SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)非生物脅迫中的作用研究進(jìn)展

汪永平 任偉 王潤(rùn)娟 邵坤仲 高慧娟 張金林

（蘭州大學(xué) 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 草地農(nóng)業(yè)教育部工程研究中心 草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，蘭州 730000）

翻 譯 后 修 飾（Post-translational modification，PTM）可以改變蛋白質(zhì)的三維結(jié)構(gòu)，進(jìn)而影響蛋白質(zhì)的定位、活性和穩(wěn)定性，對(duì)蛋白質(zhì)正常生物學(xué)功能的發(fā)揮起重要調(diào)節(jié)作用［1-2］。甲基化（Methylation）、磷酸化（Phosphorylation）、乙酰化（Acetylation）、糖基化（Glycosylation）、亞硝基化（Nitrosylation）、泛素化（Ubiquitination）和SUMO化（Sumoylation）等都是重要的翻譯后修飾途徑［3-4］，它們共同協(xié)調(diào)著真核生物體內(nèi)不同的生理生化反應(yīng)，對(duì)真核生物的生長(zhǎng)發(fā)育和逆境適應(yīng)等過(guò)程具有重要的調(diào)控作用［5］。

SUMO（Small ubiquitin-related modifier） 是 一種由100個(gè)左右的氨基酸組成的類(lèi)泛素小分子多肽，在真核生物中高度保守且廣泛存在。與泛素化過(guò)程非常類(lèi)似，蛋白質(zhì)的SUMO化修飾過(guò)程主要由3種酶通過(guò)分級(jí)作用來(lái)完成：首先，未成熟的前體SUMO蛋白Pre-SUMO在特異酶的作用下，其C端的2個(gè)甘氨酸（Gly）殘基發(fā)生暴露，成為成熟的SUMO，接著在E1激活酶（E1 activating enzyme）作用下通過(guò)轉(zhuǎn)酯反應(yīng)被激活，然后轉(zhuǎn)移到E2結(jié)合酶（E2 conjugating enzyme）上并通過(guò)硫酯鍵與E2的活性位點(diǎn)Cys連接而與E2結(jié)合，最后在E3連接酶（E3 ligase）作用下轉(zhuǎn)移到靶蛋白上，完成SUMO化修飾［6-7］。完成修飾后的SUMO蛋白有2個(gè)去向，一是在SUMO蛋白酶的作用下與底物蛋白之間的肽鍵斷裂直接形成游離的SUMO蛋白；二是在SUMO E4連接酶的作用下，繼續(xù)征集SUMO蛋白，形成SUMO鏈，最后在泛素E3連接酶的作用下被降解［5］（圖1）。與泛素化不同的是，SUMO化沒(méi)有直接介導(dǎo)蛋白質(zhì)的降解，而是通過(guò)調(diào)控目標(biāo)蛋白的構(gòu)象，影響該蛋白的活性和與其他蛋白的相互結(jié)合過(guò)程［6，8］。由于SUMO化和泛素化大都靶向相同類(lèi)型的氨基酸，因此，它們最初被認(rèn)為是相互拮抗的過(guò)程。在酵母和后生動(dòng)物中，SUMO化在細(xì)胞行使正常功能的很多方面都發(fā)揮著重要作用，包括染色質(zhì)重塑［9］、DNA 修復(fù)［10］、細(xì)胞核 /細(xì)胞質(zhì)間物質(zhì)轉(zhuǎn)運(yùn)［11］、轉(zhuǎn)錄［11］和細(xì)胞周期調(diào)控［12］等。

