鹿科動物角形態(tài)定量描述方法的研究

梁思雨楊淑慧徐艷春，2*

(1.東北林業(yè)大學野生動物資源學院，哈爾濱，150040；2.國家林業(yè)與草原局野生動物保護與利用工程技術研究中心，哈爾濱，150040)

鹿科(Cervidae)動物具有分枝狀的骨質角，每年脫落更新[1]。作為雄鹿的第二性征，角的主要作用是用于展示和爭斗。在種內競爭中，角的對稱性和大小是個體質量的指標，與寄生蟲的抵抗力、抗病力、繁殖力等關系密切，也是社群等級的象征[2]。

但在種間，鹿角的形狀和大小與物種的行為、生境密切相關。相對于體型大小而言，大型鹿類的繁殖群也較大，角也通常大于體型較小的鹿類[3]。體型較小的鹿類角尖方向傾向于內扣，降低了攻擊性能，隨之表現(xiàn)出防御行為較少，而體型較大的鹿類和角尖方向則傾向于外展，提高了攻擊性能，同時表現(xiàn)出更多的防御性行為。此外，角分叉的數(shù)量在中等水平(2～5枚)的鹿類更傾向于生活在開闊的環(huán)境中，并遵守一夫一妻制，分杈數(shù)量大于5枚，如擊劍一樣更強調爭斗行為的技巧性，并且這些鹿類表現(xiàn)出更多的求偶炫耀[4]。這些傾向說明，鹿角的大小和形狀在進化上也受到體型大小、行為模式、生境特點和配偶選擇等方面的選擇壓力。

研究顯示，鹿角的剛度與其礦物質含量關系不大，而與其結構特點關系更大。在打斗中，通過特定的結構將肌肉的力量有效地傳遞到對手的角上，這種功能需求是鹿角形狀的關鍵性選擇壓力[5-6]，使其與物種肌肉和骨骼系統(tǒng)的力學結構相適應。因此，鹿角的形狀和大小與動物的婚配系統(tǒng)、生態(tài)位、行為、身體結構等密切相關，在鹿類進化進程中具有重要意義。

與其他很多形狀一樣，鹿角的大小也受遺傳因素和環(huán)境因素的雙重影響[7-9]。如食物條件不佳的年份，鹿群密度較大會提高個體競爭，導致群體中角大小的變異度明顯增大[10]。與此同時，將東北梅花鹿(Cervusnipponhortulorum)和天山馬鹿(Cervuselaphussongaricus)進行雜交，其后代茸角顯著高于梅花鹿[11]，說明遺傳因素的對角的大小作用也十分明顯。相比之下，無論環(huán)境因素如何，鹿角的形狀特征更為穩(wěn)定，如分枝形狀(枝狀、掌狀)、眉枝的位置、分支方向等都保持物種的特點[12-13]，因此，形狀比大小更能忠實地反映種間差異。傳統(tǒng)的鹿類生物學研究中，經常采用這些特征對鹿角進行分類。

然而，這些特征所展現(xiàn)的信息量有限，只能將鹿角進行粗略分類。如馬鹿、梅花鹿、坡鹿(Cervuseldii)等都是枝狀角、眉枝靠近角盤，分支向前并外展；駝鹿(Alcesalces)角和黇鹿(Damadama)角的頂端均呈掌狀，較低的分枝呈分枝狀，但不能反映各個物種的精細特征。正是因為缺少對形狀特征的精細描述，使形態(tài)信息的挖掘不夠深入[4]，從而使鹿角的研究關注大小的較多，關注形狀的較少。本研究以13種鹿科動物的角為對象，建立一套形狀描述的指標體系，為鹿角進化的研究提供定量的形態(tài)描述方法。

1 材料與方法

1.1 鹿角標本

選用13種65只鹿科動物的角標本，其中鹿亞科(Cervinae)鹿族(Cervini)4屬7種36只個體、麂族(Muntiacini)2屬3種8只個體；狍亞科(Capreolinae)狍族(Capreolini)1屬1種11只個體、駝鹿族(Alceini)1屬1種5只個體、空齒鹿族(Odocoileini)1屬1種5只個體，共65角標本。

