珠海城區(qū)臭鼩肥滿(mǎn)度的性二態(tài)及其與氣象因子的關(guān)系

母華強(qiáng)， 左崇圣， 黃誠(chéng)博， 王遠(yuǎn)， 陳慶儀， 陳艷

(廣東省珠海市第二中學(xué)，廣東珠海519000)

大部分小型哺乳動(dòng)物的肥滿(mǎn)度存在明顯的季節(jié)性變化，一般表現(xiàn)為春季高于夏季(劉志龍，李仲來(lái)，1993；房繼明等，1995a，1995b；劉偉等，2003)。不同季節(jié)中的氣溫(李曉晨等，1992；鮑毅新，杜衛(wèi)國(guó)，2000；鄭元利，楊再學(xué)，2003；周朝霞等，2007)、食物來(lái)源(高楓，鮑毅新，1995；楊再學(xué)，1995；鄭元利，楊再學(xué)，2003；周朝霞等，2007；母華強(qiáng)等，2013)、降雨(鮑毅新，杜衛(wèi)國(guó)，2000)等環(huán)境因素及繁殖(李曉晨等，1992；楊再學(xué)，1995)、種群密度(劉偉等，2003)等均可影響動(dòng)物的肥滿(mǎn)度。

臭鼩屬鼩形目鼩鼱科Soricidae臭鼩屬Suncus(胡錦矗，2007)，以蟑螂等昆蟲(chóng)為食(詹紹琛，1988)，主要分布于亞洲東部、東南部及西南部，在我國(guó)南方為常見(jiàn)種(閱可延，1988)。臭鼩既是印鼠客蚤Xenopsyllacheopis(楊華源等，2006)和鼠疫桿菌Yersiniapestis(Marshalletal.，1967)的寄主，又可用于動(dòng)物行為研究(Keiichiroetal.，1999)。臭鼩分為共棲型和野外型，前者常出現(xiàn)在人類(lèi)居住區(qū)，后者生活在遠(yuǎn)離人類(lèi)的灌叢、森林中。臭鼩繁殖季為4—6月和8—10月，每胎1～5仔，幼仔約3周后斷奶(Smith，解焱，2009)。不同地區(qū)的臭鼩在形態(tài)結(jié)構(gòu)、繁殖等方面有較大的差異(Chalesetal.，1966；Yong，1974；Brooksetal.，1980；胡根林，諸葛陽(yáng)，1994)，并對(duì)環(huán)境變化特別敏感(沃恩等，2017)。為了解亞熱帶氣候條件下，城市環(huán)境中臭鼩肥滿(mǎn)度的變化規(guī)律及影響因素，根據(jù)當(dāng)?shù)氐臍夂蛱卣鲃澐旨竟?jié)，并采用更優(yōu)的肥滿(mǎn)度計(jì)算指標(biāo)，于2017年6月—2019年3月對(duì)廣東省珠海市城區(qū)臭鼩肥滿(mǎn)度進(jìn)行了系統(tǒng)研究，以期揭示臭鼩肥滿(mǎn)度在性別間、未懷孕雌性和懷孕雌性間及季節(jié)間的差異，并探討肥滿(mǎn)度變化的原因。

1 研究方法

1.1 研究地區(qū)概況

珠海市(113°03′～114°19′E，21°48′～22°27′N(xiāo))位于廣東省南部，屬亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，氣候濕潤(rùn)，年均相對(duì)濕度79%，年均氣溫22.4 ℃，年日照數(shù)1 605～2 545 h(田廣紅等，2015)。城區(qū)主要位于香洲區(qū)，綠化良好，街道兩側(cè)多帶狀綠化帶，有眾多城區(qū)綠地公園。根據(jù)當(dāng)?shù)氐慕邓繉⒁荒陝澐譃榇杭?1—3月，又叫雨季前)、夏季(4—9月，又叫雨季)及秋季(10—12月，又叫雨季后) 3個(gè)生態(tài)季節(jié)(范伶俐等，2010)。春季和秋季降水少，月均降水量100 mm以下，夏季濕熱、降水多，月均降水量200～400 mm。

1.2 樣本的獲取、處理及氣象數(shù)據(jù)的收集

臭鼩于2017年6月—2019年3月在香洲區(qū)城區(qū)約5 km2的范圍內(nèi)捕獲(圖1)。以醬油煎豬皮為誘餌，在城區(qū)綠化帶內(nèi)用中型鐵板鼠鋏單線(xiàn)布鋏，同一季節(jié)中布鋏點(diǎn)不重復(fù)。采用鋏夜法，于無(wú)雨天傍晚將鋏置于綠化帶的隱蔽處，第二天早上收鋏。調(diào)查期內(nèi)每月進(jìn)行布鋏，月布鋏數(shù)及捕獲率(捕獲率=捕獲數(shù)/放鋏數(shù)×100%，表示種群相對(duì)密度)等詳見(jiàn)表1。