研究發(fā)現(xiàn)，SUMO化蛋白的積累可以增強(qiáng)擬南芥（Arabidopsis thaliana） 對(duì) 鹽［14］、 高 溫［6，15-16］、寒冷［17-18］、干旱［19-20］、銅離子［21］和氧化脅迫［22-23］等多種環(huán)境脅迫的抗性。水稻（Oryza sativa）SUMO化蛋白的積累可以增強(qiáng)其對(duì)冷、高鹽或ABA（abscisic acid）等非生物脅迫的抗性［24-26］。玉米（Zea mays）種子發(fā)育過(guò)程中SUMO化相關(guān)基因會(huì)大量表達(dá)，這可能對(duì)保持種子在脅迫條件下的存活率有重要影響。此外，熱和氧化脅迫也會(huì)誘導(dǎo)SUMO化蛋白的大量積累［27-28］。SlSIZ1介導(dǎo)的HsfA1的SUMO化可以增強(qiáng)番茄（Solanum lycopersicum）的抗熱性［29-30］。GmSIZ1a和GmSIZ1b的表達(dá)可以促進(jìn)大豆（Glycine max）的生長(zhǎng)并顯著增加在各種非生物脅迫（如高鹽、熱或ABA）處理下的SUMO化水平［31-32］。低溫條件下，MdSIZ1介導(dǎo)MdMYB1的SUMO化可以提高蘋(píng)果（Malus domestica）花青素的含量［33］。以上表明SUMO化對(duì)植物適應(yīng)多種非生物脅迫具有重要作用。在這些SUMO化修飾過(guò)程中，E3連接酶具有選擇底物的作用，對(duì)SUMO化系統(tǒng)進(jìn)行精準(zhǔn)的調(diào)節(jié)［34-35］。在植物細(xì)胞中，少量的E3連接酶調(diào)控了大量靶蛋白的SUMO化修飾過(guò)程［36］。本文就SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)干旱、鹽、高/低溫、營(yíng)養(yǎng)元素匱缺和重金屬毒害等非生物脅迫過(guò)程中的作用研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

圖1 SUMO化/去SUMO化循環(huán)過(guò)程（根據(jù)文獻(xiàn)［13］修改）

1 SUMO E3連接酶的結(jié)構(gòu)與功能

動(dòng)物中已發(fā)現(xiàn)的多種SUMO E3連接酶都包含有SIMs結(jié)構(gòu)域，非典型的SUMO E3連接酶如人類(lèi)的RanBP2和ZNF451只有一個(gè)SIM結(jié)構(gòu)域，而大多數(shù)保守的SUMO E3連接酶都屬于Siz/PIAS家族，它們都含有一個(gè)Siz/PIAS RING（SP-RING）結(jié)構(gòu)域和一個(gè)SAP結(jié)構(gòu)域［37-38］。目前，已知植物體內(nèi)主要有2種類(lèi)型的SUMO E3連接酶，即SIZ1和MMS21，它們都屬于SP-RING家族［36］，其中對(duì)SIZ1的研究較為深入。擬南芥AtSIZ1也具有動(dòng)物SUMO E3連接酶中發(fā)現(xiàn)的4個(gè)保守結(jié)構(gòu)域［39-40］，即SAP（Scaffold attachment factor（SAF）-A/B，acinus，PIAS for DNA binding）、PINIT（Nuclear retention of SP-RING protein/subcellular localization，Proline- isoleucineasparagines-isoleucine-threonine）、SP-RING（Siz/PIAS RING）和SXS（serine-X-serine）結(jié)構(gòu)域。除此之外，AtSIZ1還具有一個(gè)植物E3連接酶特有的PHD（plant homeodomain）結(jié)構(gòu)域［41］（圖 2）。通過(guò)在siz1-2突變體中轉(zhuǎn)入功能缺失突變的SIZ1sap、SIZ1phd、SIZ1pinit、SIZ1sp-ring和SIZ1sxs發(fā)現(xiàn)，SP-RING與SIZ1和SUMO結(jié)合的亞核結(jié)構(gòu)的標(biāo)記有關(guān)，PHD和PINIT可能與植物在響應(yīng)糖信號(hào)和光信號(hào)過(guò)程中下胚軸的伸長(zhǎng)有關(guān)，同時(shí)還發(fā)現(xiàn)，PHD對(duì)植物在熱脅迫下的SUMO化響應(yīng)是必需的［41］。植物中還有另外一種類(lèi)型的SUMO E3連 接 酶 MMS21（Methyl methanesulfonatesensitive21），其只含有1個(gè)SP-RING結(jié)構(gòu)域（圖2），主要參與細(xì)胞周期調(diào)控［42］、干細(xì)胞維持［34］和配子發(fā)育［43］等生物學(xué)過(guò)程。

