嚙齒動(dòng)物對(duì)秦嶺松櫟混交林建群種種子擴(kuò)散格局的影響

霍雪瑩,康海斌,王得祥,*,常明捷,于 飛

1 西北農(nóng)林科技大學(xué)林學(xué)院,楊凌 712100 2 河南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,新鄉(xiāng) 453007

松櫟混交林是秦嶺山地森林生態(tài)系統(tǒng)中最具代表性、分布最廣泛的群落之一,在調(diào)節(jié)氣候、水源涵養(yǎng)、保護(hù)生物多樣性等方面發(fā)揮著不可忽視的作用。“天?！惫こ虒?shí)施后,秦嶺林區(qū)部分森林群落處于自然更新比較困難狀態(tài)[1]。森林中每年有大量的林木種子成熟,它們或處于休眠狀態(tài),或萌發(fā),或被動(dòng)物搬運(yùn)、埋藏、取食,或衰老腐爛甚至死亡等,這些種子是林木更新的首要前提[2]。而種子擴(kuò)散是更新過程中的關(guān)鍵性環(huán)節(jié),對(duì)林木更新具有非常重要的意義,其中動(dòng)物是影響林木種子擴(kuò)散的主要因素[3]。

嚙齒動(dòng)物是林木種子的主要擴(kuò)散者和重要捕食者[4-5]。林木與林內(nèi)嚙齒動(dòng)物在漫長(zhǎng)進(jìn)化過程中形成了一種互惠互利的協(xié)同進(jìn)化模式[6]。在秦嶺林區(qū),林木種子是嚙齒動(dòng)物主要的食物資源,為應(yīng)對(duì)食物短缺期或搶占食物資源,在種子成熟時(shí)會(huì)快速對(duì)其進(jìn)行分散貯藏。林木種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)和埋藏后,可以實(shí)現(xiàn)二次擴(kuò)散,從而遠(yuǎn)離母樹,避免與母樹、幼苗對(duì)水分、養(yǎng)分、光照等資源的競(jìng)爭(zhēng),使林木種子有更大的機(jī)率擴(kuò)散到更加適宜萌發(fā)的地方而成功更新[2,7-8]。

華山松(Pinustabuliformis)、油松(Pinusarmandii)和銳齒槲櫟(Quercusalienavar.acuteserrata)是秦嶺松櫟混交林群落的建群種,其天然更新直接影響到該群落生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。華山松球果成熟期9—10月,種子倒卵圓形,黃褐色或黑色,無翅或稀具有木質(zhì)翅,基本通過動(dòng)物擴(kuò)散。油松種子形狀不規(guī)則,體積小且具有種翅結(jié)構(gòu),能借助風(fēng)媒進(jìn)行傳播。銳齒槲櫟球果成熟期9—10月,種子較大且近乎橢圓形,主要依賴動(dòng)物進(jìn)行二次擴(kuò)散[9]。三種類型的林木種子差異較大,這種差異性在嚙齒動(dòng)物對(duì)它們進(jìn)行擴(kuò)散時(shí)是否具有一定程度的影響[8],對(duì)秦嶺松櫟混交林群落的更新具有重要的生態(tài)學(xué)意義。

盡管已有不少研究探索了嚙齒動(dòng)物的擴(kuò)散貯藏行為,但系統(tǒng)研究一個(gè)地區(qū)主要森林群落建群種在嚙齒動(dòng)物介導(dǎo)下形成的種子擴(kuò)散格局卻少見報(bào)道。陳曉寧等[10]在秦嶺南北坡調(diào)查了鼠類對(duì)板栗和銳齒槲櫟種子的選擇差異,發(fā)現(xiàn)種子特征和環(huán)境因素都對(duì)鼠類擴(kuò)散林木種子具有重要影響?？梢?秦嶺松櫟混交林建群種的種子擴(kuò)散會(huì)隨種子特征和其他因素的差異呈現(xiàn)出一定的規(guī)律性[11- 19]。本研究以華山松、油松、銳齒槲櫟為研究對(duì)象,在松林混交林斑塊鑲嵌過渡區(qū)開展種子擴(kuò)散試驗(yàn),旨在探究嚙齒動(dòng)物對(duì)松櫟混交林建群種種子擴(kuò)散格局的影響,以期為松櫟混交林的天然更新及其群落演替提供一定的理論依據(jù)。