表1 臭鼩捕獲的基本情況Table 1 The result of trapping for Suncus murinus

圖1 廣東省珠海市城區(qū)臭鼩研究區(qū)域及布鋏點(diǎn)Fig. 1 Study site and capture plots of Suncus murinus in the unban areas of Zhuhai， Guangdong Province

捕獲樣本帶回室內(nèi)稱(chēng)量體質(zhì)量(body mass，W)(精度0.1 g)，測(cè)量體長(zhǎng)(body length，L)(精度0.1 mm)等。對(duì)樣本分辨雌雄、解剖、測(cè)量，并稱(chēng)量胴體質(zhì)量(精度0.1 g)等。由于雌性臭鼩出生后3周可達(dá)性成熟(閱可延，1988)，獨(dú)立生活過(guò)程中幼年期很短(楊士劍，諸葛陽(yáng)，1989)，因此捕獲個(gè)體中大多數(shù)獨(dú)立生活已有相當(dāng)時(shí)間。本研究發(fā)現(xiàn)，最小懷孕的雌性個(gè)體體質(zhì)量為24 g，故將此體質(zhì)量以下的雌性個(gè)體剔除，雄性個(gè)體參照楊士劍和諸葛陽(yáng)(1989)的標(biāo)準(zhǔn)將睪丸長(zhǎng)度在5 mm及以下的雄性剔除，剩余個(gè)體數(shù)據(jù)用于分析。

采用在靈敏度、季節(jié)動(dòng)態(tài)中更優(yōu)的重長(zhǎng)指標(biāo)KWL(W/L)計(jì)算肥滿(mǎn)度(房繼明等，1995a，1995b)，該指標(biāo)為單位體長(zhǎng)所承擔(dān)的生物量，值越大，肥滿(mǎn)度越高。為了消除攝食、繁殖狀況等對(duì)體質(zhì)量的影響，在計(jì)算肥滿(mǎn)度時(shí)用胴體質(zhì)量代替體質(zhì)量(劉志龍，李仲來(lái)，1993；劉偉等，2003)。

季節(jié)氣象特征數(shù)據(jù)，季月平均溫度、季月平均降水量、季月平均相對(duì)濕度及季月平均日照數(shù)從珠海市氣象局獲得。

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用Kolmogorov-Smirnov test檢驗(yàn)數(shù)據(jù)的正態(tài)性。如數(shù)據(jù)呈正態(tài)分布，采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗(yàn)肥滿(mǎn)度在性別間、未懷孕雌性和懷孕雌性間及季節(jié)間的差異性；反之則用非參數(shù)檢驗(yàn)(Kruskal-WallisH)進(jìn)行。若滿(mǎn)足方差齊性，用Bonfferrom test進(jìn)行組間肥滿(mǎn)度的多重比較，否則采用Dannet’ T3 test。通過(guò)Spearman相關(guān)系數(shù)分析肥滿(mǎn)度與氣象因子的相關(guān)關(guān)系。所有統(tǒng)計(jì)分析均在SPSS 21中進(jìn)行，顯著水平設(shè)為α=0.05(雙尾檢測(cè))。

2 結(jié)果

共布鋏2 497個(gè)鋏日，捕獲337只臭鼩。2017年夏季和秋季分別布鋏152個(gè)和154個(gè)，季捕獲率分別為15.13%和12.78%。2018年春、夏和秋季布鋏數(shù)分別為420個(gè)、760個(gè)和283個(gè)，季捕獲率分別為10.95%、16.18%和13.43%。2019年春季布鋏342個(gè)，季捕獲率為11.11%。季捕獲率為夏季>秋季>春季(表1)。捕獲個(gè)體中選取328只成體肥滿(mǎn)度數(shù)據(jù)用于后續(xù)分析。

經(jīng)Kolmogorov-Smirnov test檢驗(yàn)，肥滿(mǎn)度數(shù)據(jù)在季節(jié)及性別間均呈正態(tài)分布，但組間不滿(mǎn)足方差齊性，故組間多重比較使用Dannet’ T3 test。