圖2 SIZ/PIAS（A）和NSE2/MMS21（B）蛋白的SP-RING結(jié)構(gòu)域（引自文獻(xiàn)［39］）

2 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)非生物脅迫中的作用

2.1 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)干旱脅迫中的作用

干旱是限制全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的最重要非生物脅迫之一。SIZ1可以通過(guò)ABA非依賴途徑直接調(diào)控大量基因的表達(dá)并介導(dǎo)多種目標(biāo)蛋白的SUMO化提高植物的抗旱性。Catala等［20］通過(guò)基于全基因組的表達(dá)分析發(fā)現(xiàn)，在擬南芥中總共有大約1 700個(gè)基因的表達(dá)受干旱脅迫誘導(dǎo)，其中，有262個(gè)基因的表達(dá)是受SIZ1調(diào)控且獨(dú)立于DREB2A和ABA途徑的，主要與花青素生物合成、茉莉酸信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和磷饑餓響應(yīng)等有關(guān)。氣孔開(kāi)度的調(diào)節(jié)與植物對(duì)水分的利用效率和干旱響應(yīng)有重要關(guān)系，Miura等［44］和 Kim 等［15］發(fā)現(xiàn)，SIZ1的缺失可以引起由SA介導(dǎo)的ROS積累，使氣孔開(kāi)度減小，從而增強(qiáng)siz1突變體的抗旱性。而在siz1突變體中過(guò)表達(dá)編碼水楊酸羥化酶nahG后，SA的積累量減少，氣孔開(kāi)度增大，植株的抗旱性降低［15］。這與此前Catala等［20］提出的 SIZ1通過(guò)介導(dǎo)大量蛋白SUMO化增強(qiáng)擬南芥抗旱性的結(jié)論正好相反，推測(cè)是與他們所用的實(shí)驗(yàn)材料和實(shí)驗(yàn)條件不同有關(guān)。

Li等［45］在匍匐翦股穎（Agrostis stolonifera）上的研究發(fā)現(xiàn)，過(guò)表達(dá)OsSIZ1后的轉(zhuǎn)基因植株在干旱脅迫下SUMO化蛋白積累量增加，葉片保水能力更強(qiáng)且質(zhì)膜完整性也更好［45］，抗旱能力顯著增強(qiáng)。Mishra等［46］在棉花（Gossypiumsp.）中過(guò)表達(dá)OsSIZ1后轉(zhuǎn)基因植株在干旱脅迫下的凈光合效率和棉花產(chǎn)量顯著增加。番茄SlSIZ1的表達(dá)受冷、NaCl、PEG、H2O2和ABA的誘導(dǎo)，在煙草中表達(dá)后，SlSIZ1轉(zhuǎn)基因植株SUMO化蛋白含量顯著增多，滲透脅迫下種子萌發(fā)力和植株抗旱性顯著增強(qiáng)［30］。Mishra［47］和 Esmaeili等［48］也發(fā)現(xiàn)在擬南芥中過(guò)表達(dá)OsSIZ1可以提高轉(zhuǎn)基因植株在干旱條件下P5CS的表達(dá)量，增加脯氨酸的積累并提高轉(zhuǎn)基因擬南芥的抗旱性。

另一種類(lèi)型的SUMO E3連接酶MMS21也可以通過(guò)調(diào)控ABA合成途徑相關(guān)基因的表達(dá)調(diào)控?cái)M南芥對(duì)干旱脅迫的響應(yīng)。Zhang等［49］發(fā)現(xiàn)ABA、PEG處理或干旱脅迫可以抑制擬南芥AtMMS21的表達(dá)，過(guò)表達(dá)MMS21后擬南芥抗旱性顯著降低，而mms21突變體表現(xiàn)出更強(qiáng)的抗旱性。

2.2 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)鹽脅迫中的作用

高濃度鹽分會(huì)造成離子毒害、滲透脅迫和氧化損傷等次級(jí)脅迫［50］。siz1突變體可以通過(guò)SOS3非依賴途徑減少擬南芥對(duì)Na+的吸收和積累，增強(qiáng)擬南芥的耐鹽性。100 mmol/L NaCl能促進(jìn)擬南芥siz1突變體的生長(zhǎng)并降低Na+的吸收和積累［51］。sos3-1突變體對(duì)Na+和Li+超敏感，而突變SIZ1后的sos3-1 siz1-1雙突變體對(duì)Na+的敏感性顯著降低，而對(duì)Li+的敏感性無(wú)明顯變化［51-52］。

