如葉綠素a/b結(jié)合蛋 白（chlorophyll a/b-binding protein1，CAB1）、 質(zhì)體藍素（plastocyanin，PC）和核酮糖1, 5-二磷酸羧化/加氧酶小亞基（ribulose-1, 5-bisphosphate carboxylase/oxygenase small subunit，rbcS） 等 的 基因表達，從而調(diào)節(jié)光合作用等生理過程及響應逆境脅迫［11-15］。HXK具有雙重功能，它既是己糖代謝的調(diào)節(jié)酶，也是感知己糖的受體［15］。所以，依賴HXK的信號轉(zhuǎn)導途徑又包括依賴HXK-不依賴代謝的信號轉(zhuǎn)導途徑（HXK-dependent and metabolismindependent signaling pathway）和依賴HXK和代謝的信號轉(zhuǎn)導途徑（HXK- and metabolism-dependent signaling pathway）兩條途徑。前者HXK主要起受體作用，后者HXK主要起調(diào)節(jié)酶作用。因此，HXK是此途徑的核心成分。在藥理學實驗中，常用HXK專一抑制劑甘露庚酮糖（mannoheptulose，MHP）和葡萄糖胺（glucosamine，GCN）研究其信號轉(zhuǎn)導途徑［11-15］。此外，此途徑中，也用葡萄糖類似物如2-脫氧甘露糖（2-deoxymannose，Man）和2-脫氧葡萄糖（2-deoxyglucose，2-DG）來進一步證實此途徑。因為Man和2-DG能被HXK磷酸化，但不能被代謝降解，故他們引發(fā)的途徑說明是依賴HXK的途徑，不是非依賴HXK的途徑。

1.2 依賴RGS1的信號轉(zhuǎn)導途徑

依賴RGS1的信號轉(zhuǎn)導途徑，也稱不依賴HXK的信號轉(zhuǎn)導途徑（HXK-independent signaling pathway）。此途徑以定位于質(zhì)膜上RGS1為糖受體，通過調(diào)節(jié)G蛋白循環(huán)，觸發(fā)特有的信號轉(zhuǎn)導途徑，繼而誘導查爾酮合酶（chalcone synthase，CHS）、苯丙氨酸裂解酶1（phenylalanine amonia-lyase1，PAL1）、腺苷二磷酸-葡萄糖焦磷酸化酶（adenosine diphosphate-glucose pyrophosphorylase，AGPase）、 天冬酰氨合成酶（asparagine synthetase，AS1）、細胞壁轉(zhuǎn)化酶（cell wall intervase，CIN）、蔗糖合酶（sucrose synthase，SuSy）等的基因表達，最終調(diào)節(jié)花青素、淀粉等合成及植物響應逆境脅迫［11-15］。由于此途徑的糖受體定位于質(zhì)膜上，所以也稱胞外糖信號轉(zhuǎn)導途徑。在藥理學實驗中，常用G蛋白專一抑制劑蘇拉明（suramin，SUR）及葡萄糖類似物3-O-甲基葡萄糖（3-O-methyl-D-glucose，3-OMG）6-脫氧葡萄糖（6-deoxyglucose，6-DG）研究其信號轉(zhuǎn)導途徑［11-15］。因為3-OMG和6-DG能被運輸，但不能被HXK磷酸化及代謝，故他們引發(fā)的途徑是非依賴HXK的途徑，也就是RGS1的信號轉(zhuǎn)導途徑。研究表明，在模式植物擬南芥（Arabidopsis thaliana）中，以HXK為受體的HXK依賴的信號轉(zhuǎn)導途徑和以RGS1為受體的依賴RGS1的信號轉(zhuǎn)導途徑，共同調(diào)節(jié)糖響應基因的表達和幼苗的生長［12］。

