高營養(yǎng)級捕食者在淺水湖泊沿岸帶與敞水區(qū)能量耦合的維持作用

徐 瑛 ?？缀?郭鈺倫 王 康 王 韜

(1. 新余市生態(tài)環(huán)境局, 新余 338000; 2. 中國科學(xué)院水生生物研究所, 武漢 430072)

水域生態(tài)系統(tǒng)的捕食者, 能夠通過營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)調(diào)節(jié)低營養(yǎng)級物種的組成和豐度, 影響水生生物群落的結(jié)構(gòu)和多樣性, 對于維持食物網(wǎng)的能量流動和生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性發(fā)揮著重要作用。捕食者除通過捕食影響獵物的豐度和分布外, 還可通過間接途徑影響其他非獵物類群和生態(tài)系統(tǒng)過程[1,2]。已有越來越多的研究表明, 捕食者不僅可以通過下行效應(yīng)對生產(chǎn)者有機(jī)物質(zhì)生產(chǎn)過程產(chǎn)生直接作用, 還可調(diào)節(jié)生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境因素對低營養(yǎng)級生物造成的影響[3,4], 在水域生態(tài)系統(tǒng)中具有重要的生態(tài)地位和不可替代的功能作用[5]。在近幾十年來, 人類活動的影響已造成了許多捕食者的滅絕, 從而造成了生態(tài)系統(tǒng)一系列難以預(yù)料的變化, 生態(tài)學(xué)家對于捕食者的研究更加關(guān)注[5,6]。

湖泊是涵蓋多種生境條件的復(fù)雜生態(tài)系統(tǒng)。湖泊不同區(qū)域生境條件往往不同, 環(huán)境因子與餌料生物也存在差異, 進(jìn)而可能導(dǎo)致捕食者群落特性在同一湖泊中的空間異質(zhì)性[7]。有研究表明, 捕食者由于活動能力強(qiáng)、活動范圍大, 在不同生境間食物網(wǎng)能量流動與物質(zhì)循環(huán)中發(fā)揮了重要作用[8]。這種不同生境間的耦合對于食物網(wǎng)動力學(xué)至關(guān)重要[9]。在湖泊生態(tài)系統(tǒng)中, 沿岸帶生境圍繞固體湖岸基質(zhì),一般有大量水生植物及附著藻類群落, 敞水區(qū)生境則為懸浮狀態(tài), 二者差異較大[10], 但關(guān)于二者之間食物網(wǎng)如何緊密聯(lián)系實(shí)現(xiàn)物質(zhì)與能量的傳遞與流動的研究尚不多見。不同生境間的耦合是一個重要的生態(tài)系統(tǒng)過程, 它通過化學(xué)、物理及生物過程的作用促進(jìn)營養(yǎng)和能量的流動, 進(jìn)而將不同的生境連接起來[9]。捕食者被認(rèn)為在生境耦合的生態(tài)系統(tǒng)過程中發(fā)揮了重要作用[9,11]。

穩(wěn)定同位素技術(shù)是研究生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和營養(yǎng)關(guān)系及其動態(tài)變化的重要手段, 基于穩(wěn)定同位素質(zhì)量平衡模型, 其可以用于消費(fèi)者營養(yǎng)溯源,以確定多種營養(yǎng)來源對消費(fèi)者營養(yǎng)的貢獻(xiàn)比重[12,13]。碳穩(wěn)定同位素比值(δ13C)在捕食者和食物之間的分餾較小(0—1‰), 可用于指示食物來源; 氮穩(wěn)定同位素比值(δ15N)在捕食者與食物之間存在明顯的富集效應(yīng) (3‰—4‰), 多用于指示消費(fèi)者的營養(yǎng)等級[12,14]。穩(wěn)定同位素技術(shù)與胃腸含物分析等技術(shù)手段相比,其能反映較長時間尺度內(nèi)捕食者營養(yǎng)來源特征[15,16]。因此, 可利用碳氮穩(wěn)定同位素在食物網(wǎng)中的特性來指示湖泊中捕食者的食物來源與營養(yǎng)級, 進(jìn)而探究捕食者在湖泊不同棲息地物質(zhì)與能量流動中的作用。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

保安湖(30°12′—30°18′N, 114°39′—114°46′E)位于湖北省大冶市西北部, 地處長江中游江漢平原東部邊緣, 原與三山湖連成一片, 現(xiàn)以北練山、南練山為界, 山以東稱為三山湖, 以西稱為保安湖, 屬梁子湖水系, 為長江中游南岸的一個輕度—中度富營養(yǎng)型湖泊。