1 研究地區(qū)和研究方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究于2015年在秦嶺南坡中段的火地塘林區(qū)內(nèi)進(jìn)行。該試驗(yàn)林區(qū)的氣候處于中國(guó)北亞熱帶和暖溫帶的過渡地帶,全年平均氣溫8—10℃,年平均降水900—1200 mm,森林覆蓋面積達(dá)93.8%,郁閉度0.9以上,以天然次生林為主,主要分為寒帶針葉林、溫帶針葉林、暖性針葉林、溫帶針闊混交林、落葉闊葉林、常綠-落葉闊葉林等6個(gè)植被類型。主要優(yōu)勢(shì)樹種有銳齒槲櫟、華山松、油松、漆樹(Toxicodendronvernicifluum)和紅樺(Betulaalbo-sciensis)等。林區(qū)分布的嚙齒動(dòng)物主要有中華姬鼠(Apodemusdraco)、大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)、社鼠(Niviventerconfucianus)等。

1.2 研究方法

1.2.1種子采集和標(biāo)記

收集自然散落于銳齒槲櫟灌層下的銳齒槲櫟種子,選取大小適中且完好的種子,帶回實(shí)驗(yàn)室,并采用水浮法挑選出有健康活力的種子。華山松和油松種子均為2015年秋季新采集的種子。

為了方便快速找到被嚙齒動(dòng)物擴(kuò)散的種子,參照常罡的方法來標(biāo)記種子,在種子任意一端用微型電鉆鉆一個(gè)直徑為0.3 mm的小孔,用長(zhǎng)12 cm、直徑0.3 mm的細(xì)鐵絲將其與一個(gè)白色塑料標(biāo)簽相連,每個(gè)標(biāo)簽上標(biāo)明種子釋放點(diǎn)、種子種類和種子序號(hào),試驗(yàn)開始后,通過搜尋標(biāo)簽來確定種子的擴(kuò)散地點(diǎn)[20- 21]。通過野外及其圍欄研究表明,該標(biāo)記方法對(duì)嚙齒動(dòng)物擴(kuò)散種子沒有顯著影響[22]。

1.2.2種子釋放和追蹤

2015年10月開始進(jìn)行種子的釋放和追蹤實(shí)驗(yàn)。參照Whitmore′s對(duì)森林鑲嵌的描述,在鑲嵌分布的松林和櫟林林緣相接處沿交界線設(shè)置一條長(zhǎng)260 m的樣線,每隔20 m設(shè)置一個(gè)面積為1 m2的種子釋放點(diǎn),共計(jì)14個(gè)。每個(gè)釋放點(diǎn)分別放置3種種子各30個(gè),均勻成列放置,合計(jì)共釋放種子1260枚(14個(gè)釋放點(diǎn)×3種種子×30枚)。從釋放第二天開始,每天定時(shí)進(jìn)行一次觀察,在種子釋放點(diǎn)周圍20 m直徑范圍內(nèi)搜尋種子,并記錄其不同種子的擴(kuò)散速度和命運(yùn),直到釋放點(diǎn)的種子處于完全穩(wěn)定狀態(tài)為止。種子命運(yùn)共分為6類：原地剩余(IIS)、原地取食(PIS)、搬運(yùn)后取食(PAR)、搬運(yùn)后丟棄(DAR)、搬運(yùn)后埋藏(CAR)、丟失(M)。

1.2.3嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)調(diào)查

種子擴(kuò)散試驗(yàn)結(jié)束后,在松林和櫟林內(nèi)各設(shè)置1條樣線,每間隔5 m放置一個(gè)活捕籠,每條樣線上放置15籠,共計(jì)30籠。以花生和火腿為誘餌,從放置第二天開始,每天定時(shí)進(jìn)行檢查,共調(diào)查5天,累計(jì)150活捕籠日(15活捕籠×2條樣線×5天),對(duì)被捕獲的嚙齒動(dòng)物進(jìn)行稱重、鑒別后原地釋放。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用SPSS 22.0軟件對(duì)相關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)和分析。計(jì)算不同林木種子擴(kuò)散速度和命運(yùn)的百分比,將數(shù)據(jù)經(jīng)過反正弦轉(zhuǎn)換后進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。采用Cox回歸法分析不同林木種子擴(kuò)散速度的差異。通過 General Linear Model分析不同類型種子在IIS、PIS、PAR、DAR、CAR和M命運(yùn)之間的差異。所有的圖表均在Origin 8.1中完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 種子留存動(dòng)態(tài)

3種類型種子留存動(dòng)態(tài)如圖1 所示。Cox回歸分析結(jié)果表明,3類種子擴(kuò)散速率存在顯著差異(Wald=7.78,P=0.02),擴(kuò)散速度依次為油松、銳齒槲櫟、華山松。其中,油松種子幾乎被完全擴(kuò)散,僅剩余極少部分(3.33%)；銳齒槲櫟種子剩余量次之(26.43%)；華山松種子剩余最多(50%)。嚙齒動(dòng)物偏好于優(yōu)先取食種皮薄且體積小的油松種子。