1.3 依賴EMP的信號轉(zhuǎn)導途徑

糖酵解（glycolysis）途徑也稱EMP（Embden-Meyerhof-Parnas pathway）途徑，依賴EMP的信號轉(zhuǎn)導途徑是能量依賴的信號轉(zhuǎn)導途徑。此途徑包括SnRK信號轉(zhuǎn)導途徑和TOR激酶信號轉(zhuǎn)導途徑，二者可共同調(diào)節(jié)核糖體蛋白S6激酶（ribosomal protein S6 kinase，S6K）、自噬相關基因（autophagy-related genes，ATG）等基因表達［3，11-15］。SnRK 響應低能量和營養(yǎng)狀態(tài)，而TOR響應高能量和營養(yǎng)狀態(tài)，二者相互拮抗。植物中，SnRK可調(diào)節(jié)上千個基因的表達，繼而調(diào)節(jié)脅迫相關的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，如脯氨酸（proline，Pro）、總可溶性糖（total soluble sugar，TSS）等、熱激蛋白（heat shock proteins，HSPs）、抗氧化系統(tǒng)等的合成，從而提高植物對逆境脅迫的抵抗能力［11-15］。在擬南芥中，已發(fā)現(xiàn)SnRK三個亞家族 SnRK1、SnRK2和 SnRK3，SnRK1主要由 10個亞基組成，它們都響應糖信號［12］。在酵母和動物中，鑒定到結(jié)構(gòu)和功能不同的TOR激酶TORC1（TOR complex1）和TORC2；而在擬南芥中，僅發(fā)現(xiàn)一個基因編碼TORC1。TOR激酶通過調(diào)控轉(zhuǎn)錄、翻譯、自噬等過程，繼而調(diào)節(jié)淀粉、脂質(zhì)和蛋白代謝，最終調(diào)控植物生長發(fā)育、開花、衰老、逆境（包括高溫、低溫、干旱、鹽漬、低氧、水澇、養(yǎng)分缺乏等）響應等生理過程［11-15］。在藥理學實驗中，常用葡萄糖-6-磷 酸（glucose-6-phosphate，G6P） 和 AZD-8055等抑制劑，分別抑制SnRK和TOR，研究其信號轉(zhuǎn)導途徑［13-15］。

1.4 依賴PPP的信號轉(zhuǎn)導途徑

除了上述3條糖信號轉(zhuǎn)導途徑外，植物中還發(fā)現(xiàn)依賴PPP的信號轉(zhuǎn)導途徑。由于此途徑能產(chǎn)生NADPH，以此作為谷胱甘肽還原酶（glutathione reductase，GR）的輔基，可將氧化型谷胱甘肽（oxidized glutathione，GSSG）還原為還原型的谷胱甘肽（reduced glutathione，GSH）。同時，NADPH在其氧化酶（NADPH oxidase，NOX）的作用下，可產(chǎn)生超氧陰離子自由基（superoxide radical，O2·-），從而調(diào)控細胞的氧化還原平衡［11］。此外，在葉綠體中，NADPH也參與硝酸根（NO3-）和硫酸根（SO42-）的還原［3］。研究表明，PPP途徑可上調(diào)NO3-轉(zhuǎn)運蛋白1.1（NO-transporter1.1，NTR1.1）、NTR2.1和 SO2-34轉(zhuǎn) 運 蛋 白 1.1（SO42-transporter1.1，SULTR1.1）、SULTR3.5等的基因表達，從而整合N、S和C代謝，繼而促進氨基酸的合成，從而響應逆境脅迫［3，11］。在藥理學實驗中，常用6-氨基煙酰胺（6-aminonicotinamide，6-AN）作為磷酸葡萄糖酸脫氫酶（phosphogluconate dehydrogenase，PGDH）抑制劑，研究其信號轉(zhuǎn)導途徑［3］。