1.2 樣品采集與測定

達(dá)氏鲌(Culter dabryi)與紅鰭原鲌(Cultrichthys erythropterus)均屬于鯉形目(Cypriniformes), 鯉科(Cyprinidae), 鲌亞科(Culterinae), 達(dá)氏鲌為鲌屬(Culter), 紅鰭原鲌為原鲌屬(Culterichthys)。鲌類作為湖泊和水庫的高營養(yǎng)級消費(fèi)者, 對水生生物組分具有重要的調(diào)控功能。

本研究樣品于2019年6月在保安湖采集, 通過在沿岸帶和敞水區(qū)設(shè)置網(wǎng)具, 獲取餌料魚類樣品和高營養(yǎng)級捕食者—鲌類(達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌)樣品。在樣品采集過程中, 研究人員采集到達(dá)氏鲌10條(沿岸帶與敞水區(qū)各5條), 紅鰭原鲌采集到7條(沿岸帶5條, 敞水區(qū)2條); 餌料魚類種類主要包括湖鱭(Coilia ectenes taihuensis)、黃顙魚(Pelteobagrus fulvidraco)、圓尾鲴(Distoechodon tumirostris)、似鱎(Toxabramis swinhonis)、?(Hemiculter leucisculus)、似刺鳊(Paracanthobrama guichenoti)和中華鳑鲏(Rhodeus sinensis Günther)等, 體長范圍分別為湖鱭(193±38) mm, 黃顙魚(177±37) mm, 圓尾鲴(125±12) mm, 似鱎(100±9) mm, ?(109±27) mm, 似刺鳊(202±7) mm, 中華鳑鲏(43±8) mm。魚類樣品放入干凈白瓷盤后, 利用干凈的鑷子及手術(shù)剪取適量背部白肌肉, 去除骨刺與魚皮, 然后放入凍存管密封冷凍保存, 一尾樣品取樣完成后即用超純水清洗取樣器材, 避免污染。蚌和螺等大型底棲動物樣品通過帶網(wǎng)夾泥器獲取, 沖洗干凈后, 利用干凈鑷子去殼取肌肉組織, 放入凍存管中密封冷凍保存。其余底棲動物樣品使用彼德森采泥器采集, 底棲動物進(jìn)行種類鑒定后, 分類分別放置于蒸餾水中過夜, 讓其排空消化道內(nèi)殘留物。為保證足夠的樣品分析質(zhì)量, 將同一物種的底棲動物混合在一起進(jìn)行分析。浮游動物樣品使用13#浮游生物網(wǎng)收集,并將收集到的浮游動物樣品過濾至灼燒過的GF/C濾膜。將以上采集到的樣品放入烘箱中60℃烘干至恒重。浮游動物樣品使用手術(shù)刀片輕輕從濾膜上刮取下來。所有同位素樣品均利用珠磨式組織研磨器(MiniBeadbeater-16)研磨粉碎至粉末狀,放入干燥器中干燥保存待測。

利用穩(wěn)定同位素比質(zhì)譜儀(CE公司的Carlo-Erba NC 2500元素分析儀與Thermo fisher公司的Delta Plus質(zhì)譜儀聯(lián)用)測定保安湖高營養(yǎng)級捕食者（達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌）以及敞水區(qū)和沿岸帶餌料生物的碳、氮穩(wěn)定同位素值δ13C和δ15N。分析碳(δ13C)、氮(δ15N)同位素的參照物質(zhì)分別是VPDB(Pee Dee Belemnite)和空氣中N2, 標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì)分別選用國際上通用的IAEA-USGS24和IAEA-USGS26。

1.3 營養(yǎng)富集因子與源矯正

營養(yǎng)富集因子(Trophic enrichment factor, TEF,Δ)由消化與代謝過程中同位素分餾引起, 其定義為Δ=δtissue–δdiet, 其所代表的捕食者組織間與其營養(yǎng)來源間的同位素的差異是構(gòu)建貝葉斯混合模型的一個重要前提條件[17—19]。TEF的取值受到生物種類、取樣組織以及食物來源等多種因素的影響[20],對于TEF的錯誤選擇和應(yīng)用會造成模型結(jié)果的潛在問題[18,21]。捕食者穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入經(jīng)TEF矯正后營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中, 對于模型得出精確結(jié)果十分重要[22]。為使穩(wěn)定同位素質(zhì)量平衡混合模型得出準(zhǔn)確的結(jié)果，應(yīng)當(dāng)合理進(jìn)行TEF的選擇和源矯正[18]。

