昆蟲性沖突行為研究進展

唐 榮,董子舒,張玉靜,鄭霞林,陸 溫

(廣西農(nóng)業(yè)環(huán)境與農(nóng)產(chǎn)品安全重點實驗室培育基地 廣西大學農(nóng)學院，南寧 530004)

性拮抗行為(Sexual antagonism，SA)包括性選擇行為(Sexual selection)和性沖突行為(Sexual conflict)，是當前進化生物學研究領域的熱點之一[1]。性沖突是指某一性別的個體從異性中尋求繁殖利益而讓后者付出代價的機制[2]。目前，關于昆蟲性沖突的研究主要集中在性別間/內(nèi)沖突和物種形成等方面，現(xiàn)將其研究進展綜述如下。

1 性沖突理論研究概述

性沖突主要研究雄性為從雌性中獲得繁殖利益所做的努力與雌性為防止雄性的傷害所具有的抵抗力之間的協(xié)同進化現(xiàn)象，是一種兩性間“進化利益的差異”(Differences in the evolutionary interests)[3]。性沖突的概念提出較晚，許多研究結(jié)果在最近20年才相繼報道。

傳統(tǒng)的生殖觀認為兩性間的選擇是和諧與合作的關系，但忽略了這一過程中同時存在的矛盾。例如，一性別所偏愛的性狀可能使另一性別產(chǎn)生高昂的代價。在這一情況下，即使兩性在交配中非常配合但是它們的利益很難達到一致。

性選擇理論認為雌性的卵子數(shù)量遠少于雄性的精子數(shù)量，所以普遍接受雌性更具有相對的選擇性的觀點，而雄性則更多地接受選擇和進行同性內(nèi)的競爭[4]。但在實際性選擇過程中，很多昆蟲種類的雄性會強迫雌性(已交配的)交配，致使雌性受到一定的傷害。而性沖突則不同。在性沖突理論中，認為雌性的選擇只專注于降低其交配所付出的代價，所以雌性會進化出抵抗性特征來減少(多余的)交配對自己造成的傷害。這就導致兩性在形態(tài)、行為和生理特征上發(fā)生系列的“軍備競賽(Arms race)”式的進化現(xiàn)象[2]。

雌性(對于雄性強行交配而產(chǎn)生的)抵抗性(Resistance)和雄性(對于雌性反抗而產(chǎn)生的)持久性(Persistence)是性沖突理論形成的基礎，在性沖突情況下產(chǎn)生的“軍備競賽”導致了兩性特征的快速進化、兩性出現(xiàn)新的特征以及生物多樣性的快速發(fā)展[5]。例如，在雄性龍虱(DytiscuslapponicusGyllenhal)前足跗節(jié)1～3節(jié)特化成吸盤，便于吸附在雌蟲光滑的鞘翅基部上。然而，Green發(fā)現(xiàn)了一些雌性個體翅基上開始進化出粗糙的結(jié)構(gòu)，研究結(jié)果證實這些結(jié)構(gòu)具有阻礙雄蟲吸盤吸附的作用[6]。在水黽(AquariuspaludumFabricius)中也發(fā)現(xiàn)了這種性拮抗協(xié)同進化的現(xiàn)象。雌雄兩性水黽中都有較長的腹部小刺，研究證明具有完整刺狀結(jié)構(gòu)的雌性能成功拒絕雄性與之交配[7]?？傊瑧獙π坌缘膹娖刃袨椋菩钥偰莒`活地應對并演變出適應性特征，這里稱為雌性的可塑性(Plasticity)。性沖突的“主戰(zhàn)場”主要是在雌性的體內(nèi)，而對雄性而言顯示出了一種不對等性。這種不對等性使兩性在不斷地博弈中達到一種動態(tài)的平衡[8]。