表1 本研究所用鹿角標本信息

Tab.1 Information of antler samples used in this study

1.2 鹿角形狀描述指標的定義

(1)杈的分級(Tine classes)：將鹿角的分杈分為3級：直接著生于主干上的分杈定義為初級分杈，記為PT(primary tine)；著生在初級分杈上的分杈定義為次級分杈，記為ST(secondary tine)；著生于次級分杈上的分杈定義為3級分杈，記為TT(tertiary tine)；無分杈的記為AT(tine absent)。

(2)初級分杈的數(shù)量(Number of primary tines)：PT的數(shù)量固定為1的記為NPT1；除此之外記為NPT2。

(3)乳突或指狀突(Papillary or finger-like protuberances)：一些鹿角上具有乳頭狀突起(簡稱乳突)或指狀突起(較乳突長的突起，簡稱指狀突)，具有這類突起的記為PP1，不具突起者記為PP0。

(4)乳突或指狀突的位置(Position of papillary or finger-like protuberances)：乳突或指狀突起在主干或初級分杈上記為PP1，除此之外記為PP2。

(5)第一枚初級分杈與主干的角度(Angle between first basal primary tine and the beam)：從基部方向首枚初級分杈與主干之間呈明顯銳角者記為ATB1；近直角者記為ATB2；呈明顯鈍角者記為ATB3。

(6)分杈的方向1(Tine direction 1)：相對于雙角主干所成的平面，初級分杈有指向前方的記為TD1-1，其余的記為TD1-2[4]。

(7)分杈的方向2(Tine direction 2)：相對于頭部矢狀面，位于主干下部的初級分杈明顯向外翻轉的記為TD2-1，沒有明顯向外翻轉或此位置沒有初級分杈的記為TD2-2[4]。

(8)分杈的方向3(Tine direction 3)：相對于體軸的橫斷面，位于主干上部的初級分杈明顯向前翻轉的記為TD3-1，沒有向前翻轉的記為TD3-2[4]。

(9)第一枚初級分杈的位置(Position of the first primary tine)：距離角柄(額骨眶上嵴后方的圓柱形骨質凸起，是連接角與頭骨的部分。其橫切面一般呈圓形或橢圓形，其長短粗細因年齡或種類而異)非常近的記為FTP1，位于主干近1/3或以上部位的記為FTP2。

(10)第一枚和第二枚初級分杈的間距(Distance between first and second primary tine)：距離小于角柄直徑的記為FSTD1；距離大于角柄直徑的記為FSTD2；僅有1枚初級分杈或無初級分杈的記為FSTD3。

(11)主干基部分杈的形狀(Shape of tines at lower beam)：主干基部有分叉，且所有的分杈呈短圓錐狀者記為TSLB1，呈掌狀或分枝狀者記為TSLB2，這個位置沒有分杈者記為TSLB3。

(12)主干上部分杈的形狀(Shape of tines at upper beam)：主干上部有分杈，且分杈呈圓錐狀者記為TSUB1；分杈合并成掌狀者記為TSUB2；主干上部無分杈者記為TSUB3。

(13)主干彎曲度1(Main beam camber 1)：相對于體軸的橫斷面，角沒有或輕微向前彎曲者記為MBC1-1，中度向前彎曲者記為MBC1-2，顯著向前彎曲者記為MBC1-3。

(14)主干彎曲度2(Main beam camber 2)：相對于身體矢狀面，主干沒有或輕微向內彎曲者記為MBC2-1，顯著向內彎曲者記為MBC2-2。

(15)雙角主干基部所成的角度(Angle between lower main beams)：兩個主干基部之間的角度小于45°者記為AMBB1，介于70°～90°之間者記為AMBB2，大約150°者記為AMBB3。

(16)主干相對長度(Relative length of main beam)：主干長度小于頭長2倍者記為RLMB1，大于頭長2倍者記為RLMB2。

(17)相鄰兩初級分杈之平面間的角度(Relative angle between adjacent primary crotches)：初級分杈與主干相連處可成一平面，兩個相鄰的此類平面之間所成的角度小于60°者記為RAPC1；在60°～90°之間者記為RAPC2；僅有1枚初級分杈者記為RAPC3。