2.2 種子命運(yùn)

3種類型種子的命運(yùn)如圖2所示,一般線性模型分析得出,3類種子原地剩余(F=13.16,P<0.01)和原地取食(F=128.78,P<0.01)的命運(yùn)達(dá)到了極顯著差異；搬運(yùn)后取食(F=3.64,P=0.04)和丟失(F=3.79,P=0.03)的命運(yùn)也達(dá)到了顯著差異；但搬運(yùn)后丟棄(F=3.64,P=0.07)和搬運(yùn)后埋藏(F=1.24,P=0.30)的命運(yùn)則無顯著差異。

其中,華山松種子被原地剩余比例最高(50%),銳齒槲櫟種子次之(26.43%)；油松種子被原地取食的比例最高(83.33%),銳齒槲櫟種子次之(23.57%),華山松種子最少(0.48%)；被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后取食率由高到低依次為華山松種子(22.14%)、油松種子(18.81%)和銳齒槲櫟種子(6.67%)；而油松種子丟失最少(0.52%),華山松種子丟失率最高(7.14%)。嚙齒動(dòng)物對(duì)3種差異較大的林木種子采取不同的捕食對(duì)策,導(dǎo)致林木種子產(chǎn)生不同的擴(kuò)散命運(yùn)。

圖1 種子原地留存動(dòng)態(tài)Fig.1 Dynamic of seeds that were remained in situ

圖2 種子擴(kuò)散后的命運(yùn)Fig.2 Fates of seeds after removal IIS:原地剩余In situ；PIS:原地取食Predation in situ；PAR:搬運(yùn)后取食Predation after removal；DAR:搬運(yùn)后丟棄Discarding after removal；CAR:搬運(yùn)后埋藏Cache after removal；M:丟失Missing

2.3 種子擴(kuò)散距離

圖3 種子擴(kuò)散距離Fig.3 Dispersal distance of seeds after removal

3種類型種子擴(kuò)散距離如圖3所示,種子被擴(kuò)散后各自取食的距離存在極顯著差異(F=24.72,P<0.01)。其中,華山松種子被嚙齒動(dòng)物擴(kuò)散后取食的距離最大(3.22 m),銳齒槲櫟種子次之(1.84 m),油松種子最小(0.32 m)；3個(gè)樹種種子被擴(kuò)散后丟棄的距離也達(dá)到了極顯著水平(F=6.30,P<0.01),丟棄的平均距離依次為華山松種子(1.12 m)、銳齒槲櫟種子(0.20 m)和油松種子(0.19 m)；華山松種子、銳齒槲櫟種子被擴(kuò)散后埋藏的距離不存在顯著差異(F=0.01,P=0.91),油松種子不存在被嚙齒動(dòng)物擴(kuò)散后埋藏的命運(yùn)。嚙齒動(dòng)物傾向于就近取食油松種子,而將種皮堅(jiān)硬且體積較大的華山松和銳齒槲櫟種子進(jìn)行搬運(yùn)貯藏。

種子擴(kuò)散距離的分布頻率如圖4所示,油松種子的擴(kuò)散距離近且集中,而華山松、銳齒槲櫟種子的擴(kuò)散距離相對(duì)較遠(yuǎn),且在所有距離區(qū)間內(nèi)均有分布。其中,油松種子的擴(kuò)散距離基本都處于1 m以下；銳齒槲櫟種子擴(kuò)散的距離主要集中在1 m以下(59.12%),在1—3 m(18.23%)和5—8 m(13.26%)也有較多分布；華山松種子擴(kuò)散距離主要介于1—3 m(37.85%)和3—5 m(23.73%),在5—8 m(13.56%)、8—10 m(11.86%)和大于10 m(11.30%)區(qū)間內(nèi)也有一定的分布頻次。

圖4 種子擴(kuò)散距離的分布頻次Fig.4 Distribution frequency of seed dispersal distance

2.4 種子擴(kuò)散分布格局

種子擴(kuò)散分布如圖5所示,林木種子被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后,在松林和櫟林內(nèi)的擴(kuò)散并非簡(jiǎn)單的隨機(jī)分布。被搬運(yùn)的銳齒槲櫟種子中,一部分被擴(kuò)散后取食(54.70%),取食點(diǎn)分布在松林居多；一部分被擴(kuò)散后丟棄(15.42%)；僅有少部分被埋藏(13.26%),并且埋藏在櫟林中的比例大于埋藏在松林。被搬運(yùn)的華山松種子中,大部分被擴(kuò)散后取食(61.02%)；很少一部分被擴(kuò)散后丟棄(23.26%)和埋藏(15.82%),埋藏點(diǎn)基本分布在種子釋放點(diǎn)周圍和櫟林。嚙齒動(dòng)物傾向于將銳齒槲櫟種子擴(kuò)散至松林內(nèi)取食,而將華山松種子搬運(yùn)至櫟林內(nèi)埋藏。