此外，還有一些極端的雌性拒絕雄性交配行為。Liam研究四紋豆象(CallosobruchusmaculatusFabricius)時發(fā)現(xiàn)雄蟲在交配時會對雌蟲身體產(chǎn)生直接的身體傷害，也發(fā)現(xiàn)雌性的免疫力與后代繁殖存在著負相關。這表明，雌性會權(quán)衡抵抗與繁殖后代的關系從而說明了雌性的抵抗具有高昂代價。雄蟲陽莖表面覆蓋著數(shù)百個尖銳的刺，在交配過程中穿透并損壞雌性生殖道的內(nèi)壁，而具有較長陽莖的雄蟲能促進受精成功[9]。雄性造成傷害來達到進化優(yōu)勢一直是爭議較大的話題。以往少數(shù)觀點認為，雄性直接傷害雌性致使雌性增加對生殖的短期投資[10]，現(xiàn)在的觀點則認為造成的創(chuàng)傷只是交配多樣性的“副產(chǎn)品”[11]。研究結(jié)果還表明，兩性對抗的相對水平影響到雌性在交配過程中受傷的程度，從而支持了性拮抗協(xié)同進化的假設[9]。另一個極端拒絕交配行為的例子如天藍蜓(AeshnajunceaLinnaeus)的假死行為。Khelifa在觀察天藍蜓的交配行為中發(fā)現(xiàn)，雌蟲在拒絕雄蟲交配時會一頭栽入草叢裝死，使雄蟲撲了個空。這些例子說明，每個性別都采用其最有效的生殖策略來使自己達到生殖成功[12]。

導致某一性別特征演變的沖突稱為交配前沖突，而交配后沖突則是指這些特征演變的基礎，例如精液蛋白可能會對雌性的生理和行為產(chǎn)生變化而犧牲了雌性的健康適度[13]。Fricke等研究了黑腹果蠅(DrosophilamelanogasterMeigen)雌蟲對特定射精成份(性肽)的反應，發(fā)現(xiàn)性肽對于雌性產(chǎn)卵、接受異性、攝食率以及免疫應答等具有潛在作用[14]。精子競爭也是交配后沖突的一種重要形式。多次交配的雌蟲受精囊儲存著不同雄蟲個體的精子，而大多數(shù)的昆蟲表現(xiàn)為最后精子優(yōu)先[15]。應對雄蟲的精子競爭，雌蟲也會產(chǎn)生相應的手段——雌性隱秘性偏好(Cryptic female choice，CFC)，指的是交配前后雌性通過物理或化學的機制來抑制精子受精成功。因此，有很多因素決定著交配是否能產(chǎn)出后代。目前，有研究者預測在特定條件下，如高度的一妻多夫制下雌性交配前的困難選擇或者雄性強迫交配時，雌性隱秘性偏好能發(fā)揮著重要的作用。該機制可以通過它在雌性抵抗性和雄性持久性中的動力驅(qū)使，成為兩性協(xié)同進化多樣性的中間樞紐[16]。

不少學者從遺傳學的角度來研究性沖突。Gibson等[17]通過遺傳模型，預測性拮抗基因位于性染色體上，即使一性別的代價超過對另一性別的利益時，性別連鎖的等位基因也可遺傳。Gavrilets[18]使用定量遺傳模型來研究雌性避免直接交配的成本選擇情況。該模型預測，由此產(chǎn)生的交配模式可能導致快速的性拮抗協(xié)同進化，其中雄性的性狀因雌性的抵抗性而不斷進化，在平衡狀態(tài)下對雌性的抵抗的成本也可能是巨大的。

也有學者通過人工神經(jīng)網(wǎng)絡模型策略來處理在非平衡條件的雌雄兩性協(xié)同進化。結(jié)果表明，雌性隱秘性偏好可被雄性加以利用。因此，沒有任何性別在這場斗爭中取得勝利，因為雄雌兩性間從未達到過進化平衡。不管怎樣，雌雄兩性間特征出現(xiàn)“軍備競賽”式的進化現(xiàn)象只出現(xiàn)在有限或短暫的時期[19]。

基于大量研究結(jié)果的分析，Eberhard[20]并沒有發(fā)現(xiàn)支持性對立的形態(tài)進化假說。隨后，他又提出昆蟲的性拮抗協(xié)同進化可能與有限的形態(tài)多樣性有關[21]。2015年，開始有報道支持性對立的形態(tài)協(xié)同進化理論[22]，而拮抗行為和生理上協(xié)同進化方面的證據(jù)則較少。雖然性沖突理論源于性選擇，但是關于性沖突理論的研究至今未得出令人信服的結(jié)論。

2 性沖突行為研究進展

2.1 性沖突行為研究涉及的昆蟲類群

盡管性沖突關系到進化生物學中的普遍性問題，但目前用于這方面研究的生物類群仍非常有限。大多數(shù)的研究集中在臭蟲、龍虱、水黽、果蠅、魚類和鳥類。在性沖突的研究中，昆蟲常被作為研究對象，而昆蟲中又以果蠅為主。據(jù)統(tǒng)計，截至2010年，已報道用于研究性選擇的節(jié)肢動物種類約有150 種，而用于研究性沖突的節(jié)肢動物種類僅50種[23]。從有限的幾個動物類群的研究信息中還不足以對性選擇和性沖突理論進行高度概括。因此，有必要增加新的研究對象，才能使性選擇和性沖突理論及進化問題得到更科學的詮釋。