與以上Miura等［51］發(fā)現(xiàn)擬南芥siz1突變體通過(guò)減少對(duì)Na+的吸收和積累提高抗鹽性的結(jié)論不同的是，有學(xué)者研究發(fā)現(xiàn)SIZ1也可以正向調(diào)節(jié)植物對(duì)鹽脅迫的響應(yīng)。Conti等［14］發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫可以誘導(dǎo)擬南芥體內(nèi)SUMO化蛋白的積累。Miura等［18］在擬南芥中過(guò)表達(dá)SIZ1發(fā)現(xiàn)，在125 mmol/L NaCl條件下，轉(zhuǎn)基因株系根系生長(zhǎng)、葉面積和種子產(chǎn)量均明顯優(yōu)于野生型，耐鹽性顯著增強(qiáng)。在鹽脅迫條件下，擬南芥過(guò)表達(dá)OsSIZ1后地上部和根中的Na+積累顯著減少，而K+積累顯著增多，同時(shí)P5CS的表達(dá)量也顯著增加，抗鹽能力顯著增強(qiáng)［47-48］。

2.3 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)高溫脅迫中的作用

為了鑒定擬南芥中的SUMO化靶標(biāo)蛋白，Rytz等［53］利用適用于質(zhì)譜研究的工程化SUMO1對(duì)siz1和mms21突變體進(jìn)行蛋白質(zhì)組學(xué)分析，發(fā)現(xiàn)有超過(guò)1 000個(gè)靶標(biāo)蛋白在正常條件或熱脅迫刺激后被SUMO化。其中，大多是核定位蛋白，它們中大多數(shù)都可以和SIZ1結(jié)合，但是沒(méi)有鑒定到可以和MMS21結(jié)合的靶標(biāo)蛋白，這說(shuō)明MMS21只能介導(dǎo)少量低豐度蛋白的SUMO化修飾。

SIZ1可以通過(guò)SA非依賴途徑介導(dǎo)熱激轉(zhuǎn)錄因子（Heat shock transcription factors，HSFs）的SUMO化，調(diào)控編碼熱激蛋白（Heat shock proteins，HSPs）相關(guān)基因的表達(dá)，從而影響植物對(duì)熱脅迫的響應(yīng)。Yoo等［16］發(fā)現(xiàn)，在熱脅迫下，相較于野生型，siz1-2和siz1-3突變體SA積累量更多，SUMO化蛋白含量更少，熱敏感性更強(qiáng)。而在過(guò)表達(dá)nahG后siz1-2突變體盡管SA積累量減少，但熱敏感性更強(qiáng)［16］。

在匍匐翦股穎中過(guò)表達(dá)水稻OsSIZ1可以極大提高轉(zhuǎn)基因株系的耐熱性［45］。Zhang等［29］發(fā)現(xiàn)，番茄SlSIZ1干擾株系對(duì)熱脅迫敏感，過(guò)表達(dá)SlSIZ1可以提高番茄HSPs和HSFs等基因的表達(dá)，同時(shí)降低熱脅迫下ROS的積累，使轉(zhuǎn)基因株系抗熱性顯著增強(qiáng)。熱脅迫下SlSIZ1過(guò)表達(dá)株系HSP70、HSP90和HsfA2的表達(dá)量顯著增加，酵母雙雜交（Yeast two-hybrid，Y2H）和雙分子螢光互補(bǔ)（Bimolecular fluorescence complementation，BiFC） 試 驗(yàn) 發(fā) 現(xiàn)，SlSIZ1可以和SlHsfA1互作并介導(dǎo)SlHsfA1的SUMO化［29］。隨后在棉花［46］和擬南芥［47-48］中過(guò)表達(dá)水稻OsSIZ1的研究也都發(fā)現(xiàn)相似的結(jié)果。