2.1 體質(zhì)量的性別差異

2.2 肥滿(mǎn)度的性別差異

雄性、未懷孕雌性和懷孕雌性肥滿(mǎn)度均值分別為3.32、2.34和2.40，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(One-Way ANOVA：F2，326=140.622，P<0.001)。與未懷孕雌性及懷孕雌性相比，雄性具有較高的肥滿(mǎn)度(P<0.001)，并且在各個(gè)季節(jié)中，雄性均比前兩者高(P<0.001)。未懷孕雌性與懷孕雌性肥滿(mǎn)度之間差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(One-Way ANOVA：F1，161=0.949，P=0.331)，但在春季，后者比前者高且差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)(表2)。

2.3 肥滿(mǎn)度的季節(jié)差異

雄性臭鼩個(gè)體肥滿(mǎn)度具有顯著的季節(jié)差異(One-Way ANOVA：F2，164=5.666，P=0.004)，春季和夏季肥滿(mǎn)度顯著高于秋季(P<0.05)。未懷孕雌性肥滿(mǎn)度在季節(jié)間的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F2，92=2.235，P=0.113)。懷孕雌性肥滿(mǎn)度在季節(jié)間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(F2，66=7.401，P=0.001)，春季肥滿(mǎn)度明顯高于夏季和秋季(P<0.05)(表2)。

表2 臭鼩肥滿(mǎn)度在性別及季節(jié)間的比較Table 2 A comparison of the relative fatness of Suncus murinus among sexes and seasons by One-Way ANOVA

2.4 肥滿(mǎn)度與氣象因子的關(guān)系

Spearman相關(guān)分析結(jié)果顯示，雄性臭鼩個(gè)體的肥滿(mǎn)度與4種氣象因子均無(wú)顯著相關(guān)性(P>0.05)(圖2)。未懷孕雌性肥滿(mǎn)度與季月平均降水量呈顯著正相關(guān)(P=0.022)，與其他因子無(wú)顯著相關(guān)性(P>0.05)(圖3)。懷孕雌性肥滿(mǎn)度與季月平均溫度呈顯著負(fù)相關(guān)(P=0.005)，與其他因子無(wú)顯著相關(guān)性(P>0.05)(圖4)。

圖2 雄性臭鼩肥滿(mǎn)度與氣象因子的關(guān)系Fig. 2 Relationship between the relative fatness of male Suncus murinus and meteorological factors

圖3 未懷孕雌性臭鼩肥滿(mǎn)度與氣象因子的關(guān)系Fig. 3 Relationship between the relative fatness of non-pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

圖4 懷孕雌性臭鼩肥滿(mǎn)度與氣象因子的關(guān)系Fig. 4 Relationship between the relative fatness of pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

3 討論

3.1 布鋏差異對(duì)調(diào)查結(jié)果的影響

在小型獸類(lèi)種群的調(diào)查中，鼠夾法簡(jiǎn)單易行，是使用最為廣泛的一種調(diào)查方法(鄭新民等，2008)。此法中，常用捕獲率表示種群的相對(duì)密度(田家祥等，1990)，捕獲率高代表種群密度高，反之密度低。但鼠夾法如長(zhǎng)期、大強(qiáng)度進(jìn)行會(huì)對(duì)種群造成明顯的影響，應(yīng)合理安排調(diào)查頻度和置鋏密度(鄭新民等，2008)。本研究中采用了單線(xiàn)布鋏，同一季節(jié)中布鋏點(diǎn)不重復(fù)，以降低捕打強(qiáng)度。

城市環(huán)境中用鼠夾法獲取樣本，如按固定鋏距，部分鋏會(huì)暴露在行人(特別是小孩)易發(fā)現(xiàn)處，很容易引起傷害事故，故只在綠化帶的隱蔽處置鋏。又因不同地方的綠化帶長(zhǎng)度或面積的差異，每次布鋏數(shù)不相同，以致同季節(jié)中月捕獲率差異較大，但季捕獲率均反映出了夏季最高、春季最低的規(guī)律，表明季捕獲率能反映季節(jié)間種群密度的差異。在6個(gè)季節(jié)跨度中共布鋏59次。在約5 km2的范圍內(nèi)，每個(gè)季節(jié)均多次布鋏，且布鋏點(diǎn)隨機(jī)分布。雖季節(jié)間布鋏數(shù)有差異，因是多樣本的統(tǒng)計(jì)分析，季節(jié)間布鋏數(shù)的差異對(duì)季節(jié)間肥滿(mǎn)度的誤差影響不大。

