不同生境下的空心蓮子草對(duì)南方菟絲子寄生的響應(yīng)

張 雪， 郭素民， 高芳磊， 閆 明， 李鈞敏

(1.上海師范大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，上海 200234； 2.臺(tái)州學(xué)院/浙江省植物進(jìn)化生態(tài)學(xué)與保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，浙江臺(tái)州 318000；3.山西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，山西臨汾 041004； 4.北京林業(yè)大學(xué)自然保護(hù)區(qū)學(xué)院，北京 100083)

生物入侵是指某些生物物種通過人類活動(dòng)等傳播到自然分布區(qū)以外的地區(qū)，這些物種被稱為外來入侵物種或入侵物種[1]，與物種的自然擴(kuò)散不同。近年來，由于經(jīng)濟(jì)全球化，生物入侵現(xiàn)象更加惡劣，嚴(yán)重破壞了生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性及物種多樣性，而且每年造成巨額經(jīng)濟(jì)損失[2]。生物入侵早已成為全球性環(huán)境問題，如何解決這一問題已成為生態(tài)學(xué)領(lǐng)域的熱點(diǎn)研究。防治入侵植物的主要的方法有機(jī)械法、化學(xué)法和生物防治法[3]。其中生物防治方法，即利用入侵物種的天敵來控制或減緩入侵生物的擴(kuò)散及生長(zhǎng)[3]，因?yàn)槠渚G色、生態(tài)友好等優(yōu)勢(shì)越來越受到生態(tài)學(xué)家的青睞。在入侵地引入入侵物種原產(chǎn)地的天敵，存在天敵可能擴(kuò)散成為一個(gè)新入侵種的風(fēng)險(xiǎn)，因此，如何在入侵地尋找合適的天敵用于入侵植物防治受到了越來越多的關(guān)注[4-5]。菟絲子屬(Cuscuta)為旋花科(Convolvulaceae)的全寄生草本植物。研究發(fā)現(xiàn)，菟絲子屬植物偏好入侵植物，它們作為入侵植物的本地天敵有望成為一種新型生物防治劑，用于控制入侵植物的生長(zhǎng)[4-5]。

植物的生長(zhǎng)與防御之間往往存在著權(quán)衡[6]。植物在逆境環(huán)境下，如受到溫度、水分、養(yǎng)分等非生物因子的脅迫，或受到食草動(dòng)物、昆蟲等生物因子的傷害時(shí)，將會(huì)通過減少對(duì)自身生長(zhǎng)的投資，而加大對(duì)防御能力的投資，如增加防御物質(zhì)等[6]。郭素民等野外采集南方菟絲子寄生的空心蓮子草與無寄生的空心蓮子草，經(jīng)對(duì)比發(fā)現(xiàn)空心蓮子草受到南方菟絲子寄生脅迫后，改變自身的生長(zhǎng)-防御策略，減少營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)投入而將更多的資源投向克隆繁殖，同時(shí)增強(qiáng)對(duì)“防御”物質(zhì)的投入，增強(qiáng)其防御能力，以利于后代生存和繁衍[7]。

空心蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)為莧科(Amaranthaceae)蓮子草屬(Alternanthera)多年生草本植物，原產(chǎn)于南美洲，分布在巴拉圭、阿根廷南部巴拉那河流域和巴西南部沿海地帶，20 世紀(jì)30 年代末空心蓮子草作為飼料被引入中國[8]。由于它們具有極強(qiáng)的無性繁殖能力、抗逆能力與適應(yīng)性，以及在入侵環(huán)境中缺乏專一的自然天敵的控制，引入不久便大肆蔓延，對(duì)入侵地的生態(tài)環(huán)境造成嚴(yán)重的威脅并帶來一定的經(jīng)濟(jì)損失，是危害性極大的入侵物種，被列為中國首批外來入侵物種[9]?？招纳徸硬菰谠a(chǎn)地為水生生長(zhǎng)[10]，入侵我國后，逐漸可在陸地生長(zhǎng)。馬瑞燕等研究發(fā)現(xiàn)，引入中國的原產(chǎn)地專性天敵對(duì)水生生境的空心蓮子草種群有顯著的抑制作用，但對(duì)陸生生境空心蓮子草種群影響卻不顯著，表明生境可以顯著影響空心蓮子草與其天敵之間的相互作用[11]。但不同生境是否會(huì)影響空心蓮子草響應(yīng)南方菟絲子寄生引起的生長(zhǎng)與防御的權(quán)衡，目前仍是未知的。