2 糖信號與植物耐逆性

糖作為植物重要的信號分子，與其他信號分子，如Ca2+、過氧化氫（H2O2）、一氧化氮（NO）、硫化氫（H2S）、甲基乙二醛（methylglyoxal，MG）等相似，逆境脅迫如高溫、低溫、干旱、鹽漬、重金屬脅迫等，以及外源模擬添加，都可增加糖的內(nèi)源水平，引發(fā)不同的糖信號轉(zhuǎn)導途徑和/或通過直接作用，繼而提高植物對高溫、低溫、干旱、鹽漬、重金屬脅迫等的抵抗能力（圖2）。此部分內(nèi)容主要陳述糖信號與植物耐逆性。

圖2 糖信號在植物響應耐逆脅迫中的作用Fig.2 Role of sugar signaling in the response of plants to environmental stress

2.1 糖信號與植物耐熱性

隨著溫室效應的加劇，高溫已成為限制作物產(chǎn)量提高的主要脅迫因子。高溫脅迫與其他脅迫相似，通常引發(fā)生物膜的破壞、氧化脅迫、滲透脅迫、MG脅迫、蛋白質(zhì)變性等，繼而導致細胞代謝的紊亂和植物的損傷［4-7］。因此，植物耐熱性的形成，與緩解這些破壞和脅迫密切相關。所有能夠緩解這些破壞和脅迫的手段都可提高植物對高溫脅迫的抵抗能力。在植物中，蔗糖合酶（sucrose synthase，SS）和轉(zhuǎn)化酶（invertase，INV）是蔗糖降解的關鍵酶。高溫脅迫可抑制SS和INV的活性，繼而增加植物體內(nèi)蔗糖的含量。此外，高溫脅迫也可增加葡萄糖的含量，繼而提高植物的耐熱性［18］。蔗糖和葡萄糖是多功能的可溶性糖，低濃度下是信號分子，可誘發(fā)抗逆相關的基因表達；高濃度下可保護生物膜和生物大分子如蛋白質(zhì)、核酸、脂質(zhì)等。此外，高濃度的可溶性糖也是重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、活性氧的清除劑，可保護硫氧還蛋白、鐵氧還蛋白和GSH，在細胞的氧化還原平衡中起著重要的作用［1，18］。

類似地，海藻糖不僅能穩(wěn)定生物膜（與磷脂頭部結(jié)合，減少生物膜的透性；而果聚糖可插入磷脂分子的極性頭部之間，阻止膜的不穩(wěn)定性；其他可溶性糖可獨自地或通過與胚胎晚期豐富蛋白結(jié)合，阻止膜的融合），還能阻止蛋白質(zhì)的變性，繼而提高植物的耐熱性［18］。在擬南芥中，高溫熱脅迫可上調(diào)海藻糖合成關鍵酶基因（AtTPS5）的表達，而tps5突變體對熱脅迫更為敏感［18，25］。外源提供海藻糖、蔗糖和葡萄糖，可提高植物中的HSP水平［26］和花青素含量［6］，以此提高植物的耐熱性。我們的前期工作研究也表明，外源蔗糖、葡萄糖和海藻糖處理，可提高玉米（Zea mays L.）幼苗的耐熱性［24，27］。這些研究表明，糖信號與植物耐熱性的形成密切相關，但其機理需要進一步闡明。如上所述，EMP不僅能為植物的生長發(fā)育和響應逆境脅迫提供能量、原料和還原力NADH，也可減少副產(chǎn)物MG的過度積累。此外，MG也是一個信號分子，在植物響應逆境脅迫包括高溫脅迫中起著積極的作用。EMP對MG信號的調(diào)控，也就是EMP對逆境脅迫響應的間接調(diào)控作用［28］。