2.4 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)冷脅迫中的作用

低溫誘導(dǎo)下，SIZ1會(huì)介導(dǎo)ICE1的SUMO化，被SUMO化的ICE1活性和穩(wěn)定性均顯著增加，并促進(jìn)CBF3/DREB1A的表達(dá)而抑制MYB15的表達(dá)，以增強(qiáng)植物的耐寒能力。Miura等［17，54］發(fā)現(xiàn)，在擬南芥siz1突變體中，CBF3/DREB1A的表達(dá)被抑制；ICE1的K393位置被替換后ICE1K393R無(wú)法與SUMO蛋白結(jié)合，在野生型擬南芥中表達(dá)ICE1K393R后CBF3/DREB1A的表達(dá)被抑制，同時(shí)MYB15積累量增加，轉(zhuǎn)基因株系對(duì)低溫的敏感性增強(qiáng)［17］。低溫下SIZ1還可以通過(guò)抑制SA積累，誘導(dǎo)CBF3/DREB1A表達(dá)，從而增強(qiáng)植物的抗寒性。siz1突變體對(duì)冷脅迫敏感，SA積累水平較高，CBF3/DREB1A、COR47和KIN1等關(guān)鍵低溫誘導(dǎo)表達(dá)基因的表達(dá)量較低；而在siz1突變體中表達(dá)nahG后，SA積累量降低，轉(zhuǎn)基因植株抗冷性顯著增強(qiáng)［55］。Miura等［18］也發(fā)現(xiàn)在擬南芥中過(guò)表達(dá)SIZ1可提高轉(zhuǎn)基因株系的耐寒性。此外，Zhou等［33］在蘋(píng)果中的研究還發(fā)現(xiàn)，低溫可以誘導(dǎo)MdSIZ1的表達(dá)，而MdSIZ1能直接介導(dǎo)MdMYB1的SUMO化以提高M(jìn)dMYB1的活性和穩(wěn)定性，促進(jìn)花青素的合成。

2.5 SUMO E3連接酶與植物養(yǎng)分吸收和利用

植物感應(yīng)磷酸鹽（Pi）匱缺并啟動(dòng)控制Pi獲取所必需信號(hào)傳導(dǎo)途徑是植物磷元素吸收的重要步驟。Miura等［52］發(fā)現(xiàn)，siz1突變體表現(xiàn)出過(guò)度的原型磷饑餓反應(yīng)（包括初生根停止生長(zhǎng)，側(cè)根和根毛增多，根冠比增大，花青素積累量增加，但細(xì)胞內(nèi)Pi含量與野生型相近）。AtPT2、AtPS2和AtPS3是擬南芥磷饑餓響應(yīng)基因，Pi足量條件下，它們?cè)趕iz1中的表達(dá)量顯著高于野生型，但在磷饑餓狀態(tài)下，它們?cè)趕iz1突變體和野生型中的表達(dá)量無(wú)顯著差異［52］。PHR是作用于磷饑餓響應(yīng)基因AtIPS1和AtRNS1的MYB類(lèi)轉(zhuǎn)錄因子，可在SIZ1介導(dǎo)下發(fā)生SUMO化，在siz1突變體中，AtIPS1和AtRNS1在磷饑餓條件下的響應(yīng)要顯著慢于野生型［52］。

SIZ1還可以通過(guò)介導(dǎo)硝酸鹽還原酶NA1和NA2的SUMO化而參與到擬南芥的氮素同化過(guò)程，發(fā)生SUMO化后的NA1和NA2硝酸鹽還原酶活性顯著提高。Park等［56］發(fā)現(xiàn)，siz1-2中硝酸鹽還原酶NRs活性較低，補(bǔ)充銨鹽（NH4NO3或（NH4）2SO4）可以恢復(fù)擬南芥siz1-2突變體早花、矮化、種子發(fā)育異常和高SA積累量等表型，但補(bǔ)充硝酸鹽（KNO3或NaNO3）、磷酸鹽（NaH2PO4）和鉀鹽（KCl或 KNO3）均無(wú)此作用。同時(shí)Park等［57］還發(fā)現(xiàn)，盡管擬南芥中編碼亞硝酸鹽還原酶的基因NiR的表達(dá)量顯著高于siz1突變體，但并沒(méi)有發(fā)現(xiàn)SIZ1介導(dǎo)的NiR的SUMO化。

