叢枝菌根真菌在農(nóng)業(yè)領(lǐng)域的作用與應(yīng)用前景

黎劍錦，薛楊，毛瀚，宿少鋒

（1.五指山市林業(yè)局，海南五指山 572299；2.海南省林業(yè)科學(xué)研究院，海南海口 571100；3.海南大學(xué)熱帶作物學(xué)院，海南?？?570228）

1 叢枝菌根真菌（AMF）

菌根是指真菌與植物根系形成的互惠共生體。能夠侵染植物根系形成菌根的真菌叫做菌根真菌。形成菌根的植物被稱為菌根植物或寄主植物。因而, 菌根是菌根真菌和植物在長期生物進(jìn)化過程中形成的伙伴關(guān)系[1]。叢枝菌根自然存在于土壤中，是與80%～90%的高等植物共生的最古老的生物體[2]。在諸如高原山地，寒帶、熱帶森林，草原以及農(nóng)田都有分布[3]。菌根按照其形態(tài)特征和在植物體內(nèi)的著生部位，可分為3 種：外生菌根、內(nèi)生菌根和內(nèi)外生菌根。通常最常見的是內(nèi)生菌根[4]，屬于球菌門[5]。內(nèi)生菌根中的叢枝菌根是分布最廣的類群，可以和大多數(shù)植物建立互惠共生體[6]。AMF 與植物的相互作用對植物、真菌和土壤都有好處。一方面AMF 從宿主植物體內(nèi)獲取能量支持自我生長，同時為植物體輸送土壤中的C、N、P 等營養(yǎng)元素[7]，改善植物土壤養(yǎng)分吸收效率，并提高植物抗病、耐寒、耐旱、耐鹽堿等功能，緩解土壤重金屬帶來的不利影響[8，19]；另一方面，AMF 從寄主植物中獲得養(yǎng)分的同時，能夠改善土壤結(jié)構(gòu)、土壤團(tuán)聚體等主要土壤特性，從而提高了土壤抗侵蝕能力，減少土壤養(yǎng)分的流失[9]。已有研究表明，由于在低土壤養(yǎng)分條件下提高了農(nóng)作物的產(chǎn)量以及退化土壤的開墾，AMF 的應(yīng)用在可持續(xù)農(nóng)業(yè)和生態(tài)系統(tǒng)中可以發(fā)揮重要作用[10]。

2 AMF 在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的作用

2.1 緩解氣候變化對農(nóng)作物的不利影響

迄今為止，耕地是全球主要的土地利用類型之一[11]。由于人口的激增，其管理強度以及對環(huán)境的影響在未來可能會增加[12]。同時，單作造成的生物多樣性低，以及氣候變化引起的嚴(yán)重干旱，使耕作系統(tǒng)容易受到壓力和干擾[13]。這是因為全球變化驅(qū)動因素對生態(tài)系統(tǒng)的不利影響在一定程度上會對傳統(tǒng)的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)帶來不利影響，從而對糧食安全帶來挑戰(zhàn)。但AMF 能夠改善植物生長環(huán)境以及植物受外部脅迫帶來的不利影響[14]。

干旱脅迫（DS）是最常見的非生物脅迫之一，它給作物生長和生產(chǎn)帶來的危害嚴(yán)重威脅全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)。研究表明，AMF 通過多種機制顯著增強了寄主植物的抗旱性[15]。Zou 等[16]人報道，在DS 條件下，AMF顯著增加了枸橘的根毛密度和長度，而對根毛直徑?jīng)]有任何影響。菌根對根毛密度和長度的這種響應(yīng)可能會增加表面積，以促進(jìn)菌根植物吸收更多的水分和養(yǎng)分。Li 等[17]使用大麥及其野生性來評估灌溉條件與DS 條件下AMF 的作用。他們研究表明，AMF和根毛共同提高了磷的吸收，從而促進(jìn)了干旱脅迫下植物生長、植物水分吸收和光合能力，提高干旱脅迫下宿主植物的耐旱性。另外在干旱脅迫條件下，植物接種AMF 后有利于土壤大團(tuán)聚體的形成，對提高土壤養(yǎng)分、改善土壤結(jié)構(gòu)具有重要作用[18]。

宋鳳鳴等[19]在對任豆抗旱性的影響研究中發(fā)現(xiàn)接種叢枝菌根真菌能提高植物對水分利用效率，同時對光合同化能力也有顯著的提高，減輕光合反應(yīng)中心的傷害程度，對提高苗的抗旱性有顯著作用。邢紅爽等[20]研究表明，AMF 與狹葉薰衣草形成了良好的互利共生關(guān)系，摩西斗管囊霉、變形球囊霉均對高溫脅迫下寄主植物的耐熱性有明顯促進(jìn)作用，能提高狹葉薰衣草的耐熱性。王英男等[21]通過對鹽堿脅迫下羊草的抗性研究發(fā)現(xiàn)，接種AMF 可明顯提高羊草幼苗抗鹽堿能力，增強宿主植物體內(nèi)氧自由基的清除能力，尤其對羊草體內(nèi)抗壞血酸過氧化物酶（APX）、過氧化物酶（POD）、超氧化物歧化酶（SOD）和過氧化氫酶（CAT）的活性的提高具有明顯的影響。因此AMF 在未來的農(nóng)業(yè)發(fā)展中可能會發(fā)揮重要作用。