2.2 糖信號與植物耐冷性

低溫傷害包括冷害和凍害，冷害的本質(zhì)是生物膜的膜相變所引發(fā)的傷害，而凍害的本質(zhì)是生物膜的機械損傷［10，13］。所以，植物耐冷性的形成與生物膜的完整性密切相關。凡是能夠緩解生物膜損傷或執(zhí)行生物膜修復的手段和方法，都可提高植物對低溫脅迫的抵抗能力。在高等植物中，可溶性糖如蔗糖、葡萄糖、果糖、棉子糖和水蘇糖，可作為生物膜保護劑，通過與膜脂相互作用，保持生物膜的流動性和選擇透過性，繼而提高植物對凍害、冷害和干旱脅迫的抵抗能力［29-30］。此外，由于果聚糖具有很高的水溶性，它不僅可作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，阻止低溫脅迫下細胞質(zhì)中冰晶的形成，還可增強生物膜的穩(wěn)定性，從而提高植物對低溫脅迫下的耐凍性和耐脫水性［31-32］。通常情況下，植物中的海藻糖含量較低，但在逆境脅迫下，可迅速積累［33］。如在水稻（Oryza sativa）幼苗中，低溫脅迫可迅速提高內(nèi)源海藻糖濃度［30］，而外源蔗糖處理，可提高擬南芥的耐凍性［34］。海藻糖、蔗糖等可溶性糖，不僅可作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)穩(wěn)定蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)和生物膜的完整性，還可通過誘導細胞質(zhì)中玻璃化形成（glass formation），繼而保護生物膜中的磷脂［35-37］。同樣是在擬南芥中，低溫脅迫可提高內(nèi)源海藻糖的含量，通過穩(wěn)定失活的細胞蛋白和生物膜，恢復生物膜的流動性，從而提高植物的耐冷性［18］。此外，低溫脅迫可誘導水稻幼苗海藻糖合成關鍵酶基因（OsTPP1和OsTPP2）的表達，類似的表達模式在葡萄（Vitis vinifera L.）幼苗中也能觀察到［18］。這些結(jié)果表明，可溶性糖主要通過維護生物膜的完整性，提高植物對低溫脅迫的抵抗能力，但詳細的分子機理有待于進一步研究。

植物通過從頭合成增加細胞或亞細胞中的可溶性糖外，也可通過可溶性糖的運輸增加細胞或器官中的糖水平。低溫脅迫可上調(diào)植物糖輸出蛋白（sugar will eventually be exported transporter，SWEET）的基因表達，繼而加強質(zhì)外體和共質(zhì)體運輸，使可溶性糖集中于脅迫部位，從而應答低溫脅迫［38］。此外，低溫脅迫可加速質(zhì)體蔗糖運輸?shù)鞍祝╬lastidic sucrose transporter，pSUT）的合成，促進蔗糖向生殖器官花的運輸，以提高生殖器官對低溫的抵抗能力［39］。此外，液泡膜單糖運輸?shù)鞍祝╰onoplast monosaccharide transporter，TMT）功能的散失，可阻止低溫脅迫下葡萄糖和果糖的積累［40］。許多研究表明，植物細胞內(nèi)外糖的運輸，在植物響應和適應逆境脅迫包括低溫脅迫中發(fā)揮重要的作用［41-42］。在擬南芥、香蕉、水稻、茶樹等植物中，低溫脅迫可上調(diào)SWEET的基因表達，繼而調(diào)節(jié)可溶性糖的運輸，從而增強作物的產(chǎn)量、品質(zhì)及對低溫的抵抗能力［43］。在葡萄果實中，低溫脅迫可使SWEET的基因表達增加200倍，以加強糖分的運輸［44］。在植物中，定位于質(zhì)膜和液泡膜上的糖運輸?shù)鞍讓Π麅?nèi)外可溶性糖的運輸，歸納為圖3。在茶樹中，低溫可誘導葉片和根系中HXK3和HXK4基因的表達，HXK3也可被外源ABA所誘導，這些暗示HXK在植物響應低溫脅迫中的重要作用［45］。如上所述，葡萄糖-6-磷酸脫氫酶（glucose-6-phosphate dehydrogenase，G6PDH）是PPP途徑的關鍵酶，在甘蔗中，低溫脅迫可上調(diào)此酶基因的表達，暗示G6PDH在低溫脅迫下的積極響應作用［46］。

