光敏色素對植物抗逆反應(yīng)的調(diào)控研究進(jìn)展

姜敏 李魏 董錚 李利華 戴良英

（湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院 作物基因工程湖南省重點實驗室，長沙 410128）

光敏色素對植物抗逆反應(yīng)的調(diào)控研究進(jìn)展

姜敏 李魏 董錚 李利華 戴良英

（湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院 作物基因工程湖南省重點實驗室，長沙 410128）

光敏色素是紅光和遠(yuǎn)紅光受體，不但在植物光形態(tài)建成中扮演著重要的角色，還參與調(diào)控植物抗逆信號通路。闡述了光敏色素及其互作的轉(zhuǎn)錄因子通過誘導(dǎo)植物激素信號途徑調(diào)控植物對病原菌、害蟲等生物脅迫的反應(yīng)及作用機(jī)制，以及光敏色素調(diào)控植物對臨近植物的競爭脅迫、干旱、低溫、高溫等非生物脅迫反應(yīng)的作用機(jī)制研究進(jìn)展，并討論與展望了光敏色素研究領(lǐng)域所面臨的挑戰(zhàn)與發(fā)展方向。

光敏色素；抗病性；抗蟲性；非生物脅迫

光不僅是植物光合作用的來源，更是影響生物體生長發(fā)育，物質(zhì)代謝及周期節(jié)律的調(diào)節(jié)等各種生命活動的重要環(huán)境因子，而植物接收和傳遞光信號主要是通過光受體來完成。目前研究發(fā)現(xiàn)，植物的光受體包括5種：感受紅光/遠(yuǎn)紅光的光敏色素（Phytochrome，phy）、感受藍(lán)光/UV-A的隱花色素（Cryptochrome，cry）、感受藍(lán)光的向光素（Phototropin，phot）、感受藍(lán)綠光的ZTLS家族（Zeitlupes）以及感受紫外光B區(qū)域的UV-B受體［1］。其中，光敏色素對植物的影響最為明顯，它在植物的種子萌發(fā)、下胚軸伸長、莖的分枝發(fā)育、蔽蔭反應(yīng)、生物鐘和開花時間等生理過程中起重要調(diào)控作用［2］。

然而，在復(fù)雜的自然環(huán)境中，光照只是植物接觸的環(huán)境因子之一。植物作為固著生長的生命體，病蟲害、水分以及溫度等都對其生長發(fā)育有重要影響。隨著對植物光敏色素研究的深入，人們發(fā)現(xiàn)，光敏色素及其互作因子既參與調(diào)控植物的生長發(fā)育，又與植物激素協(xié)同調(diào)控植物對生物脅迫和非生物脅迫的響應(yīng)。在本文中，我們主要介紹近年來光敏色素在植物逆境響應(yīng)中的研究現(xiàn)狀和成果，以期為植物病害的防治，以及對干旱、低溫和高溫等非生物脅迫的抵抗提供新思路。

1 光敏色素

為了能夠更好地適應(yīng)光質(zhì)、光強(qiáng)、光向、光周期等光信號，植物在漫長的進(jìn)化過程中進(jìn)化出了光受體（Photoreceptor）［3］。植物接收光信號主要是由不同于光合作用捕光色素的光受體來實現(xiàn)的［4］。光通過光受體才能與植物內(nèi)源發(fā)育途徑中的關(guān)鍵基因相互作用，并調(diào)節(jié)相關(guān)基因的表達(dá)。植物的光受體包括5種，其中研究得最為深入的是感受紅光/遠(yuǎn)紅光的光敏色素（Phytochrome，phy）。光敏色素廣泛存在于植物體內(nèi)，也被鑒定到存在于許多原核生物和真菌中［5，6］。