2.2 改善農(nóng)田土壤結(jié)構(gòu)，減少土壤養(yǎng)分流失

Rillig 和Mummey[9]研究表明，菌根真菌能在不同的尺度通過不同的機制影響土壤團(tuán)聚體。菌根真菌可以通過改變土壤顆粒組成以及改變地下微生物群落功能結(jié)構(gòu)等過程影響土壤團(tuán)聚體的組成和結(jié)構(gòu)，還能夠通過對地表植物群落生長調(diào)節(jié)影響土壤結(jié)構(gòu)。此外，AMF 菌絲分泌的特殊蛋白—球囊霉素相關(guān)蛋白（Glomalin-Related Soil Protein，GRSP），也被認(rèn)為是促進(jìn)土壤團(tuán)聚體形成和穩(wěn)定的重要因素，具有“超級膠水”的功能，能夠提高土壤的多孔結(jié)構(gòu)，有利于提升水分的滲透力和土壤穩(wěn)定性，為植物根系的生長提供必須的氣體交換通道以及所需的空間[22]。邢丹等[23]通過分析巖溶干旱環(huán)境下植物水分利用策略，發(fā)現(xiàn)叢枝菌根真菌對植物水分吸收利用及其菌絲輸水、改善土壤團(tuán)聚體和植物營養(yǎng)、影響水通道蛋白基因表達(dá)等有調(diào)控機制作用。在另一篇文章中通過對比分析，發(fā)現(xiàn)接種AMF 顯著提高桑樹根圍土壤大團(tuán)聚體百分含量、平均重量直徑（MWD）和幾何平均直徑（GMD），桑樹在AMF 作用下，根圍土壤孔隙度與水分入滲能力提高，并且土壤釋放較多的水分供根系吸收。另一方面，接種AMF 可提高土壤養(yǎng)分有效性，促進(jìn)N、P 養(yǎng)分吸收，緩解桑樹營養(yǎng)受限問題[24]。所以叢枝菌根真菌促進(jìn)宿主植物生長和增強抗旱性可能是AMF 直接促進(jìn)宿主植物根系對土壤水分和礦質(zhì)元素吸收和間接改善植株體內(nèi)生理代謝活動的緣故[25]?？傊珹MF 的菌絲網(wǎng)絡(luò)對植物根系的發(fā)育及自身的生長發(fā)育具有促進(jìn)作用，而且還對土壤具有保護(hù)作用，使其免受風(fēng)雨侵蝕的同時避免土壤肥力流失，所以AMF 對于干旱地區(qū)的植物尤為重要。

3 叢枝菌根對農(nóng)作物營養(yǎng)元素吸收及生長影響

在大多數(shù)陸地生態(tài)系統(tǒng)中，氮和磷被認(rèn)為是最主要的養(yǎng)分限制因子。在磷肥資源匱乏的發(fā)展中國家，迫切需要提高農(nóng)作物磷肥利用效率，盡量減少磷輸入的低效利用并減少磷向環(huán)境損失的可能性[26]。磷是植物生長發(fā)育最主要的礦質(zhì)元素之一，對植物的生長發(fā)育有著重要作用。大量研究表明，AMF 可以改善宿主植物營養(yǎng)狀況，尤其是P 營養(yǎng)元素[7]。一方面，AMF 可調(diào)節(jié)根際pH，對于根系磷酸酶以及難溶性磷酸鹽具有活化作用，從而提高植物對土壤P 元素的利用率。另一方面，其能增強宿主植物根系對土壤營養(yǎng)元素的吸收范圍，促進(jìn)P 元素在植物體內(nèi)的流通，增加植株體內(nèi)磷的儲存與利用效率[27-28]。AMF 能夠?qū)χ参锾峁┝自氐耐瑫r也受土壤及植物磷素營養(yǎng)狀況等因素的影響[29]。