圖5 種子擴(kuò)散分布格局Fig.5 Distribution pattern of seeds after removal圖中X、Y坐標(biāo)是指種子擴(kuò)散的實(shí)際距離,不考慮坡向和投影距離;圖中并未體現(xiàn)樣地的全部范圍,僅為試驗(yàn)過程中追蹤到搬運(yùn)種子的擴(kuò)散范圍

2.5 種子擴(kuò)散路徑

種子擴(kuò)散路徑如圖6所示,14個(gè)種子釋放點(diǎn)中,3種類型種子被嚙齒動(dòng)物捕食的比例以油松種子最大(96.90%),銳齒槲櫟種子次之(73.57%),華山松種子最小(50%)；而未被捕食的種子,在次年調(diào)查時(shí),基本上已經(jīng)全部被取食；油松種子被原地取食率最高(84.29%),而銳齒槲櫟和華山松種子大部分被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)擴(kuò)散；第一次種子擴(kuò)散中,油松種子基本上被取食(6.67%)和丟棄(1.19%),其他兩種種子在各種命運(yùn)中都占有一定的比例；第二次擴(kuò)散過程中,油松種子被嚙齒動(dòng)物取食的概率依舊較大,而其他兩種種子幾乎都被埋藏和丟棄；次年調(diào)查時(shí),僅有極少數(shù)銳齒槲櫟種子萌發(fā)成幼苗(1.67%)。嚙齒動(dòng)物的大量捕食是林木種子更新困難的首要因素,擴(kuò)散后的生境也對(duì)種子更新產(chǎn)生了一定程度的影響。

2.6 嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)

嚙齒動(dòng)物群落調(diào)查如表1所示,松林內(nèi)捕獲嚙齒動(dòng)物9只,櫟林內(nèi)捕獲7只；在捕獲的嚙齒動(dòng)物中,大林姬鼠10只,中華姬鼠6只,其他種類并未捕捉到,但調(diào)查期間多次觀察到松鼠。大林姬鼠、中華姬鼠和松鼠均是秦嶺地區(qū)主要的嚙齒動(dòng)物,它們主要以植物種子和果實(shí)為食,對(duì)林木種子的擴(kuò)散和傳播具有重要影響。

表1 嚙齒動(dòng)物捕獲數(shù)

3 討論

森林群落中的林木種子主要依靠?jī)?nèi)部的嚙齒動(dòng)物對(duì)其進(jìn)行擴(kuò)散,其擴(kuò)散模式在一定程度上決定了其能否成功萌發(fā)和更新[23]。不同的林木種子受到嚙齒動(dòng)物不同程度的偏愛[24- 25],而種子在釋放點(diǎn)的留存動(dòng)態(tài)能直接反映這種偏好性,原地存留量越少,說明這種類型的種子越受嚙齒動(dòng)物的偏愛。本研究中,油松種子的原地存留率顯著低于華山松和銳齒槲櫟種子,說明油松種子更加受林內(nèi)嚙齒動(dòng)物的青睞。不同的林木種子具有不同的種子特征,其中種子大小和種皮厚度是影響嚙齒動(dòng)物抉擇的重要因素[14,26-28]。油松種子個(gè)體較小,種皮較薄,是嚙齒動(dòng)物優(yōu)先選擇的對(duì)象,而華山松和銳齒槲櫟種子個(gè)體較大,種皮較厚,往往被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)后再進(jìn)行取食或埋藏,可能是因?yàn)閲X動(dòng)物取食時(shí)需要花費(fèi)的時(shí)間更多,增加了被捕食的風(fēng)險(xiǎn)。路紀(jì)琪和張知彬[29]研究表明,當(dāng)捕食風(fēng)險(xiǎn)存在時(shí),動(dòng)物會(huì)選擇相對(duì)安全但效益較低的覓食模式。因此,油松種子因其特定的種子特征成為嚙齒動(dòng)物優(yōu)先選擇取食的對(duì)象。