王如魁等發(fā)現(xiàn)，野外南方菟絲子作為浙江省臺(tái)州市本地新天敵可天然寄生于空心蓮子草上，并且能夠抑制空心蓮子草的生長(zhǎng)，促進(jìn)本地植物的生長(zhǎng)和群落的恢復(fù)[4]。本研究以空心蓮子草-南方菟絲子為研究對(duì)象，分析浙江省臺(tái)州市本地新天敵南方菟絲子寄生對(duì)不同生境空心蓮子草生長(zhǎng)與防御的影響。由于水生生境的空心蓮子草未見有南方菟絲子寄生，因此，筆者采集陸生型與水陸兩棲型空心蓮子草為研究對(duì)象，比較分析其響應(yīng)南方菟絲子寄生的生物量和次生代謝產(chǎn)物含量的變化，以闡明以下問題：(1)不同生境下南方菟絲子寄生對(duì)空心蓮子草的生物量及其分配是否存在影響？(2)不同生境下南方菟絲子寄生對(duì)空心蓮子草的次生代謝產(chǎn)物含量是否存在影響？(3)生境是否影響南方菟絲子寄生對(duì)空心蓮子草生長(zhǎng)-化學(xué)防御權(quán)衡關(guān)系？本研究結(jié)果不僅對(duì)于闡明入侵植物的入侵機(jī)制具有重要意義，還可為入侵植物生物防治開展的可行性研究提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)基質(zhì)的準(zhǔn)備

將泥炭土、干凈的河沙及蛭石按照體積比 6 ∶3 ∶1 的比例混勻，備用。裝入體積為100 mL的一次性塑料杯(直徑為4.5 cm，高為6 cm)中，每杯裝基質(zhì)100 mL，并對(duì)杯中的基質(zhì)施肥，施肥標(biāo)準(zhǔn)為 0.08 g/杯，用于喜旱蓮子草個(gè)體培養(yǎng)試驗(yàn)。

1.2 植物材料的準(zhǔn)備及試驗(yàn)處理

于 2013年5月初，分別從浙江省臨海市臺(tái)州學(xué)院郊外農(nóng)田和河道消落帶中采集陸生和水陸兩棲型2種不同生態(tài)型的空心蓮子草，每個(gè)生態(tài)型采集20個(gè)個(gè)體，個(gè)體間隔3 m以上。從采集的空心蓮子草上剪取長(zhǎng)度粗細(xì)一致的莖段，扦插于上述已配制好的基質(zhì)中，每杯1根莖段，每種生態(tài)型扦插20盆，共40盆，放入步入式人工智能氣候室內(nèi)進(jìn)行培養(yǎng)，如下設(shè)置：白天溫度32 ℃，相對(duì)濕度75%，14 h，夜晚溫度25 ℃，相對(duì)濕度75%，10 h，定期進(jìn)行滅菌和換氣。其中，陸生型正常澆水，水陸兩棲型一天置水中，一天正常澆水。待空心蓮子草長(zhǎng)到8 cm左右，選取長(zhǎng)度為10 cm左右的菟絲子纏繞在空心蓮子草的莖上進(jìn)行寄生處理。