1.3 數(shù)據(jù)分析

按照上述17項指標，將鹿角標本的形狀特征用0/1的方式記錄，形成一個數(shù)據(jù)矩陣。采用卡方距離(χ2Distance)，以Average Linkage、Single Linkage、Complete Linkage和Ward’s Minimum Variance等4種聚類方法構建形態(tài)聚類樹。用Root-mean-square standard deviation(RMSSD)指標評估4種方法得到的聚類樹的質量，以RMSSD值小者為佳，再結合鹿科動物進化歷史、角的形態(tài)演化影響因素等，綜合評估聚類樹的可信度，以及在今后研究中這一描述系統(tǒng)的適用性。統(tǒng)計分析使用SYSTAT 13(SYStat Software，Inc.USA)軟件完成。

2 結果

2.1 鹿角的特征

馬鹿、梅花鹿、坡鹿、黇鹿、麋鹿、水鹿、豚鹿、狍等角的分杈呈圓錐狀；駝鹿、馴鹿和黇鹿角的頂端扁平化，呈掌狀，外緣著生指狀或圓錐形突起，數(shù)量可變；馴鹿和駝鹿角干基部的分杈也通常扁平化，具次級分杈。麋鹿角形狀特殊，分枝發(fā)達，沒有眉枝(緊鄰角盤的分杈)，在角干和分枝上也著生長短不一的圓錐形或指狀突；馴鹿、麋鹿的角表面光滑，其他鹿類表面粗糙，常有縱向溝痕和凸起；狍、水鹿、豚鹿角的分枝數(shù)量是固定的，均為3枚。赤麂的角有1枚分杈，黒麂和毛冠鹿角無分杈。其余的物種角的分杈數(shù)量可變。13種鹿角形狀如圖1。

根據(jù)鹿角形態(tài)特征，采用0/1方式對17個指標進行量化，結果如表2。

圖1 13種鹿類動物角的形狀Fig.1 Morphology of antlers of 13 cervid species 注：A.馬鹿Cervus elaphus；B.馴鹿Rangifer tarandus；C.麋鹿Elaphurus davidianus；D.梅花鹿C.nippon；E.駝鹿Alces alces；F.黇鹿Dama dama；G.水鹿Rusa unicolor；H.豚鹿Axis porcinus；I.赤麂Muntiacus muntjak；J.坡鹿C.eldii；K.狍Capreolus capreolus；L.毛冠鹿Elaphodus cephalophus；M.黑麂M.crinifrons Note：A.Red deer，Cervus elaphus；B.Reindeer，Rangifer tarandus；C.Pére Daviad’s deer，Elaphurus davidianus；D.Sika deer，C.nippon；E.Moose，Alces alces；F.Fallow deer，Dama dama；G.Sambar deer，Rusa unicolor；H.Hog deer，Axis porcinus；I.Indian red muntjac，Muntiacus muntjak；J.Eld’s deer，C.eldii；K.Roe deer，Capreolus capreolus；L.Tufted deer，Elaphodus cephalophus；M.Black muntjac，M.crinifrons

表2 13種鹿科動物17個角形態(tài)指標的量化數(shù)據(jù)

Tab.2 Data sheet of 17 morphological indices of antlers of 13 cervid species

續(xù)表2

2.2 鹿角形態(tài)的聚類分析

根據(jù)表2的數(shù)據(jù)，用17個鹿角形態(tài)指標計算物種間χ2距離，以Average Linkage、Complete Linkage、Single Linkage 和Ward’s Minimum Variance 等4種方法進行了形態(tài)聚類分析。采用Average Linkage聚類法時(圖2A)，首先將13種鹿角劃分為兩個大分支，第一個分支又分為兩小支，第一小支包括駝鹿、馴鹿、黇鹿、麋鹿和坡鹿，其特點是結構極為復雜，分杈數(shù)量多變，具有指狀突等；第二小支包括馬鹿、梅花鹿、水鹿和豚鹿，其特點是分杈呈圓錐狀，無指狀突起，但前兩者分杈數(shù)量可變，而后兩者分杈數(shù)量固定。第二大分支包括赤麂、黑麂、毛冠鹿等形狀極為簡單的角，以及分枝稍復雜，但與狍角聚在一起?？傮w上，從上到下呈現(xiàn)了從復雜到簡單的變化趨勢。

采用Complete Linkage聚類法時(圖2B)，13種鹿角仍然被劃分為兩大分支，所不同的是，第一大支中的狍、水鹿和豚鹿這3種分杈和形狀固定的角聚為一支，并與黑麂等歸為一類。同時，將坡鹿與馬鹿、梅花鹿歸為一支，其余形狀復雜的4種角仍聚為一支。