2.2 性別內(nèi)沖突行為研究

雌雄兩性共有著大部分相同的基因組，但兩性之間的選擇往往不同。這將導致性別表型的遺傳沖突，其中賦予某一性別適度優(yōu)勢的位點頻率變化可能會對另一種性別的利益造成損失，這被稱為性別內(nèi)沖突[24]。雌性或雄性的拮抗選擇與遺傳相關會導致一種性別阻礙另一種性別的適應進化(adaptive evolution)[25]。而后由性別限制的基因表達的選擇可導致兩性的獨立進化，從而使每個性別達到其適度的峰值。而在高強度性拮抗行為變異情況下的自然種群會使性別內(nèi)沖突的概率降低[26]。

Chippindale等[27]發(fā)現(xiàn)黑腹果蠅實驗室種群的兩性在幼蟲階段存在著強烈的正遺傳相關，進入成蟲交配時則存在強烈的負遺傳相關。研究結(jié)果表明，成蟲存在大量拮抗性適度變異的基因，這些基因有利于雄性而不利于雌性。

目前，性別內(nèi)沖突的機制尚不清楚。應用分子和基因組工具，可以更好地了解性別內(nèi)沖突的遺傳基礎。如果研究機制能得到應用，這可能為性別內(nèi)沖突的發(fā)生提供強有力的證據(jù)[28]。最新的測序技術(shù)方法正在為這種精細尺度的基因組研究奠定基礎，這也意味著可以更加準確識別和定位性拮抗基因以及明確它的作用。這種遺傳研究目前還很少，但可能是今后研究性沖突機制的重要方向。

成蟲階段的性拮抗也一直是大部分性別內(nèi)沖突研究的重點，有研究者預測性別內(nèi)沖突在成蟲發(fā)育時起到了重要的作用[29]。Smith等[30]采用回歸模型測試黑腹果蠅成蟲基因表達、適度和性別之間的相關性，發(fā)現(xiàn)除性腺以外的所有組織中，共有8%的轉(zhuǎn)錄本顯示為性拮抗，且顯示為性拮抗的轉(zhuǎn)錄本與成蟲的適度有很大的相關性(約60%)。但這仍然是保守估計，因為該研究僅以成蟲為研究對象，而不同性狀的沖突可能會在不同蟲態(tài)出現(xiàn)。

2.3 性別間沖突行為研究

性別間沖突是另一種形式的性沖突，通過一組在雌性和雄性兩個或更多個不同基因座的等位基因拮抗產(chǎn)生的相互作用，導致了每個性別或兩性與性狀的最佳適度的偏差[31]。

性別間沖突起因于兩性間相互的直接作用，增強了一種性別的適度而犧牲了另一種性別的適度[28]。通常，雄性在精子競爭方面取得成功，并通過多渠道來阻止雌性獲得適度，例如雄性可以利用生殖器的特殊構(gòu)造來將先前雌性儲精器官中存儲的精子移除或沖洗。而隨后雌性對于應對的演變開始了一場“軍備競賽”來減少自身適度的損失(即雌性防衛(wèi)特征)[32]。預計每種性別間的反復適應循環(huán)甚至永久性循環(huán)都會隨著進化時間而變化，然后導致生殖性狀朝著各自有利的方向進行快速進化。

性別間沖突可以體現(xiàn)在交配頻率、受精、相對親本努力、雌性再交配行為和雌性生殖率上。兩性都會演變出性拮抗適應，使結(jié)果偏向自己的利益，這將導致兩性性狀之間相互作用而產(chǎn)生性拮抗協(xié)同進化[33]。當雄性的特征與雌性的反應允許在性沖突下發(fā)生協(xié)同進化時，經(jīng)常以“軍備競賽”式的進化產(chǎn)生。Parker[33]之前的研究表明，性拮抗協(xié)同進化可以導致快速、無定向和無法預測的進化改變。性別間沖突被認為是永久性別間拮抗協(xié)同進化作用的一個原因并具有廣泛的意義。然而，有理論認為如果參與性別間性沖突的性狀受到多方面的約束，則其永久性是受限的[2]。