1.3 指標(biāo)測(cè)定

試驗(yàn)持續(xù)60 d后，將空心蓮子草植株分為根、莖、葉各部位，105 ℃殺青0.5 h后，于70 ℃烘箱烘干至恒質(zhì)量，采用電子天平(精確至0.000 1 g)稱取根、莖、葉各部分的生物量，并計(jì)算總生物量。用高速研磨儀將烘干的空心蓮子草的莖研磨成粉末，過0.25 mm篩，用于4種次生代謝產(chǎn)物含量的測(cè)定。采用濃硫酸法測(cè)定木質(zhì)素含量[12]；以沒食子酸為標(biāo)準(zhǔn)品，采用高錳酸鉀測(cè)定法測(cè)定單寧含量[13]；以沒食子酸為標(biāo)準(zhǔn)品，采用紫外分光光度法測(cè)定總酚含量[14]；采用苯酚-硫酸法測(cè)定總糖含量[15]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)采用“平均值±標(biāo)準(zhǔn)差”的形式。采用雙因素方差分析(two-way ANOVA)對(duì)2種生境空心蓮子草在南方菟絲子寄生下各指標(biāo)的差異進(jìn)行顯著性檢驗(yàn)。數(shù)據(jù)分析采用SPSS 22.0軟件，作圖采用Sigmaplot 12.5軟件。

2 結(jié)果與分析

2.1 南方菟絲子寄生對(duì)生物量及分配的影響

由圖1和表1可知，南方菟絲子寄生處理極顯著降低了2種生境下空心蓮子草的根生物量，而對(duì)莖、葉和總生物量影響不顯著，但是莖生物量及總生物量有明顯下降趨勢(shì)，葉生物量有上升趨勢(shì)；陸生生境中喜旱蓮子草根、莖、葉和總生物量極顯著高于水陸兩棲生境。寄生處理與不同生境間不存在顯著的相互作用。

由圖2和表2可知，寄生處理極顯著降低了空心蓮子草根冠比和根生物量分配比例，而極顯著提高了葉生物量分配比例，對(duì)莖生物量分配比例影響不顯著；無論是在水生生境下還是在水陸兩棲生境下，空心蓮子草根冠比、根生物量分配比例、莖生物量分配比例和葉生物量分配比例差異均不顯著。與陸生生境相比，在水陸兩棲生境下寄生處理明顯降低了空心蓮子草的根冠比和根生物量分配比例；在陸生生境下寄生處理降低了莖生物量分配比例，然而在水陸兩棲生境下寄生處理提高了莖生物量分配比例。

2.2 南方菟絲子寄生對(duì)次生代謝產(chǎn)物的影響

由圖3和表3可知，南方菟絲子寄生極顯著提高了2種生態(tài)型空心蓮子草的總酚含量，對(duì)單寧和木質(zhì)素含量影響不顯著；單寧含量在陸生生境下極顯著高于水陸兩棲生境，總酚和木質(zhì)素含量差異不顯著。寄生處理后水陸兩棲型單寧含量及總酚含量都有所升高，較陸生型空心蓮子草變化更為明顯，木質(zhì)素含量下降較陸生型下降趨勢(shì)低。

表1 寄生處理和生境對(duì)空心蓮子草生物量影響的雙因素方差分析結(jié)果Table 1 Two-way ANOVAs results of the effects of habitats and parasitism on the A. philoxeroides biomass

注：“**”表示影響極顯著(P<0.01)；“*”表示影響顯著(P<0.05)。下表同。

3 討論

菟絲子屬全寄生植物可以顯著抑制寄主植物的生長(zhǎng)，尤其是偏好入侵植物[5]。本研究發(fā)現(xiàn)，南方菟絲子的寄生均可以極顯著抑制陸生生境與水陸兩棲生境的空心蓮子草的生長(zhǎng)，顯著改變其生物量分配。與大量的研究結(jié)果相似，菟絲子屬植物的寄生可以顯著抑制入侵的寄主植物的生長(zhǎng)及生長(zhǎng)策略[4-5，16]。