圖3 植物細胞中糖的運輸Fig.3 Sugar transport in plant cells

2.3 糖信號與干旱

如諺語所說“有收無收在于水”，喻示水在植物生命活動中的重要作用。干旱脅迫不僅導致滲透脅迫，即植物細胞外水勢的降低而導致植物吸水困難，甚至出現(xiàn)細胞脫水，仍可導致生物膜傷害、氧化脅迫、MG脅迫和蛋白質(zhì)變性［9，17］。因此，能夠降低細胞水勢的調(diào)節(jié)方式，即滲透調(diào)節(jié)（細胞通過主動吸收無機離子和合成有機小分子物質(zhì)來降低其水勢和滲透勢）可提高植物對干旱脅迫的抵抗能力［17］。干旱脅迫對糖代謝產(chǎn)生顯著影響，主要表現(xiàn)為淀粉水平的下降，而蔗糖和己糖含量的增加［44］。同時，由于干旱脅迫導致植物生長速率的下降而減少糖分的利用，繼而導致TSS的積累［17］。此外，干旱脅迫可抑制種子細胞質(zhì)INV的活性，而增加葉片中的液泡和胞質(zhì)INV的活性，暗示干旱脅迫下葉片中用于分配至種子的蔗糖量減少，而葉片中的含量則增加，以此響應干旱脅迫［47］。此外，在番茄（Solanum lycopersicum）幼苗中超表達擬南芥HXK，可增加HXK水平，繼而導致糖含量的增加，最終減少光合活性和增加葉片的衰老［48］。在香蕉幼苗中，滲透脅迫可上調(diào)SWEET的基因表達，繼而加強可溶性糖的運輸，最終提高幼苗對脫水脅迫的抵抗能力［43］。此外，在干旱脅迫下，糖不僅可參與生物膜的保護和清除自由基，也可在細胞質(zhì)中玻璃化，形成生物玻璃（biological glass），以防止細胞的脫水［32］。

此外，外源提供海藻糖、蔗糖和葡萄糖，可提高過氧化物酶（peroxidase，POD）、過氧化氫酶（catalase，CAT）、抗壞血酸過氧化物酶（ascorbate peroxidase，APX）、GR、 谷 胱 甘 肽過 氧 化 物酶（glutathione peroxidase，GPX）、脫氫抗壞血酸還原酶（dehydroascorbate reductase，DHAR）、乙二醛酶II（glyoxalase II，GlyII）、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)［TSS、Pro和多胺（polyamine，PA）］、植物激素脫落酸（abscisic acid，ABA）和HSP的積累，減少赤霉素（gibberellin，GA）的合成，繼而提高不同植物的干旱脅迫耐性［26］。類似地，在小麥（Triticum aestivum）愈傷組織中，外源海藻糖（50 mmo/L）處理，可增加其內(nèi)源海藻糖水平，繼而緩解干旱脅迫［17］。同樣地，葉噴外源海藻糖，可通過調(diào)節(jié)Na+/K+平衡，緩解鹽脅迫引發(fā)的水稻幼苗的生長抑制［28］。這些結(jié)果表明，外源模擬或干旱脅迫所引發(fā)的內(nèi)源糖水平的增加，可提高植物對干旱脅迫或鹽脅迫所引發(fā)的滲透脅迫的抵抗。此外，茶樹植物在干旱脅迫下，葉片和根系中的HXK1可顯著被上調(diào)［45］，暗示HXK參與植物對干旱脅迫的響應。在甘蔗中，與對照相比，干旱脅迫可顯著增加PPP途徑的關鍵基因G6PDH的轉(zhuǎn)錄水平，繼而響應干旱脅迫［46］。