3.2 臭鼩肥滿(mǎn)度的性別差異

臭鼩具有性二態(tài)特征：雄性明顯大于雌性。大個(gè)體意味著在獲得食物資源等方面更具優(yōu)勢(shì)，其肥滿(mǎn)度也相應(yīng)更高，更有利于在性選擇中獲得成功(Yoccot & Wesnager，1998)。雖然總體上懷孕雌性與未懷孕雌性肥滿(mǎn)度無(wú)明顯差異，但在春季，前者顯著高于后者，其原因可能是春季種群密度(捕獲率)較低，個(gè)體間競(jìng)爭(zhēng)強(qiáng)度下降，懷孕雌性能獲得更充足的食物資源。

3.3 臭鼩肥滿(mǎn)度與氣象因子的關(guān)系

小型哺乳動(dòng)物肥滿(mǎn)度受氣象條件直接或間接影響。降水、氣溫等氣象因子對(duì)動(dòng)物影響復(fù)雜(Lima & Jaksic，2002)。降水通過(guò)影響植被來(lái)影響動(dòng)物的食物來(lái)源和隱蔽場(chǎng)所等，其間接作用不可忽視(孫儒泳，2001)。降水對(duì)不同動(dòng)物作用的結(jié)果可能不同，社鼠肥滿(mǎn)度與降水量呈顯著負(fù)相關(guān)(鮑毅新，杜衛(wèi)國(guó)，2000)，而雌性東方田鼠Microtusfortis則相反(趙運(yùn)林等，2018)。珠海市地處亞熱帶沿海季風(fēng)區(qū)，城區(qū)臭鼩生活環(huán)境多常綠喬木，其下有茂密的灌木草叢等形成的比較穩(wěn)定的隱蔽環(huán)境，同時(shí)臭鼩主要以蟑螂等昆蟲(chóng)為食，食物資源較為豐富，可以從食物中獲得需要的水分。這可能是雄性及懷孕雌性肥滿(mǎn)度與降水量無(wú)顯著相關(guān)性的重要原因。而未懷孕雌性肥滿(mǎn)度與降水量呈顯著正相關(guān)，在降水量更多的夏季有更高的肥滿(mǎn)度，表明其肥滿(mǎn)度容易受到夏季降水量的影響。

空氣濕度與動(dòng)物的體熱調(diào)節(jié)關(guān)系密切，過(guò)高或過(guò)低的濕度都會(huì)影響動(dòng)物的代謝(李超英等，2006)。實(shí)驗(yàn)室條件下，低濕度(25%～35%)可使小鼠Musmusculus體質(zhì)量增長(zhǎng)變慢(吳敬民等，2007)，高濕或低濕環(huán)境還可引起KM小鼠血細(xì)胞及血液生化指標(biāo)異常、營(yíng)養(yǎng)不良等現(xiàn)象(董浩然等，2012)，這勢(shì)必影響肥滿(mǎn)度。研究期間當(dāng)?shù)夭煌竟?jié)的月平均濕度為68%～85%，較為適宜，臭鼩肥滿(mǎn)度與之無(wú)顯著相關(guān)性。

光周期是影響動(dòng)物行為和生理季節(jié)性變化的主要信號(hào)(Lynch，1973；劉偉，房繼明，2001)，可誘導(dǎo)動(dòng)物內(nèi)分泌激素的變化(Nagyetal.，1995)，從而影響其產(chǎn)熱能力、體質(zhì)量等(劉偉，房繼明，2001；李升興等，2003)。不同動(dòng)物對(duì)光周期變化的反應(yīng)存在差異。短光照下BALB/c裸小鼠的生長(zhǎng)優(yōu)于長(zhǎng)光照(李志東等，2008)，而黑線(xiàn)毛足鼠Phodopussungorus(Heldmaieretal.，1981)、環(huán)頸旅鼠Dicrostonyxgroenlandicus(Nagyetal.，1995)、布氏田鼠Lasiopodomysbrandti(劉偉，房繼明，2001；李升興等，2003)則相反。本研究中臭鼩肥滿(mǎn)度與季月平均日照數(shù)無(wú)顯著相關(guān)性，表明季節(jié)間光周期變化對(duì)臭鼩肥滿(mǎn)度影響并不明顯。