根據(jù)達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌食性, 將其食物來源進(jìn)行整合, 形成浮游動物(Zooplankton)、底棲動物(Zoobenthos)、敞水區(qū)餌料魚類(Pelagic Prey Fish)和沿岸帶餌料魚類(Littoral Prey Fish)4類營養(yǎng)來源用于模型構(gòu)建。本研究中達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌為保安湖高營養(yǎng)級魚類捕食者, 使用Δδ15N=(3.40±0.50)‰和Δδ13C=(0.80±1.20)‰對4類營養(yǎng)來源(敞水區(qū)餌料魚類、沿岸帶餌料魚類、浮游動物和底棲動物)的碳氮穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)值進(jìn)行矯正。為反映數(shù)據(jù)誤差的整體特征, 通過統(tǒng)計平方公差法(Root-Sum-Squares Error, R SSE將TEF的標(biāo)準(zhǔn)誤差整合到4類營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素誤差中[23]。

保安湖高營養(yǎng)級捕食者達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中, 且共線性特征不顯著(圖 1), 適合對達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌的食物來源組成進(jìn)行進(jìn)一步的分析。

1.4 建模數(shù)據(jù)質(zhì)量檢驗(yàn)

首先, 通過圖 1TEF校正后的營養(yǎng)來源穩(wěn)定同位素混合空間, 可以初步判斷達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定性同位素數(shù)據(jù)是否落入4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中。其次, 通過迭代模擬的方法來判別達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中的可能性。迭代模擬即基于TEF校正后的4種營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素均值和標(biāo)準(zhǔn)偏差, 迭代生成10000次穩(wěn)定同位素混合空間, 繼而計算達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入這10000次混合空間中的頻次。 達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在>0.05可能性區(qū)域, 可判定數(shù)據(jù)質(zhì)量滿足建模需要(圖 2A—C)。

當(dāng)捕食者樣本的穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)過多的存在于由各種營養(yǎng)來源確立的穩(wěn)定同位素混合空間的質(zhì)心區(qū)域時, 同位素混合空間中營養(yǎng)來源與捕食者的共線性會增加, 導(dǎo)致穩(wěn)定同位素質(zhì)量平衡模型求解無法收斂或無法較好的匹配預(yù)測值與觀測值[24]。因此, 繼續(xù)通過迭代模擬的方法來判別數(shù)據(jù)質(zhì)量。再次基于TEF校正后的4種營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素均值和標(biāo)準(zhǔn)偏差, 迭代生成10000次高風(fēng)險混合同位素空間(以質(zhì)心為中心的50%不規(guī)則多邊形面積內(nèi))[24,25], 繼而計算達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入高風(fēng)險混合空間中的次數(shù), 計算落入高風(fēng)險穩(wěn)定同位素混合空間的概率, 來檢驗(yàn)數(shù)據(jù)建模的質(zhì)量; 達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在<0.95可能性區(qū)域, 可判定數(shù)據(jù)質(zhì)量滿足要求(圖 2D—F)[24,25]。

圖2A—C顯示了保安湖捕食者達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素值的變化將如何影響營養(yǎng)來源混合模型合理求解的概率[25]。達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌的穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)值應(yīng)處于95%概率輪廓內(nèi), 本研究中的兩種鲌類樣品均符合要求。圖 2D—F則顯示了捕食者達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌同位素值的變化將如何影響營養(yǎng)來源混合模型低估風(fēng)險的概率[24]。捕食者達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌樣品落入風(fēng)險區(qū)的概率總體低于50%, 未出現(xiàn)高于95%概率的樣本, 同樣滿足模型要求。

圖2 混合多邊形迭代布局Fig. 2 Mixing polygon simulation

1.5 模型構(gòu)建與非度量多維尺度分析(NMDS)

本研究使用R包simmr來擬合所有的同位素貝葉斯混合模型(iter=50000, burn=1000, thin=10,n.chain=4), 使用R包vegan對兩種棲息地鲌類食物來源數(shù)據(jù)進(jìn)行NMDS分析。

2 結(jié)果

2.1 模型結(jié)果

模型結(jié)果表明(表 1), 沿岸帶和敞水區(qū)棲息地采集到的達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌樣品營養(yǎng)來源組成基本相似, 均以浮游動物占比最高, 以沿岸帶餌料魚類占比其次。