水稻OsSIZ1也與氮（N）和磷（P）的同化有關(guān)。OsSIZ1對(duì)多個(gè)編碼Pi轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白、Pi調(diào)控蛋白、硝酸鹽或銨鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的基因和氮代謝途徑相關(guān)的基因的表達(dá)也都有調(diào)控作用［58］。無(wú)論P(yáng)i是否足量，ossiz1中P、Pi和N的含量都要顯著高于野生型，測(cè)定其他礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素（K、Ca、Mg、Mn、Si、Fe、Zn、Cu）發(fā)現(xiàn)，OsSIZ1調(diào)控的營(yíng)養(yǎng)元素同化是對(duì)N和P特異性的［58］。Pei等［59］利用ossiz2對(duì)磷吸收的研究發(fā)現(xiàn)OsSIZ2和OsSIZ1也具有類(lèi)似的磷吸收調(diào)控作用。Zhang等［60］發(fā)現(xiàn)蘋(píng)果MdSIZ1與Pi的響應(yīng)有關(guān)，磷饑餓會(huì)誘導(dǎo)MdSIZ1基因大量表達(dá)，SUMO化蛋白的迅速積累，同時(shí)參與蘋(píng)果磷饑餓響應(yīng)的MYB類(lèi)轉(zhuǎn)錄因子MdPHR1也會(huì)被SUMO化；在磷饑餓條件下，antiMdSIZ1愈傷組織無(wú)法生長(zhǎng)而過(guò)表達(dá)MdSIZ1的愈傷組織生長(zhǎng)則幾乎不受影響。

2.6 SUMO E3連接酶與ABA途徑

ABA是五大經(jīng)典植物激素之一，對(duì)植物生長(zhǎng)和發(fā)育的很多方面都有重要的調(diào)控作用，因其對(duì)植物響應(yīng)各種生物和非生物脅迫的重要作用，還被稱為“脅迫激素”［61］。SIZ1可以通過(guò)介導(dǎo)ABI5的SUMO化參與ABA信號(hào)響應(yīng)。siz1突變體對(duì)ABA超敏感，外源ABA會(huì)抑制siz1種子的萌發(fā)和初生根的生長(zhǎng)，并顯著促進(jìn)依賴ABI5的ABA信號(hào)響應(yīng)基因如RD29A、RD29B、AtEm6、RAB18和ADH1等的表達(dá)［18］。ABI5被SUMO化后活性降低且不易被蛋白酶體降解，使得RD29A、RD29B、AtEm6、RAB18和ADH1等基因的表達(dá)受到抑制；相較于siz1-2，siz1-2 abi5-4雙突變體對(duì)ABA的敏感性顯著降低，ABI5蛋白的K391位置為SUMO蛋白和ABI5的特異性識(shí)別位點(diǎn)，在abi5-4中過(guò)表達(dá)ABI5K391R后，由于ABI5K391R無(wú)法被SUMO化，轉(zhuǎn)基因株系對(duì)ABA超敏感［62-63］。

SIZ1還可通過(guò)介導(dǎo)MYB30發(fā)生SUMO化而調(diào)節(jié)與ABI5途徑“相平行”的ABA信號(hào)響應(yīng)途徑。擬南芥myb30突變體對(duì)外源ABA超敏感，Zheng等［64］研究發(fā)現(xiàn)，MBY30的K283為發(fā)生SIZ1介導(dǎo)的SUMO化結(jié)合的特異位點(diǎn)，在myb30表達(dá)MYB30K283R只能部分回補(bǔ)其ABA超敏感表型；在野生型擬南芥中過(guò)表達(dá)MYB30后轉(zhuǎn)基因株系對(duì)ABA的敏感性顯著降低，而在siz1突變體中過(guò)表達(dá)MYB30并不會(huì)改變siz1的ABA超敏感表型。同時(shí)Zheng等［64］還發(fā)現(xiàn)，siz1-2 myb30-2雙突變體比任意一個(gè)單突變體對(duì)ABA更為敏感。綜上所述，依賴SIZ1介導(dǎo)的MYB30和ABI5的SUMO化修飾共同影響了擬南芥的ABA信號(hào)途徑中相關(guān)基因的表達(dá)，進(jìn)而影響了擬南芥對(duì)ABA的響應(yīng)。

MMS21也與ABA的合成和響應(yīng)有關(guān)。Zhang等［49］發(fā)現(xiàn)，ABA可以抑制MMS21的表達(dá)，mms21對(duì)ABA超敏感，COR15A、RD22和P5CS1等ABA途徑相關(guān)的脅迫響應(yīng)基因在mms21突變體的表達(dá)量均要顯著高于野生型植株。