平衡生長(zhǎng)假說認(rèn)為植物在適應(yīng)環(huán)境變化的時(shí)候，可通過調(diào)節(jié)各器官中的生物量分配，來最大化地獲取水分、營(yíng)養(yǎng)和光等受限資源，從而提高植物的生長(zhǎng)速率[17-20]。本研究表明，在受到南方菟絲子寄生脅迫時(shí)，2種生態(tài)型空心蓮子草的生物量差異不明顯，但根冠比和根生物量分配比例極顯著變化。其中，2種生態(tài)型的空心蓮子草的葉生物量均有增加，根冠比及根生物量下降，雖然并不顯著，但也說明在受到寄生脅迫后，通過葉生物量的增加，提高光合作用能力，更有利于生存，而通過降低根生物量來減緩生長(zhǎng)速率[21]。其中水陸兩棲型最為明顯，陸生型變化程度較小。造成這種現(xiàn)象的原因主要是生境的差異，水陸兩棲型與陸生型空心蓮子草生存環(huán)境比較可知，水陸兩棲型具有充足的水分，但氧氣含量較陸生型低，而空心蓮子草的莖具有發(fā)達(dá)的通氣組織，并且為主要的繁殖器官。所以水陸兩棲型通過提高莖生物量分配比例使自己占據(jù)更多的生存空間，降低根生物量分配比例，將更多的資源用于吸收氧氣和光合作用上。而陸生型空心蓮子草的根冠比、根生物量及莖生物量均有所下降，雖然變化不明顯，但說明在受到寄生脅迫后陸生型空心蓮子草減少了生長(zhǎng)資源的投入。本研究表明，在生物量分配上，陸生型與水陸兩棲型變化程度不同，但2種生態(tài)型的空心蓮子草對(duì)寄生脅迫有相似的響應(yīng)。

表2 寄生處理和生境對(duì)空心蓮子草生物量分配影響的雙因素方差分析結(jié)果Table 2 Two-way ANOVAs results of the effects of habitats and parasitism on the biomass allocation of A. philoxeroides

表3 寄生處理和生境對(duì)空心蓮子草次生代謝產(chǎn)物含量影響的雙因素方差分析結(jié)果Table 3 Two-way ANOVAs results of the effects of habitats and parasitism on the secondary metabolites of A.philoxeroides

次生代謝產(chǎn)物主要是由植物受到外界環(huán)境的影響而產(chǎn)生的，是植物的主要防御機(jī)制之一[22]。在本研究中，除木質(zhì)素下降外，2種生態(tài)型空心蓮子草的單寧和總酚含量有明顯上升(陸生型不明顯)，其中水陸兩棲型較陸生型更為明顯。說明空心蓮子草在受到南方菟絲子寄生脅迫后產(chǎn)生了一定的防御機(jī)制，提高了對(duì)菟絲子的抵抗能力。木質(zhì)素主要存在于植物的莖部，具有支撐作用，本研究發(fā)現(xiàn)陸生型空心蓮子草的木質(zhì)素下降程度較水陸兩棲型更為明顯，說明寄生脅迫對(duì)陸生型空心蓮子草的支撐作用有很大影響，這與陸生型空心蓮子草莖生物量分配比例下降結(jié)果相一致。而2種生態(tài)型防御高低的不同與它們所生存的環(huán)境有很大關(guān)系，這與郭素民所研究的空心蓮子草在受到脅迫后會(huì)通過次生代謝產(chǎn)物的變化提高自身的防御結(jié)論相一致[23]，但其作用機(jī)制還需進(jìn)一步研究。

本研究表明，不同生態(tài)型的空心蓮子草在受到南方菟絲子寄生脅迫時(shí)，生長(zhǎng)與防御的能量分配有相似的變化，但由于生境的差異，物質(zhì)分配的量有所不同。結(jié)果表明，浙江省臺(tái)州市新天敵南方菟絲子可以抑制空心蓮子草的生長(zhǎng)，使更多的資源轉(zhuǎn)向防御，對(duì)減慢空心蓮子草入侵?jǐn)U散速度的研究具有重要的意義。但如何能夠讓菟絲子有效地抑制空心蓮子草而不會(huì)對(duì)生態(tài)環(huán)境造成其他影響還需進(jìn)一步研究。

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