光敏色素作為植物體內(nèi)合成的一種調(diào)節(jié)生長發(fā)育的可溶性蛋白，含有兩個中心結(jié)構(gòu)域：N端感光區(qū)和信號區(qū)及C端二聚化區(qū)和定位區(qū)（又稱光調(diào)節(jié)區(qū)）［7］，這兩個區(qū)域通過鉸鏈區(qū)連接在一起［8］。光敏色素單體由線性四吡咯生色團(tuán)和脫脯基蛋白分子組成，其中蛋白分子由兩個分子量為120-127 kD的多肽聚合而成。光敏色素以兩種形式存在：即紅光吸收無活性形式（Pr，λmax=660 nm）和遠(yuǎn)紅光吸收激活形式（Pfr，λmax=730 nm）。Pfr的蛋白質(zhì)分子表面比Pr暴露得更多、疏水性更強(qiáng)，使 Pfr分子更易與其他分子發(fā)生作用。二者可在不同光譜作用下相互轉(zhuǎn)變，照射白光或紅光后，Pr 型轉(zhuǎn)化為不穩(wěn)定的 Pfr 型，且易被蛋白酶降解。在離體或活體條件下，Pfr會發(fā)生降解或暗逆轉(zhuǎn)。照射遠(yuǎn)紅光可使Pfr 型轉(zhuǎn)化為 Pr 型，二者的轉(zhuǎn)變是生色團(tuán)異構(gòu)化的結(jié)果［9］。

在擬南芥中，光敏色素家族包括phyA、phyB、phyC、phyD和phyE 5個成員。phyA主要介導(dǎo)植物對遠(yuǎn)紅光的響應(yīng)，而phyB作為紅光調(diào)節(jié)分子開關(guān)，在紅光信號通路中起重要作用［10］。phyA為光不穩(wěn)定型，其他四者都為光穩(wěn)定型。由于對光的穩(wěn)定性不同，在黃化植株中 phyA 的含量比較高，而其它光敏色素在去黃化植株中含量較高。對擬南芥的研究表明，光敏色素之間既可以形成同源二聚體，又可以形成異源二聚體，但是 phyC和phyE 之間只能形成異源二聚體，而這種異源二聚體的形成對植物有何重要作用，目前還不得而知［11］。

2 光敏色素參與調(diào)控植物對生物脅迫的抗性

光敏色素與其互作的轉(zhuǎn)錄因子在植物體內(nèi)構(gòu)成精細(xì)的信號調(diào)控與轉(zhuǎn)導(dǎo)系統(tǒng)，以確保植物體更好地適應(yīng)多重環(huán)境，如它們既介導(dǎo)植物的生長發(fā)育，又參與調(diào)控植物對病原微生物和害蟲這兩種生物脅迫的抗性。

2.1 光敏色素對植物抗病性的調(diào)控

人們發(fā)現(xiàn)光敏色素及其互作的轉(zhuǎn)錄因子是介導(dǎo)植物抗病反應(yīng)的重要調(diào)控因素之一，并且二者主要通過調(diào)控植物激素信號途徑進(jìn)而調(diào)控植物的抗病反應(yīng)。水稻的phyAphyBphyC 突變體對稻瘟病菌（Magnaporthe grisea）的抗性明顯低于野生型，造成這一現(xiàn)象的主要原因為該突變體內(nèi)水楊酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（Jasmonic acid，JA）這兩種激素抗病途徑相關(guān)基因PR1、EDS1等的表達(dá)量產(chǎn)生了變化［12］。類似地，擬南芥phyAphyB突變體對丁香假單胞桿菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000（Pst. DC3000）的抗性降低，在接種含無毒效應(yīng)子的P.s.maculicola：：avrRpm1后，phyAphyB突變體顯著誘導(dǎo)SA的合成和PR1 的表達(dá)［13，14］。擬南芥光形態(tài)建成phyA信號途徑的兩個同源轉(zhuǎn)錄因子FHY3和FAR1負(fù)調(diào)控植物免疫反應(yīng)，二者與葉綠素合成相關(guān)基因HEMB1 的啟動子區(qū)域結(jié)合，以增強(qiáng)HEMB1的表達(dá)，進(jìn)而抑制NB-LRR R 基因和SA信號途徑。相應(yīng)地，當(dāng)擬南芥 fhy3far1 突變體在接種Pst. DC3000后，植株體內(nèi)SA信號途徑被顯著激活，葉片上的菌落數(shù)遠(yuǎn)低于野生型。這說明FHY3和FAR1通過調(diào)控HEMB1的表達(dá)以抑制SA信號途徑和植物免疫反應(yīng)，也為光信號和植物免疫之間提供了一個可能的連接機(jī)制［15］。