采用Single Linkage法聚類時(圖2C)，狍角與其他角的距離最遠，作為其他角的外群而單獨分為一大支；在另一大支中，極為簡單的黑麂、赤麂和毛冠鹿聚為一支，其他角呈遞進式聚為一支，但坡鹿與駝鹿等并行。總體上看，不符合這些鹿角形狀變化的特點。

采用Ward’s Minimum Variance法(圖2D)所得到的聚類結果與Complete Linkage法幾乎一致，只是將角上部結構和彎曲度等略有變化的坡鹿從馬鹿-梅花鹿分開，劃歸到黇鹿和麋鹿一支。

圖2 采用17個指標的χ2距離獲得的鹿角形態(tài)聚類圖Fig.2 Dendrogram of antlers clustered using χ2distance based on 17 morphological indices 注：A.采用Average(UPGMA)Linkage聚類法；B.采用Complete Linkage聚類法；C.采用Single Linkage聚類法；D.采用Ward’s Minimum Variance聚類法 圖下的標尺為χ2距離，分枝處的數(shù)值為RMSSD值 Note：A.clustered using Average(UPGMA)Linkage method；B.Complete Linkage method；C.Single Linkage method；D.Ward’s Minimum Variance method The χ2 distance ruler is shown under each dendrogram；RMSSD value is shown at each clade node

用RMSSD指標進行質量評估顯示，在角的形狀非常相似的物種之間，如馬鹿-梅花鹿、黑麂-赤麂、水鹿-豚鹿、麋鹿-黇鹿等，以及與這些對比較相似的聚類中，RMSSD值基本都在0.939～1.111之間變動，顯示出這些聚類分枝內部的形狀變異度比較低，聚類得到較高的支持度。但是，4種方法的RMSSD值在一些分支上也出現(xiàn)異常大的情況：首先，所有4種聚類最終的RMSSD值均為5.135×1085，說明各個物種的角之間形態(tài)變異度太大。比較顯示，這種過大的變異度主要來自駝鹿這種極為復雜的角，無論將其歸為哪個分枝，RMSSD值均會提高到1085的水平，說明駝鹿角的形狀在很大程度上已經脫離了其他鹿角一般特征。如果將駝鹿角去掉，其余的12種角在進行聚類時，聚類圖基本沒有變化，但極端RMSSD值消失，所有分支的RMSSD值均在0.941～1.116之間變動(圖3，僅給出Complete Linkage聚類法)。

圖3 去除駝鹿后采用17個指標的χ2距離獲得的鹿角形態(tài)聚類圖Fig.3 Dendrogram of antlers clustered using χ2 distance based on17 morphological indices after data of the moose was discarded 注：采用Complete Linkage聚類法，圖下的標尺為χ2距離，分枝處的數(shù)值為RMSSD值 Note：Clustered using Complete Linkage method；The χ2 distance ruler is shown under each dendrogram；RMSSD value is shown at each clade node

3 討論

基于形態(tài)學和地理學信息，鹿科動物曾被分為4個亞科：鹿亞科、麂亞科(Muntiacinae)、獐亞科 (Hydropotinae)和空齒鹿亞科(Odocoileinae)[14]。然而，以線粒體DNA的 COII、Cytb基因和核基因Lalb、 PRKCI所重構的系統(tǒng)發(fā)育關系顯示，鹿科動物分為鹿亞科和狍亞科，鹿亞科包括兩個族：鹿族和麂族；狍亞科包括狍族、駝鹿族(Alceini)和空齒鹿族[15]。無論哪個系統(tǒng)，角的形狀都沒有表現(xiàn)出與系統(tǒng)發(fā)育相一致的趨勢，也就是說，各亞科都包含簡單和復雜的角。

關于鹿角形態(tài)的演化有很多假說，一般認為鹿角的功能有3個方面，一是對抗天敵，二是配偶選擇中的素質展示，三是作為雄性爭奪配偶或領地的武器[16]。Gilbert等推測，鹿科動物的共同祖先生活在開闊生境中，隨著種化過程，身體結構和打斗的行為模式發(fā)生分化，對角的結構提出不同的要求，從而推動了形狀、結構的分化，但總的趨勢是開闊生境中，鹿角的打斗、性展示功能依然是主要的，因而變得大而復雜；而在郁閉生境中時，大角會影響移動，性展示功能也因雌性視線阻擋而降低，因而小型化、簡單化就具有更高的適應優(yōu)勢[15]。