溫度對(duì)動(dòng)物體質(zhì)量、能量攝入及產(chǎn)熱等有顯著影響(Abelendaetal.，2003)。低溫下，大絨鼠Eothenomysmiletus體質(zhì)量下降，攝食量增加(朱萬(wàn)龍等，2016，2017)，高山姬鼠體質(zhì)量下降，產(chǎn)熱增加(侯東敏，朱萬(wàn)龍，2017)。寒冷環(huán)境下動(dòng)物肥滿(mǎn)度一般較低(李曉晨等，1992；張忠兵等，2002)。相反，較高的溫度有助于動(dòng)物的生長(zhǎng)，如社鼠肥滿(mǎn)度與氣溫呈顯著正相關(guān)性(鮑毅新，杜衛(wèi)國(guó)，2000)。對(duì)一些鼩鼱科物種的研究顯示，在面對(duì)寒冷少食的環(huán)境時(shí)，可通過(guò)降低身體大小和質(zhì)量(Gebczynski，1965)來(lái)降低對(duì)食物的需求(Mezhzherin，1964)，同時(shí)還能夠維持較高的代謝。臭鼩雄性及未懷孕雌性肥滿(mǎn)度與季月平均溫度無(wú)顯著相關(guān)性，而懷孕雌性在較低溫度下的春季(15～20 ℃)反而具有更高的肥滿(mǎn)度。這可能是在當(dāng)?shù)貋啛釒Лh(huán)境下，春季相對(duì)低溫并未使臭鼩肥滿(mǎn)度降低。

3.4 臭鼩肥滿(mǎn)度的季節(jié)變化

小型哺乳動(dòng)物的肥滿(mǎn)度多存在明顯的季節(jié)性變化，一般春季較高、夏季較低(劉志龍，李仲來(lái)，1993；房繼明等，1995a，1995b；劉偉等，2003)。種群自身密度、繁殖狀態(tài)及多種環(huán)境因素均可影響到動(dòng)物肥滿(mǎn)度的季節(jié)變化。本研究中，臭鼩雄性和懷孕雌性在春季具有較高的肥滿(mǎn)度，這可能是春季臭鼩種群密度(捕獲率)較低，雄性和懷孕雌性能夠獲得充足的食物。懷孕雌性在進(jìn)入繁殖期(春季)前獲得較好的營(yíng)養(yǎng)狀態(tài)有利于繁殖的進(jìn)行。

在食物資源不足、繁殖過(guò)程及高種群密度等條件下，動(dòng)物個(gè)體間競(jìng)爭(zhēng)壓力加劇，肥滿(mǎn)度很可能下降(Janet & Fairloy，1978；劉偉等，2003；母華強(qiáng)等，2013)。夏季是臭鼩的繁殖高峰期，種群密度(捕獲率)大。夏季雄性個(gè)體仍然維持了較高的肥滿(mǎn)度，同時(shí)懷孕雌性的肥滿(mǎn)度較春季明顯降低，這可能反映出雄性個(gè)體大，在對(duì)食物資源等的競(jìng)爭(zhēng)中處于優(yōu)勢(shì)地位，而食物資源及種群密度影響懷孕雌性較高肥滿(mǎn)度的維持。

秋季，雖然種群密度(捕獲率)下降，但可能因昆蟲(chóng)等食物資源的減少，雄性及懷孕雌性肥滿(mǎn)度處于一年中較低水平。未懷孕雌性肥滿(mǎn)度無(wú)明顯的季節(jié)變化，表明其面對(duì)季節(jié)間環(huán)境變化時(shí)，能夠通過(guò)一定的調(diào)節(jié)，維持肥滿(mǎn)度的相對(duì)穩(wěn)定。

上述分析表明，亞熱帶環(huán)境下，臭鼩肥滿(mǎn)度的季節(jié)變化主要受自身種群密度及食物資源的影響，同時(shí)也反映出不同性別、不同生理狀況(懷孕/未懷孕)的個(gè)體對(duì)同一環(huán)境有不同的耐受力和生理適應(yīng)能力。對(duì)雄性來(lái)說(shuō)，大的個(gè)體不但降低了身體的熱散失，在獲得食物資源及配偶等方面也更具優(yōu)勢(shì)。對(duì)雌性來(lái)說(shuō)，較小的個(gè)體雖然散熱更快，但同時(shí)可能降低了對(duì)食物的絕對(duì)需求量，減少了活動(dòng)范圍和強(qiáng)度，可以將更多能量用于繁殖。種群密度在春季處于一年的最低水平，春季中雄性和懷孕雌性較高的肥滿(mǎn)度有利于種群的快速恢復(fù)，這對(duì)維持整個(gè)種群的相對(duì)穩(wěn)定有重要的意義。

致謝：野外數(shù)據(jù)收集過(guò)程中得到珠海市第二中學(xué)江鈺、楊彩霖、杜儀琳、李淅茵、曹馨丹、謝雯及實(shí)驗(yàn)室鐘育鋒老師的大力幫助，四川省綿陽(yáng)市林業(yè)局黎運(yùn)喜及西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院韋偉老師在文章的修改中提供了幫助。珠海市氣象局提供了相關(guān)的氣象數(shù)據(jù)，在此一并感謝！