表1 不同營養(yǎng)來源貢獻(xiàn)比例Tab. 1 Contribution ratio of different nutrition sources

2.2 模型整體性能評價

在貝葉斯模型中, 可以用偏差信息量準(zhǔn)則(Deviance information criterion, DIC), 即等級模型化的赤池信息量準(zhǔn)則(Akaike information criterion,AIC)[26], 來比較模型的相對節(jié)儉性(Parsimony)[27]。DIC值越小表明貝葉斯模型擬合的越好[28]。本研究中，由于來自沿岸帶與敞水區(qū)的達(dá)氏鲌和紅鰭原鲌觀測值樣本數(shù)量并不相同, 因此使用校準(zhǔn)的DIC(DICcor,進(jìn)行比較[29,30]。其中N表示每個模型的樣本數(shù),n為比較的模型中樣本數(shù)最低的數(shù)據(jù)。本研究中計算DICcor時,n取值為7。模型整體性能評價結(jié)果表明(表 2), 沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境鲌類營養(yǎng)來源貝葉斯混合模型擬合較好。兩種棲息地的模型比較來看, 敞水區(qū)較沿岸帶DIC值更低, 但DICcor值較沿岸帶略高。

表2 模型整體性能評價Tab. 2 Model performance

2.3 兩種棲息地鲌類的非度量多維尺度分析

對兩種棲息地鲌類食物來源數(shù)據(jù)進(jìn)行NMDS分析(圖 3), 來自兩種棲息地的鲌類食物來源基本一致, 未出現(xiàn)差異。

圖3 兩種棲息地鲌類食物來源NMDS圖Fig. 3 Food sources NMDS plot of culters in different habitats

3 討論

在湖泊中, 魚類水體空間類型包括敞水區(qū)與沿岸帶等, 魚類往往占據(jù)沿岸帶或者敞水區(qū)生境二者之一, 并能形成適應(yīng)于棲息生境條件下的獨(dú)特形態(tài)。然而, 魚類由于具有高度的流動特性, 并且由于捕食行為在各種生境間來回游動, 因此往往被認(rèn)為是水體小生境之間物質(zhì)與能量的“連接者”與“整合者”[31,32]。敞水區(qū)棲息地為湖泊開闊水域, 食物鏈模式以往主要被認(rèn)為是浮游植物→浮游動物→浮游食性魚類→肉食性魚類[33], 但由于魚類的運(yùn)動能力強(qiáng)且具有靈活的捕食策略, 將湖泊不同棲息地緊密聯(lián)系起來, 其食物組成還應(yīng)包括沿岸帶、底棲等生境中生物與碎屑組分[34]。

某些魚類群落依靠沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境的能量途徑, 且兩種能量途徑對于魚類群落來說同等重要[35]。保安湖沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境中的高營養(yǎng)級捕食者的不同食物來源比重基本相似, 表明保安湖鲌類在兩種棲息地中均有攝食行為; 且兩種生境中鲌類的食物來源較為廣泛, 基本涵蓋了沿岸帶與敞水區(qū)的所有餌料生物, 表明其能夠?qū)碓从趦煞N生境中的能量整合到一起。

以往的研究資料表明, 具備靈活運(yùn)動能力的魚類或頂級捕食者是水域生態(tài)系統(tǒng)中不同生境的“連接者”[36], 能夠維持生態(tài)系統(tǒng)中食物網(wǎng)的穩(wěn)定性[11,37]。在以往的研究資料中, 捕食者(指魚類)對于不同生境所起到的耦合作用的大小通?；谑澄锝M成進(jìn)行分析, 高營養(yǎng)級捕食者能夠從水體各個生境中均衡地獲取食物被認(rèn)為耦合能力更強(qiáng)[38—40]。本研究運(yùn)用穩(wěn)定同位素質(zhì)量平衡混合模型與非度量多維尺度分析, 對保安湖高營養(yǎng)級捕食者營養(yǎng)來源的分析也支持以上觀點(diǎn)。保安湖高營養(yǎng)級捕食者—達(dá)氏鲌與紅鰭原鲌在運(yùn)動與捕食過程中, 將來自沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境中的食物鏈的營養(yǎng)與能量整合在一起, 實(shí)現(xiàn)了不同湖泊生境間的耦合, 對于維持保安湖生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)循環(huán)、食物網(wǎng)功能的完整性與穩(wěn)定性發(fā)揮了重要作用[34]。