取食距離和埋藏距離也在一定程度上反映了嚙齒動(dòng)物對(duì)種子的偏好[11,24]。本研究中,油松種子擴(kuò)散距離最近,基本集中在1 m以內(nèi),華山松和銳齒槲櫟種子的擴(kuò)散距離則相對(duì)較遠(yuǎn),說明華山松和銳齒槲櫟種子往往被嚙齒動(dòng)物搬運(yùn)至較遠(yuǎn)的距離。此結(jié)論符合最優(yōu)貯藏空間分布模型[30],嚙齒動(dòng)物為了平衡搬運(yùn)過程中能獲得的回報(bào)和能量消耗,減少被捕食的風(fēng)險(xiǎn),傾向于將營(yíng)養(yǎng)價(jià)值高的大種子搬運(yùn)到較遠(yuǎn)的距離再進(jìn)行取食或埋藏,而將營(yíng)養(yǎng)價(jià)值相對(duì)較低的小種子就近取食。因此,華山松和銳齒槲櫟種子因其營(yíng)養(yǎng)價(jià)值相對(duì)較高更容易成為嚙齒動(dòng)物投資更多的能量進(jìn)行搬運(yùn)的對(duì)象。

種子擴(kuò)散分布存在著一定的空間差異性,在不同林分條件下形成不同的種子擴(kuò)散格局。不同種類、不同體型的嚙齒動(dòng)物對(duì)林木種子存在著不同的取食偏好[31],但本研究嚙齒動(dòng)物群落調(diào)查表明,嚙齒動(dòng)物在松林和櫟林的分布不存在顯著差異,而種子擴(kuò)散分布顯示,嚙齒動(dòng)物傾向于將銳齒槲櫟種子擴(kuò)散至松林內(nèi)取食,而將華山松種子搬運(yùn)至櫟林內(nèi)埋藏。這可能與不同林分條件下不同的植被狀況和凋落物厚度有關(guān),復(fù)雜的植被條件可以起到一定的掩護(hù)作用,降低嚙齒動(dòng)物被捕食的風(fēng)險(xiǎn),讓其能夠安全地取食;嚙齒動(dòng)物為了躲避盜食者對(duì)食物資源的盜取,會(huì)適當(dāng)將種子分散埋藏在覆被物較為復(fù)雜的地點(diǎn)[32],而凋落物厚度會(huì)影響嚙齒動(dòng)物找尋埋藏種子的難度。張洪武等[33]研究表明,油松林下草本層的物種均勻度和多樣性均顯著高于銳齒槲櫟林,說明其植被條件相對(duì)于銳齒槲櫟林更加復(fù)雜。閆興富等[34]研究表明,森林地表凋落葉較多時(shí),增加了嚙齒動(dòng)物從凋落葉層中搜尋埋藏種子的難度,從而導(dǎo)致種子埋藏點(diǎn)較多?？梢?嚙齒動(dòng)物對(duì)種子取食點(diǎn)和埋藏點(diǎn)的選擇受到林下植被復(fù)雜程度和其他因子的影響。

種子擴(kuò)散之所以被視為林木更新的一個(gè)至關(guān)重要的環(huán)節(jié),是因?yàn)閿U(kuò)散可以提供一個(gè)更適宜種子萌發(fā)的生境。本研究種子擴(kuò)散路徑表明,油松種子幾乎完全被取食,銳齒槲櫟和華山松種子有小部分被埋藏在林下,次年調(diào)查時(shí),只有極少一部分種子成功萌發(fā)成幼苗,說明大部分林木種子被嚙齒動(dòng)物取食,來自嚙齒動(dòng)物的捕食壓力是種子更新的主要影響因素[35-37]。此外,種子更新率較低也可能與林分密度[1]、枯落物厚度[38]及其化感作用[39]有關(guān),而松林和櫟林兩種林分下的這些環(huán)境條件明顯不同?？梢?林分類型不僅影響著種子分布格局,也進(jìn)一步影響著種子擴(kuò)散后的更新狀況。

綜上所述,林木種子特征是影響種子擴(kuò)散的關(guān)鍵性因子,林分類型則是影響種子擴(kuò)散分布格局的重要因素。三種類型的林木種子在嚙齒動(dòng)物對(duì)其進(jìn)行擴(kuò)散時(shí),形成了不同的擴(kuò)散命運(yùn),但嚙齒動(dòng)物的大量捕食依舊是影響其更新的決定性因子。被擴(kuò)散后的種子受林分因子的影響,也會(huì)產(chǎn)生不同的分布格局,而不同林分條件下的萌發(fā)適宜性不同,這在一定程度上影響了林木更新的可能性。因此,探究秦嶺松櫟混交林建群種種子擴(kuò)散分布格局,能更好地解釋其群落的天然更新模式,為促進(jìn)其建群種天然更新提供理論依據(jù)。