理論上可以通過性別間沖突來預測性狀發(fā)展有利于雄性而不利于雌性以及兩性壽命進化演變。然而，很少有實驗能夠證實這些預測。

總的來說，性別內(nèi)沖突較性別間沖突普遍，但關于性別間沖突在進化上的重要性卻飽受爭議。

2.4 性沖突與物種形成

性沖突被認為是物種形成的一個重要原因。以往的觀點認為，雌雄兩性在交配成本和利益方面的強烈偏差將導致兩性產(chǎn)生長期的協(xié)同進化，促進種群之間的快速分歧和物種形成。基于現(xiàn)在的研究結(jié)果，物種形成是生殖隔離進化和種群遺傳分歧的結(jié)果[5]。遺傳分歧可以由各種進化因素驅(qū)動，包括突變、遺傳漂變以及自然、社會和性選擇。前人的研究認為，性沖突可以通過多種方式達成這些條件。由不同原因?qū)е碌纳掣綦x也會致使兩性在不同種群或后代中的繁殖適度不相適應[5]。

研究表明性沖突可促進異地種群分化(Allopatric divergence)。在異地種分化期間，假設雌性中存在多個感覺位點、化學或生物的偏好，雄性可以加以利用，隨后雌雄兩性沿著它們各自的進化軌跡，以不同的速率進行著協(xié)同進化。目前，已有研究證實性沖突可促進生殖性狀的異地種分化[9]和同地種分化(Sympatric divergence)[34]。一般情況下，性拮抗協(xié)同進化可以提升物種形成的速率，但在特殊情況下也可促進種群之間的基因交流。雖然性沖突對物種形成的貢獻取決于兩性選擇強度及每種性別的進化變化的范圍，但這兩個變量都難以確定[35]。

2.4.1 性沖突行為與物種生理隔離

Martin和Hosken[35]在胸廓鼓翅蠅(SepsiscynipseaLinnaeus)室內(nèi)種群上首次發(fā)現(xiàn)性沖突可導致生殖隔離。在該蠅的交配過程中，雄性生殖器會對雌性生殖器造成一定的傷害，且雌性生殖器受傷的頻率與交配率呈正相關，所以雌蟲具有較高死亡率可能也和該因素有關[4]。觀察發(fā)現(xiàn)，雌性通常通過劇烈搖晃試圖驅(qū)趕雄性。進一步研究發(fā)現(xiàn)，在含有沖突種群下的交配頻率要高于消除沖突的種群頻率，而這種影響在高密度種群下比低密度種群下更加明顯。因此，雌性的抵抗力來自沖突的種群，說明性沖突促使其生殖隔離的發(fā)生[35]。

之前的理論也認為，如果異地種群在性拮抗進化中演變出不同的適應性，它們之間的生殖隔離可能會迅速出現(xiàn)，并通過遺傳漂變(Genetic drift)或局部適應(Local adaptation)來促進進一步的分歧[36]。Martin和Hosken[35]在胸廓鼓翅蠅的研究中表明，生殖隔離確實可能在性沖突后短時間內(nèi)發(fā)生；不過后來對黑腹果蠅[37]、擬暗果蠅(DrosophilapseudoobscuraFrolova)[38]、四紋豆象[39]和赤擬谷盜(TriboliumcastaneumHerbst)[40]的類似實驗未能在性沖突中發(fā)現(xiàn)生殖隔離現(xiàn)象。Plesnar-Bielak等[41]通過研究羅賓根螨(RhizoglyphusrobiniClaparede)來全面檢測性沖突是否促進生殖隔離，實驗通過一夫一妻制來擴大種群，從而使兩性的進化利益一致并允許混交來消除性沖突。經(jīng)過35代和45代的實驗進化，并沒有得出生殖隔離的證據(jù)。Gagnon等[42]在之后的研究中有表明性拮抗協(xié)同作用促進了種群分化，并使該物種自然種群內(nèi)的性別達到平衡。Gavrilets[5]認為出現(xiàn)這些結(jié)果可能有以下3個原因：1)實驗太短不能引起顯著的變化；2)種群可能以相同的速度沿著相同的方向發(fā)展；3)實驗條件下與持續(xù)的協(xié)同進化動力不同。

不過也有研究認為，未解決的性別內(nèi)沖突可能阻礙任何形式的遺傳分化，降低種群的平均適度并增加其滅絕率[43]，這些影響也阻礙了物種的形成。不過如果一性別處于強烈的方向選擇下，則可以提高另一性別的適度，這種影響可以促進物種形成[43]。