王巖等[30]在對AMF 對玉米侵染和鋅、磷吸收的影響研究中發(fā)現(xiàn)，接種AMF 可改善玉米的鋅營養(yǎng)狀況，有效緩解玉米鋅磷拮抗作用，提高玉米對鋅磷等元素的利用率。張曉飛等[31]研究表明，集約化玉米生產(chǎn)中AMF 依然幫助植株從土壤中吸收有效磷。高密度體系下玉米對磷的吸收更加依賴于AMF 真菌，高密度種植增加AMF 對玉米對土壤有效磷的吸收。在紅三葉草的研究中也得到了相同的結(jié)果。與非菌根植物相比，由于菌根真菌的作用，植物能更容易從有機磷中獲得磷營養(yǎng)以滿足植物生長的需要，從而提高磷的利用率[28]。如果將AMF 應(yīng)用于缺磷較嚴(yán)重的草地土壤，對于牧草作物的增產(chǎn)具有重要的意義，并可減少過量的磷肥對草原生態(tài)系統(tǒng)的污染，有利于畜牧業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。

另外，叢枝菌根能夠促進(jìn)植物對土壤中氮元素的吸收、提高植物體內(nèi)氮含量，從而對植物生長發(fā)育、改善植物營養(yǎng)狀況也有重要的作用[32]。AMF 根外菌絲能夠利用NO3-、NH4+等離子和一些簡單形態(tài)的氨基酸[33]，對于有機氮礦化以及有機氮的形態(tài)的轉(zhuǎn)化具有促進(jìn)作用，有利于植物對氮元素的吸收[34]。與此同時，AMF 還可通過地下菌絲網(wǎng)絡(luò)將植物間礦質(zhì)營養(yǎng)元素的再分配中起到重要的作用[35]。多種研究表明，叢枝菌根對羊草（Leymus chinensis）[36]、蠶豆（Vicia faba）[37]、無芒稗（Echinochloa crusgallivar.mitis）和稻（Oryza sativa）[38]等植物氮的利用和吸收也具有明顯的促進(jìn)作用。李敏等[39]研究發(fā)現(xiàn)接種AMF 對于菜豆豆莢中氮含量與對照相比可提高17.1%。紅三葉在接種叢枝菌根真菌的情況下，土壤銨態(tài)氮、硝態(tài)氮和有效磷含量明顯增加[40]。在不同施氮水平下，接種不同種類叢枝菌根真菌均能夠侵染小麥根系，能夠顯著提高小麥的生物量以及地上部氮吸收量[41]。

4 AMF 在農(nóng)業(yè)中的應(yīng)用前景

在自然生態(tài)系統(tǒng)中，根際土壤生物多樣性有利于植物生長，營養(yǎng)元素吸收，增加脅迫耐受性，疾病預(yù)防等。這些生物包括菌根真菌、細(xì)菌、放線菌等，它們可溶解營養(yǎng)并幫助植物根系吸收。其中，叢枝菌根真菌（AMF）在自然生態(tài)系統(tǒng)中具有至關(guān)重要的作用，但農(nóng)業(yè)化肥的高利用率正在削弱其重要性[42]。自“第一次綠色革命”以來，人們對有益土壤微生物的關(guān)注相對較少，尤其是AMF[10]。目前，化學(xué)肥料的大量使用對食品質(zhì)量，環(huán)境和農(nóng)作物生產(chǎn)成本帶來一定的不利影響[43]。農(nóng)業(yè)生產(chǎn)過程中不合理地施用化肥、農(nóng)藥等化學(xué)品不僅會造成生態(tài)環(huán)境污染，還會對農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量及食品安全帶來不利影響。微生物技術(shù)作為一種環(huán)境友好型技術(shù)，在逐步減少化學(xué)產(chǎn)品使用的同時不影響農(nóng)作物的產(chǎn)量和品質(zhì)，在農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展中顯示出巨大的應(yīng)用潛力。與化學(xué)肥料相反，叢枝菌根真菌（AMF）有利于植物生長和維護(hù)土壤健康，對農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)發(fā)展，改善食品質(zhì)量、安全性，降低生產(chǎn)成本，減少環(huán)境危害以及建設(shè)生態(tài)友好型農(nóng)業(yè)起到了至關(guān)重要的作用[44]。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)過程中，AMF 作為可持續(xù)作物生產(chǎn)的工具，在養(yǎng)分循環(huán)中，提高肥料的使用效率，促進(jìn)植物的生長和農(nóng)作物的產(chǎn)量[10，45]，從而減少對化學(xué)肥料的依賴。由此可見，AMF 真菌對可持續(xù)農(nóng)業(yè)的發(fā)展以及改善農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境發(fā)揮著重要作用。目前，Abdullahi 等[46]已經(jīng)對番木瓜（Pawpaw）、香蕉（Musa specie）、木薯（Manihot esculenta）和玉米（Zea mays）等4 種農(nóng)作物土壤中天然AMF 種群進(jìn)行分離鑒定，證明了AMF 在農(nóng)業(yè)中大規(guī)模生產(chǎn)用的可能性。