擬南芥光信號途徑的核內(nèi)蛋白PFT1作用于phyB下游，它在JA信號途徑中作為調(diào)控因子介導(dǎo)植物對真菌的抗性，其擬南芥突變體pft1比野生型植株更感黑斑病菌（Alternaria brassicicola）和灰霉菌（Botrytis cinerea），萎黃癥狀也比野生型更加嚴(yán)重，同時pft1體內(nèi)JA信號途徑相關(guān)基因PDF1.2、HEL等的表達(dá)被抑制。然而，pft1突變體對半活體真菌尖孢鐮刀菌（Fusarium oxysporum，F(xiàn).oxysporum）的抗性增加，植株體內(nèi)JA信號途徑同樣地被削弱。通過微陣列數(shù)據(jù)分析，F(xiàn).oxysporum使得22個與該菌相關(guān)的基因表達(dá)量發(fā)生改變，并且其中大部分基因在JA的生物合成和信號途徑中具有重要作用。因此，PFT1對此病原菌可能存在另一種防御機(jī)制［16，17］。另外，擬南芥pif4-101突變體在持續(xù)高溫環(huán)境時呈晚花表型，這是由于PIF4可直接激活開花相關(guān)正調(diào)控因子FT 的表達(dá)，從而正調(diào)控擬南芥的開花［18］。隨著溫度的升高，PIF4負(fù)調(diào)控植物免疫反應(yīng)、促進(jìn)擬南芥的生長發(fā)育。有研究顯示，pif4-101突變體在高溫下更感Pst. DC3000，且具有更小的株型［19］。

有研究表明，黃瓜在紅光下對白粉病菌（Sphaerotheca fuliginea）的抗性明顯比其他單色光要高，且紅光增強(qiáng)了黃瓜體內(nèi)SA介導(dǎo)的抗病信號［20］。此外，在夜晚補(bǔ)充紅光會提高番茄對Pst. DC3000的抗性，紅光誘導(dǎo)的一系列基因均在 光敏色素和SA調(diào)控的抗病反應(yīng)信號中發(fā)揮重要作用［21］。由此可見，光敏色素除直接調(diào)控一些抗病基因外，還通過誘導(dǎo)SA、JA等激素信號途徑影響植物對病原菌的抗性，但其中光敏色素是如何與激素發(fā)生作用尚未見相關(guān)報道。

2.2 光敏色素介導(dǎo)植物對害蟲的抗性調(diào)控

光敏色素作為紅光和遠(yuǎn)紅光受體，還參與植物對害蟲抗性的調(diào)控。JA是調(diào)控植物抗蟲反應(yīng)的關(guān)鍵因子。遠(yuǎn)紅光作為下調(diào)植物防御反應(yīng)的因素，很可能是由于植物在遠(yuǎn)紅光下JA敏感性的降低所造成的［21］。phyB正調(diào)控植物的抗蟲性，但負(fù)調(diào)控植物的生長發(fā)育［22］。據(jù)報道，番茄phyB1phyB2突變體在自然光下具有在遠(yuǎn)紅光條件生長的表型，phyB1phyB2在田間試驗中比野生型更易遭受害蟲危害，且在喂養(yǎng)生物測定實驗中，其葉片上有更多害蟲的生長［23］。Campos等［24］構(gòu)建了擬南芥JA抑制因子JAZ（Jasmonate ZIM domain）與PHYB的雙突變體jazQphyB，其中，jazQ突變體株型大小比野生型明顯變小，而jazQphyB雙突變體植株大小恢復(fù)到野生型水平。該雙突變體提高了擬南芥對廣譜食性昆蟲粉紋夜蛾（Trichoplusia ni）的防御作用。通過JAZQ和PHYB上位性互作顯示，植物生長抑制與抗蟲性的提高可能不是光合同化物從生長到防御作用的轉(zhuǎn)移，而是在保守的轉(zhuǎn)錄調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中，茉莉酸信號途徑被激活后進(jìn)而削弱了 植物生長，這一研究結(jié)果為解析植物生長與防御之間通過轉(zhuǎn)錄抑制進(jìn)行拮抗的關(guān)系提供了新的思路。