從鹿科動物演化時間來看，駝鹿族和狍族在中新世中期與空齒鹿族分開后，角大而復雜的駝鹿族單獨進化，而角小而簡單的狍族在中新世晚期才正式形成；空齒鹿族中的馴鹿在中新世晚期從其他物種分化出來，保持了大而復雜的角，其他物種到上新世之后才發(fā)生分化，角形狀的復雜度降低了。這一趨勢表明，鹿角的原始形狀是一個復雜的分枝結構，簡單化是后來適應性進化的結果。

本研究中的梅花鹿、馬鹿、坡鹿、黇鹿、豚鹿、麋鹿、水鹿屬于鹿亞科鹿族，赤麂、毛冠鹿和黑麂屬于鹿亞科麂族；駝鹿、馴鹿、狍分別屬于狍亞科的駝鹿族、空齒鹿族和狍族。從17個形狀指標的聚類分析來看，無論使用哪一種聚類方法，角的系統(tǒng)結構都傾向于形成兩大分支，一是以麂族為核心的簡單型角，二是以鹿族、駝鹿族和空齒鹿族為核心的復雜型角。聚類位置變動較大的是鹿亞科中分支固定的水鹿和豚鹿，以及狍亞科中的狍。有的聚類中水鹿和豚鹿與狍聚為一支(圖2B、D)，有的則將其與麂族聚為一支(圖2A)，RMSSD值均處于相近的水平。從結構特點來講，這兩種聚類結果都是合理的，狍角分支數(shù)固定，屬于簡單型角，17個指標所提取的特征處于鹿族和麂族之間的位置，聚類時，分支數(shù)獲得的權重較大時，就與水鹿、豚鹿相近；分支方向、雙角主干間的空間參數(shù)(角度、彎曲方向、扭曲程度等)獲得較大權重時就與麂族更近。

另一個聚類位置有變化的物種是坡鹿。有的聚類將其與黇鹿、麋鹿聚為一支(圖2A、D)，有時與馬鹿、梅花鹿聚為一支(圖2B)。這也是由于其結構上處于兩類角之間的緣故。

駝鹿角和馴鹿角作為結構最復雜角，17個指標所提取的結構特征使之處于鹿族復雜角之列，因而，兩者始終與黇鹿、麋鹿聚在一個大的分支中(圖2A、B、D)。但是，駝鹿角與其他角的形態(tài)分化太大，主要是分支數(shù)量可變性、分杈級別較多、雙角的空間參數(shù)也變化多樣，這些特點既符合鹿族的特點，又與其有很大的差別，以至于無論在哪個聚類結果中，駝鹿所在分枝的內部異質性都非常高，RMSSD值高達1085的水平(圖2)。去掉駝鹿的數(shù)據(jù)之后的聚類，則分枝內的異質性顯著降低，RMSSD值回落到0.941～1.116之間(圖3)。這說明用這17個指標所描述的鹿角形狀變化規(guī)律是可信的，不僅客觀展現(xiàn)了各種鹿角一般性特征的變化趨勢，而且體現(xiàn)了每個物種的個性化特征在一般性特征中的位置。

綜上所述，本研究建立的17個鹿角形狀描述指標能夠客觀地反映出各種鹿角的形態(tài)特征，既能達到定量的形態(tài)分析，又盡量降低了鹿角大小的影響。此外，這些指標的量化采用0/1的方式，操作中只要對指標的意義理解正確，量化就會變得簡單、易行，為鹿角形狀有關的研究和鑒定提供一種實用工具。

然而，這17個指標對麂族的簡單角的形態(tài)描述缺乏分辨率，致使黒麂和赤麂的χ2距離幾乎為0(圖2,圖3)，因此，對于麂族的角還需要按照本研究的思路和方式繼續(xù)挖掘，建立分辨率更高的指標。此外，本研究涵蓋的物種較少，每個物種使用的標本數(shù)也偏小。隨著今后應用中物種和個體數(shù)量的不斷增加，各項指標的定義也需要不斷修訂，或增加新的指標，這套形狀描述系統(tǒng)定能得到優(yōu)化和完善。