2.7 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)重金屬脅迫中的作用

Cu是植物正常生命活動(dòng)所必需的微量元素之一，在很多生物學(xué)過(guò)程中都有重要作用，但過(guò)量的Cu2+會(huì)誘導(dǎo)活性氧的產(chǎn)生而對(duì)植物生長(zhǎng)造成毒害，SIZ1可以減少擬南芥對(duì)Cu2+的吸收和并促進(jìn)其再分配，以降低其對(duì)植物的毒害作用。Chen等［21］發(fā)現(xiàn)，Cu2+處理會(huì)誘導(dǎo)擬南芥SUMO化水平的迅速增加。siz1-2和siz1-3突變體對(duì)外源Cu2+超敏感，且地上部Cu2+積累顯著高于野生型；在Cu2+處理下，siz1突變體中金屬轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白YELLOW STRIPE-LIKE1（YSL1）和YSL3的編碼基因的表達(dá)量要明顯高于野生型，而siz1 ysl3和siz1 ysl1雙突變體均可有效降低植株體內(nèi)Cu2+的積累水平并顯著提高對(duì)Cu2+脅迫的耐受性［21，65］（表 1）。

6 2-6 3］7，5 4-5 5 5］獻(xiàn)-2 1，，5 1，］］］文2 0 4 4 1 5，6 4］1 8 4 8 6 0考C u 2+參［1 6，［6 5］［1 7，［1 4-［5 8］［5 9］［4 9］［2 9］［1 4，［4 7-［4 5］［4 6］［3 3，［3 0］量過(guò)-A A B ----用氮缺-+作的中磷缺-+迫脅境迫脅逆溫應(yīng)低--++適物迫植脅在溫酶高-+++接連迫3脅O E 鹽++-++U M 迫1 S 脅旱干+++++++表型1達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)因基s i z 1-o s s i z 1+o s s i z 2+s 2 m m t i S l S I Z 1-a n 表表表表表表過(guò)過(guò)過(guò)過(guò)過(guò)過(guò)穎感體股敏受芥芥芥芥翦迫因南稻稻南茄南南匐花果茄脅基擬水水?dāng)M番擬擬匍棉蘋(píng)番該對(duì)示表因S 2 1-”基S I Z 1 O s S I Z 1 O s S I Z 2 M M S l S I Z 1 S I Z 1 O s S I Z 1 M d S I Z 1 S l S I Z 1，“感體敏供芥芥芥不因南稻南茄南稻果茄迫脅基擬水?dāng)M番擬水蘋(píng)番該對(duì)示擾表體干+”因變A 基突R N 轉(zhuǎn)：“注

3 展望

SUMO化是一種響應(yīng)多重信號(hào)途徑的復(fù)雜調(diào)控機(jī)制，在植物的正常生長(zhǎng)發(fā)育、激素代謝和脅迫響應(yīng)過(guò)程中發(fā)揮著重要的調(diào)控作用。眾多研究表明，E3連接酶介導(dǎo)的SUMO化對(duì)植物抗逆性產(chǎn)生顯著的影響，在此過(guò)程中SUMO E3連接酶SIZ1對(duì)植物適應(yīng)干旱、高鹽、高/低溫、N/P缺乏和重金屬毒害等非生物脅迫起了決定性作用，很多的SUMO化靶蛋白已經(jīng)被鑒定出來(lái)。但迄今為止，以下問(wèn)題還難以解答：SUMO E3連接酶是如何進(jìn)行活性調(diào)節(jié)并特異性選擇靶蛋白的；在SUMO化/去SUMO化的循環(huán)過(guò)程中SUMO蛋白酶是如何準(zhǔn)確發(fā)揮作用的？啟動(dòng)SUMO化修的分子機(jī)制是什么，這些問(wèn)題的解答將對(duì)闡明SUMO蛋白如何與不同底物蛋白相結(jié)合而響應(yīng)單一或復(fù)合脅迫的機(jī)制至關(guān)重要。此外，對(duì)參與SUMO化修飾過(guò)程的眾多重要蛋白的生化和結(jié)構(gòu)特性和大量靶蛋白功能的鑒定等也將是未來(lái)SUMO化研究領(lǐng)域需要重點(diǎn)研究的課題。