JA介導(dǎo)的信號途徑是蟲害和機(jī)械損傷誘導(dǎo)的主要途徑，而光敏色素參與調(diào)控JA的合成代謝和信號途徑。研究發(fā)現(xiàn)，光敏色素生色團(tuán)缺失的擬南芥突變體中JA含量增加，冠菌素是調(diào)控植物抗逆、防御反應(yīng)相關(guān)的生長調(diào)節(jié)物質(zhì)，而在對冠菌素不敏感的擬南芥突變體體內(nèi)依賴的JA信號途徑響應(yīng)基因表達(dá)上調(diào)，這表明JA信號途徑介導(dǎo)的抗性路徑和光敏色素生色團(tuán)介導(dǎo)的光信號途徑互相拮抗。綜合可見，光敏色素信號途徑與JA信號存在互作，因此光敏色素可能通過參與調(diào)控JA的合成代謝或信號傳導(dǎo)途徑而影響植物對蟲害和機(jī)械損傷的響應(yīng)。光敏色素導(dǎo)致植物抗病和抗蟲相關(guān)激素信號途徑的下調(diào)，進(jìn)而影響植物對病原菌和害蟲的抗性［25-28］。

3 光敏色素參與調(diào)控植物對非生物脅迫的抗性

植物除了要應(yīng)對生物脅迫外，還必須通過調(diào)節(jié)自身的防御功能抵御非生物脅迫，如對臨近植物的競爭脅迫、干旱脅迫、低溫與高溫脅迫等。近年來，有不少研究發(fā)現(xiàn)光敏色素參與植物對非生物脅迫抗性的調(diào)控。

3.1 光敏色素在植物蔽蔭反應(yīng)中的作用

蔽蔭反應(yīng)（Shade avoidance syndrome，SAS）是植物在高密度生長環(huán)境下，為避免臨近植物產(chǎn)生的陰影的影響，必須加速生長以在環(huán)境上層獲得更多的光照。自然光中的紅光和遠(yuǎn)紅光比率（R/FR）是植物感受環(huán)境信號的關(guān)鍵因素之一，低比率的R/FR表明該植株周圍有臨近的其他植物生長，當(dāng)植物生存環(huán)境中的R/FR比率在0.05-0.7之間時，誘發(fā)植物典型的SAS［29］。因此，R/FR比率的變化是植物感受鄰近競爭者并激活SAS反應(yīng)，避免其遭受鄰近植物過度遮蔭的重要信號［30］。但植物的SAS反應(yīng)主要是通過光信號途徑實現(xiàn)，phyB是植物感受臨近植株光照競爭脅迫的主要因子，它檢測環(huán)境中的R/FR比率，進(jìn)而調(diào)控SAS反應(yīng)。由遮蔭引起的SAS反應(yīng)會引起植物對大部分蟲害和病原物的抗性減弱，主要原因是低R/FR比率導(dǎo)致JA和SA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑受到抑制。低R/FR比率還可使phyB轉(zhuǎn)變?yōu)闊o活性的Pr形式，從而改變生長抑制DELLA蛋白與茉莉酸ZIM結(jié)構(gòu)域蛋白JAZ之間的平衡，削弱植物對茉莉酸甲酯的敏感性，進(jìn)而抑制JA響應(yīng)機(jī)制［26，30］。