在之后的研究中，Hoyle和Qilburn[44]使用海草扁蠅(CoelopaursinaWiedemann)建立了試驗模型，通過蟲體大小作為抵抗性和持久性特征來進行數(shù)據(jù)分析。該模型表示可以產(chǎn)生連續(xù)的協(xié)同進化并達到穩(wěn)定的平衡，并且使用理論導出的數(shù)據(jù)估計所有的模型都能達到穩(wěn)定平衡。由此，他認為在性拮抗協(xié)同進化模型的研究中，性拮抗協(xié)同進化夸大了雌性抵抗力和雄性持久力的性狀，兩性抵抗力與持久力穩(wěn)定的平衡可能比連續(xù)的協(xié)同進化周期更為常見，因此性沖突不太可能促進物種形成。

Gavrilets[5]在最近的理論研究中認為，物種形成只是性沖突的幾種可能進化結(jié)果之一。根據(jù)這些理論預測并通過實驗分析了昆蟲的受精蛋白，結(jié)果表明，性沖突在某些情況下或與生殖隔離和物種形成有關，但在一般條件下不會造成影響。

總的來說，性沖突和物種形成有一定關系，但不是最相關的因素。如果其他幾個最相關的因素失效時，性沖突有可能會促成物種形成。不過，目前尚不清楚性沖突與生殖隔離現(xiàn)象的直接關系，關于性沖突與物種形成的研究也未得出一個令人信服的定論。

2.4.2 性沖突與物種生殖器結(jié)構(gòu)進化

雌雄兩性生殖器形態(tài)在許多昆蟲類群或種群中差別很大。解開關于生殖器形態(tài)選擇的潛在來源問題非常困難，由于生殖利益的沖突，每一個性別都會預測對另一個性別的適應性而做出反應。迄今為止，已發(fā)現(xiàn)性沖突在生殖器演變過程中發(fā)揮重要作用，例證涉及孔雀花鳉(PoeciliareticulataPeters)[45]、豆象科昆蟲[46]和水黽(AquariuselongatusUhler)[1]。例如，雄性水黽生殖器前端進化出一種抓握的結(jié)構(gòu)，而雌性也相應地進化出反抓握的結(jié)構(gòu)[1]。而在盲蛛目的研究中，雌雄兩性生殖器構(gòu)造的演變似乎是由資源可利用性相關的協(xié)同進化反饋所引起的[47]。這些研究結(jié)果為支持性拮抗在生物多樣性和種群生殖模式之間的作用提供了直接證據(jù)。

最近的研究表明，兩性生殖器構(gòu)造的協(xié)同進化是普遍的，性沖突和雌性選擇觀點都普遍支持該機制[22]。在該機制中，雄性生殖器進化較為迅速且可預測，雌性生殖器則相對無反應，即雌性形態(tài)反應相比于雄性來說比較滯后[48]。

研究昆蟲生殖器協(xié)同進化和性沖突機制需要理解自然選擇、雌性選擇和雄性間競爭的協(xié)同作用。通過對相關的物種或種群的比較研究，以及通過實驗檢測生殖器無效特征適度的微觀進化可以推斷兩性生殖器的協(xié)同進化。然而，由于缺乏兩性生殖器功能形態(tài)的理解、交配行為的研究以及檢測雌性生殖器差異的定量研究，可能會阻礙了這方面研究的進程。

3 結(jié)語與展望

昆蟲兩性交配是其種群延續(xù)的前提，因為雌雄兩性在交配過程中存在著權(quán)衡交配次數(shù)和繁殖利益的問題，所以不同種類的昆蟲都有著不同的交配策略?；趪庖延械男詻_突研究，得出了大量支持和反對的證據(jù)，使得對性沖突在昆蟲進化和物種形成等方面作用一直未能形成定論。不過隨著分子生物學等技術(shù)的不斷發(fā)展，已開始從基因的角度通過精確的技術(shù)手段來檢測性沖突理論涉及的量化問題。對于性沖突理論的研究，從昆蟲繁殖行為入手，也可以探索出一條害蟲綠色防控新途徑從而達到防控害蟲種群的目的。

性沖突理論的提出不過幾十年，雖然研究技術(shù)不斷發(fā)展，但是缺乏階段性成果。根據(jù)前人的研究情況，建議未來重點研究以下幾個方面：1)需要將性沖突與昆蟲交配器構(gòu)造結(jié)合起來研究，辨別其作用途徑，明確其作用過程；2)系統(tǒng)研究性沖突的協(xié)同進化問題，將性別內(nèi)沖突和性別間沖突過程聯(lián)系起來；3)明確性沖突在昆蟲行為、形態(tài)和生理特征進化中起的作用；4)聯(lián)系已有的和探求新的技術(shù)手段，通過更精準有效的方法來量化性沖突強度。