很多研究表明，接種AMF 對于小麥（Triticumaestivum）[43]、玉米（Zea mays）[47]、大豆（Glycine max）[48]等主要糧食作物的產(chǎn)量都有顯著提高，對于改善農(nóng)作物營養(yǎng)狀況，提高農(nóng)作物對寒冷、鹽堿、干旱等逆境脅迫抗性也具有明顯作用[19]。趙平娟等[49]在研究叢枝菌根真菌對連翹抗旱性的影響發(fā)現(xiàn)，隨著菌根侵染率的提高，連翹幼苗脯氨酸含量和葉綠素增加，SOD 活性增強，減緩干旱對苗木細(xì)胞膜的破壞，延緩了植物受傷害的速度，提高連翹幼苗的抗旱性。呂星光等[50]對西瓜抗病性研究發(fā)現(xiàn)，接種AMF 能提高根系活力、過氧化物酶（POD）活性、過氧化氫酶（CAT）活性、超氧化物歧化酶（SOD）活性和可溶性糖含量，降低丙二醛（MDA）含量，從而減輕嫁接苗根結(jié)線蟲病害?？拙S寶等[51]發(fā)現(xiàn)油橄欖在育苗栽培及生長發(fā)育過程中往往會受到各種脅迫，影響果實產(chǎn)量和橄欖油品質(zhì)，而接種可與油橄欖共生的叢枝菌根真菌可以提高苗成活率、改善油橄欖生長狀況、抵御脅迫效果顯著。張杰[52]在對蔬菜育苗中發(fā)現(xiàn)含有AMF 的基質(zhì)培育番茄、黃瓜、小白萊、生菜幼苗，生長狀況明顯優(yōu)于不含有AMF 的基質(zhì)，且能提高植株凈光合速率，從而提高植株生產(chǎn)效率。在藥用植物種植方面，AMF 通過菌絲體的延長，分泌磷酸酶、有機酸等物質(zhì)活化土壤礦質(zhì)營養(yǎng)元素，提高藥用植物吸收效率，從而促進(jìn)藥用植物的生長；在提高藥用植物活性物質(zhì)合成和積累方面，AMF 通過調(diào)控次級產(chǎn)物代謝通路相關(guān)信號分子及關(guān)鍵酶活性，促進(jìn)黃酮類、萜類化合物的合成與積累，進(jìn)而改善藥用植物的品質(zhì)和質(zhì)量[53]。通過眾多文獻(xiàn)發(fā)現(xiàn)，AMF 對于農(nóng)作物自身生長、農(nóng)作物產(chǎn)量的提高及土壤營養(yǎng)元素的吸收具有積極的作用，同時對于減少化學(xué)肥料使用，保護(hù)農(nóng)業(yè)生態(tài)環(huán)境具有重要作用。目前國際上已有研究機構(gòu)和公司能夠大規(guī)模生產(chǎn)AMF 菌劑。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)過程中，選擇商品經(jīng)濟(jì)價值高的作物進(jìn)行菌根生物技術(shù)的推廣應(yīng)用，具有巨大的經(jīng)濟(jì)和生態(tài)效益[54]。除此之外，AMF 共生對于放射性核素和重金屬的治理、減少農(nóng)藥的使用、促進(jìn)農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展和維持生態(tài)系統(tǒng)的多功能性等方面起著至關(guān)重要的作用[55]。

綜上所述，選擇合適的AMF 植物進(jìn)行接種，不僅可以促進(jìn)植物對磷（P）等營養(yǎng)元素的吸收，還可以提高植物耐寒、耐旱、耐鹽堿等功能，提高植物中、Mn、Cu、Zn 等微量元素的含量[56]。因此，菌根生物技術(shù)有利于減少化肥和農(nóng)藥的使用，在提高果蔬品質(zhì)的同時，避免水果和蔬菜等農(nóng)產(chǎn)品的農(nóng)藥殘留問題。在全球果樹及花卉生產(chǎn)過程中，利用AMF 作為生物肥料、生物防護(hù)劑已得到廣泛的應(yīng)用。據(jù)預(yù)測，到2050 年全球人口將超過90 億，全球面臨嚴(yán)峻的資源危機和環(huán)境危機。使用AMF 作為生物肥料應(yīng)用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，在減少化肥、農(nóng)藥的使用的同時提高農(nóng)產(chǎn)品的產(chǎn)量和品質(zhì)，增加農(nóng)民的收入，減少對農(nóng)業(yè)生態(tài)環(huán)境的污染。并且在生態(tài)環(huán)境保護(hù)領(lǐng)域，AMF 也可以應(yīng)用于污染環(huán)境和退化生態(tài)系統(tǒng)的治理和修復(fù)，在人地矛盾日益嚴(yán)峻的今天，AMF 在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)以及生態(tài)環(huán)境修復(fù)必然有著更為廣闊的發(fā)展空間和應(yīng)用前景。