擬南芥phyB突變體在低R/FR比率的條件下呈現(xiàn)早花和下胚軸顯著伸長的表型，主要是由于phyB體內(nèi)大量的生長素、赤霉素及乙烯等激素的生物合成和相關(guān)基因的表達(dá)造成。而phyA與phyB存在拮抗作用。由于phyA在低R/FR比率下相當(dāng)穩(wěn)定并具有較高蛋白含量，當(dāng)R/FR比率下降時phyA被迅速激活，Pfr形式的phyA則通過遠(yuǎn)紅光高輻照度反應(yīng)（Far red-High irradiance response，F(xiàn)R-HIR）制造和維持一個能強(qiáng)有力抑制下胚軸伸長的循環(huán)狀態(tài)，從而使在陰暗條件下生長的植株能有最適宜的下胚軸長度［31］。此外，基因和生理學(xué)分析表明，phyE與phyB在SAS中具有調(diào)控葉柄伸長、蓮座葉之間的節(jié)間伸長功能［32，33］。bHLH蛋白PIF4、PIF5以及HFR1與 HLH蛋白PAR1、PAR2都是phyB介導(dǎo)的SAS信號途徑下游的關(guān)鍵調(diào)控因子。PIF4和PIF5調(diào)控生長素的合成，且為低R/FR比率時擬南芥下胚軸伸長所必須。二者與HFR1形成不與DNA結(jié)合的異源二聚體，從而抑制PIF4、PIF5的表達(dá)［34，35］。HFR1 和 PAR1 的表達(dá)在低R/FR比率的條件下被誘導(dǎo)，二者共同阻礙PIF4、PIF5與目標(biāo)啟動子的結(jié)合進(jìn)而抑制SAS反應(yīng)［36，37］。此外，Rolauffs等發(fā)現(xiàn)光形態(tài)建成負(fù)調(diào)控因子SPA1與COP1是低R/FR比率條件下加速葉柄和下胚軸伸長的重要調(diào)控基因，其中SPA1調(diào)控生長素合成途徑，促使細(xì)胞伸長，但二者不能加速開花。而SPA1抑制同為光形態(tài)建成負(fù)調(diào)控因子的HFR1的功能，使得SAS反應(yīng)增強(qiáng)［38］。3.2 光敏色素調(diào)控植物對干旱脅迫的耐受性

研究發(fā)現(xiàn)，光敏色素也參與調(diào)控植物對干旱脅迫的耐受性，其中phyB為主要調(diào)控因子。水稻phyB 突變體的氣孔密度明顯低于野生型，這樣可以使植物更好地適應(yīng)干旱脅迫的環(huán)境［39］。同樣地，擬南芥phyB突變體也具有更低的氣孔密度和氣孔指數(shù)，phyB通過促進(jìn)介導(dǎo)氣孔運(yùn)動的轉(zhuǎn)錄因子MYB60的表達(dá)來調(diào)控紅光誘導(dǎo)條件下氣孔開閉，且phyB為此條件所必需。此外，phyBcop1突變體氣孔張開程度小于cop1突變體，pif3pif4突變體比野生型張開得更大，表明COP1與PIF3、PIF4可能作用在PHYB下游調(diào)控氣孔的開合［40］。在擬南芥氣孔發(fā)育過程中phyB作用于氣孔和無表皮組織，并且能增加水分的消耗而促使植物適應(yīng)高R/FR比率環(huán)境，進(jìn)而減緩過量光照給植物帶來的脅迫［41，42］。但是，phyB突變體抗旱性較野生型相比有所降低，這是由于phyB突變體對脫落酸（Abscisic acid，ABA）的敏感度減弱，導(dǎo)致植株的氣孔比野生型植株張開程度更大，ABA信號途徑相關(guān)基因的表達(dá)被顯著抑制。這說明phyB在植株缺水環(huán)境下，通過提高其對ABA的敏感性以增強(qiáng)植株抗旱性［43］。光敏色素還可以通過影響氣孔導(dǎo)度的可塑性來應(yīng)對干旱脅迫，例如擬南芥phyA、phyB，以及phyE突變體在干旱條件下具有更低的氣孔導(dǎo)度可塑性，PHYA、PHYB和PHYE可通過減少ABA含量調(diào)控植株抗旱性和蒸騰速率［44］。此外，棉花PHYB過表達(dá)植株在干旱環(huán)境下比對照植株生長得更加旺盛，棉花的產(chǎn)量也更高［45］。