2.4 糖信號與植物耐鹽性

土壤中鹽分過多對植物的傷害稱為鹽害或鹽脅迫。鹽脅迫與干旱脅迫相似，可導致滲透脅迫、氧化脅迫、離子毒害、營養(yǎng)脅迫和生物膜損傷［9，19］。因此，植物可通過耐旱性類似機制提高耐鹽性。在番茄幼苗中，鹽脅迫可抑制蔗糖的裝載和韌皮部的運輸，導致根系中蔗糖的缺乏［49］。此外，鹽脅迫可增加可溶性糖葡萄糖、蔗糖和果糖的內(nèi)源水平，以此作為碳的貯藏形式和行使?jié)B透保護功能，繼而保持滲透平衡和清除自由基［50］。在小麥中，低濃度的葡萄糖處理，可促進鹽脅迫下種子的萌發(fā)，以及胚芽鞘和胚根的生長［51］。而且外源葡萄糖處理，可緩解鹽脅迫下葉綠素的下降；保持離子平衡和積累滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)Pro，以此減少水分的散失；以及激活抗氧化酶的活性，最終提高鹽脅迫下植物的干重［51］。仍然是在小麥幼苗中，外源提供葡萄糖可抑制鹽脅迫下細胞中的Na+積累，而同時提高K+的吸收，最終幫助鹽脅迫下幼苗中的離子平衡［52］。在鹽脅迫下，葡萄糖和果糖具有滲透保護劑和自由基清除劑的功能，繼而提高水稻對鹽脅迫的抵抗能力［53］。進一步的研究表明，PPP途徑可參與活性氧的清除，繼而暗示可溶性糖對活性氧合成代謝和分解代謝的精確調(diào)控［54］。此外，與未鹽脅迫的植株相比，高鹽脅迫可激活蔗糖轉(zhuǎn)運蛋白13（sucrose transporter 13，STP13）對單糖的吸收，進一步暗示鹽脅迫下糖的重新配置和分配［55］。在擬南芥和香蕉幼苗中，鹽脅迫可上調(diào)SWEET的基因表達，繼而促進可溶性糖的運輸，提高植物對鹽脅迫的抵抗能力［43］。這些研究結(jié)果表明，可溶性糖的合成、重新配置和分配，是植物響應和適應鹽脅迫的重要策略之一。

此外，不同逆境脅迫，可引發(fā)不同的糖信號途徑，繼而植物響應逆境脅迫。如上所述，由α、β和γ亞基構(gòu)成的G蛋白，與信號分子（或配基）結(jié)合后，導致G蛋白構(gòu)象的變化，使α亞基（具有GTPase活性）釋放GDP而與GTP結(jié)合，繼而與β和γ亞基構(gòu)成的二聚體分離，最終引發(fā)兩條信號途徑，即α亞基和βγ二聚體引發(fā)的信號通路［56］。正常情況下，植物中RGS可與G蛋白的α亞基結(jié)合，加速與α亞基結(jié)合的GTP的水解（即激活α亞基），繼而促進α亞基與βγ二聚體結(jié)合，加速了G蛋白的循環(huán)（也就是鈍化了G蛋白），最終控植物的耐逆性［56］。在桑樹中，鹽脅迫可導致葡萄糖的積累和自噬相關蛋白（autophagy-related proteins，ATG）的誘導，繼而招募賴氨酸缺乏蛋白激酶（with no lysine kinase，WNK），促進RGS的自噬作用，導致α亞基與βγ二聚體的分離，βγ二聚體引發(fā)的信號途徑最終促進植物耐鹽性的提高［57］。同樣在鹽脅迫下，Li等［45］發(fā)現(xiàn)在茶樹葉片和根系中，HXK基因家族HXK1顯著被上調(diào)，說明HXK參與植物響應鹽脅迫。此外，在甘蔗中，鹽脅迫可顯著上調(diào)PPP途徑的關鍵基因G6PDH，暗示植物PPP途徑對鹽脅迫的積極響應［46］。

2.5 糖信號與植物重金屬脅迫耐性

隨著工業(yè)化、農(nóng)業(yè)化和城市化的發(fā)展，重金屬污染有所加劇。重金屬污染影響植物從種子萌發(fā)到衰老的整個生活史，也影響到分子、生理生化、細胞、器官等各級水平［58］。此外，重金屬也可通過生物鏈進入到人體，通過累積作用影響人類健康。因此，植物特別是農(nóng)作物重金屬脅迫耐熱機理的研究，在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中起著積極的作用。重金屬脅迫通常導致蛋白質(zhì)變性、氧化脅迫，能夠緩解蛋白質(zhì)變性和氧化脅迫的策略，都可提高植物對重金屬脅迫的抵抗能力［59］。在水稻幼苗中，海藻糖處理可提高銅脅迫下抗壞血酸（ascorbic acid，AsA）含量，改善植物氧化還原狀態(tài)，激活主要抗氧化酶活性［60］。在水生植物絲葉貍藻（Lemna gibba）中，鎘脅迫可以濃度依賴的方式增加其體內(nèi)海藻糖含量，而外源海藻糖處理可增加酶和非酶抗氧化系統(tǒng)活力，降低氧化脅迫產(chǎn)物丙二醛的積累。此外，改變植物中的海藻糖代謝，會干擾氧化脅迫效應及響應［61］。在煙草（Nicotiana tabacum）中，超表達擬南芥海藻糖合成關鍵基因（AtTPS1），可降低重金屬鎘和銅脅迫下的氧化損傷［58］。類似地，鋁脅迫可觸發(fā)擬南芥氧化脅迫及其相關基因的表達，抑制植物中的能量供給［62］。同樣在鋁脅迫下，馬尾松（Pinus massioniana）可通過降低海藻糖酶的活性，促進其體內(nèi)海藻糖的積累，繼而提高其耐鋁性［63］。此外，在重金屬Cd脅迫下，與未經(jīng)重金屬處理的對照相比，甘蔗中PPP途徑的關鍵基因G6PDH可被顯著地上調(diào)，暗示此基因在響應重金屬脅迫中的積極效應［46］。

3 總結(jié)

植物中糖的早期研究主要側(cè)重于糖的碳源、能源和結(jié)構(gòu)功能，而現(xiàn)在的研究則表明，糖不僅能通過滲透調(diào)節(jié)、清除活性氧、穩(wěn)定生物膜及生物大分子等功能發(fā)揮其直接作用；植物還可通過引發(fā)下游的至少4條糖信號轉(zhuǎn)導途徑，激活抗逆相關基因的表達，合成植物激素、HSP、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、抗氧化系統(tǒng)、乙二醛酶系統(tǒng)等間接途徑，響應和適應逆境脅迫（圖1、2）。糖作為一個古老而又新穎的多功能信號物質(zhì)，雖然其信號轉(zhuǎn)導途徑及生理功能等方面進行了大量的研究，并取得卓有成效的成果。但是，許多科學問題需要進一步解釋和闡明：（1）不同類型的糖如何引發(fā)下游的信號轉(zhuǎn)導途徑，這些信號轉(zhuǎn)導途徑的交互作用；（2）糖引發(fā)的4條信號轉(zhuǎn)導途徑與其他信號途徑如Ca2+信號、ROS信號、NO信號、H2S信號、MG信號、環(huán)核苷酸信號［如環(huán)腺苷酸（cyclic AMP，cAMP）和環(huán)鳥苷酸（cyclic GMP，cGMP）］、磷脂信號［如二酰基甘油（diacylglycerol，DAG）和肌醇三磷酸（inositol triphosphate，IP3）等］的交互作用；（3）不同生長發(fā)育時期、不同逆境條件下，糖的合成、配置和分配的機理；（4）隨著組學的發(fā)展，糖信號引發(fā)植物耐逆性的詳實生理生化及分子機理。