3.3 光敏色素及其互作的轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控植物對溫度脅迫的耐受性

光敏色素除了在植物的SAS反應(yīng)和抗干旱脅迫中發(fā)揮調(diào)控作用外，還參與調(diào)控植物對低溫和高溫脅迫的抗性。光敏色素通過參與調(diào)控CBFs /DREB1s激活下游低溫調(diào)控基因COR的表達(dá)，從而影響植物對低溫脅迫的抗性［46］。最近研究報道，phyB負(fù)調(diào)控水稻對低溫的抗性。在phyB突變體中水稻光敏色素互作因子OsPIL16被低溫所誘導(dǎo)，促使OsPIL16在增強(qiáng)細(xì)胞膜的完整性、減少丙二醛濃度方面發(fā)揮作用，從而促進(jìn)OsDREB1的表達(dá)，使得phyB突變體增強(qiáng)了對低溫的耐受能力［47］。當(dāng)擬南芥phyB和phyD突變體在低溫、高R/FR比率條件下，CBF途徑靶標(biāo)基因COR15a的表達(dá)量明顯升高，phyD突變體低溫耐受性增強(qiáng)［48］。相似的是，小麥phyB突變體的4個COR基因被低溫顯著誘導(dǎo)的同時，可誘導(dǎo)CBF表達(dá)的TalCE41基因表達(dá)量下調(diào)，進(jìn)而影響小麥對低溫脅迫的響應(yīng)［49］。CBF途徑不僅受低溫影響，同時也受到生物鐘和光質(zhì)的影響。研究表明，擬南芥在長日照條件下，PHYB與PIF4和PIF7共同抑制CBF的表達(dá)，而在短日照條件下則反之。PIF4和PIF7在這兩種不同的日照條件下呈現(xiàn)出不同的表達(dá)水平和穩(wěn)定性，可能與phyB參與調(diào)控CBF基因的冷馴化作用有關(guān)［50］。

光敏色素及其互作的轉(zhuǎn)錄因子不但在植物冷馴化中發(fā)揮重要作用，而且還參與調(diào)控植物對高溫脅迫的反應(yīng)。在高溫環(huán)境下生長的植物呈SAS反應(yīng)表型，包括細(xì)長的下胚軸和葉柄、葉正面朝下以及早花，這可以使葉片快速散熱降溫從而使植物在不利的生長條件下加速繁殖［51］。最近研究發(fā)現(xiàn)，在高溫條件下，PIF4直接調(diào)控生長素的含量及其合成基因的表達(dá)，并誘導(dǎo)擬南芥下胚軸的伸長，且為葉柄伸長所必須［52，53］。而 PHYB與HFR1共同抑制PIF4 所調(diào)控的擬南芥的生理機(jī)能，以影響植株對高溫的適應(yīng)性［54］。最近有研究發(fā)現(xiàn)，隱花色素CRY1（Cryptochrome 1）通過抑制PIF4的轉(zhuǎn)錄活性，從而阻礙植物在高溫誘導(dǎo)條件下的下胚軸伸長以及生長素合成［55］。此外，phyB信號途徑轉(zhuǎn)錄因子ELF3介導(dǎo)PIF4對溫度的敏感性。在高溫脅迫響應(yīng)信號途徑，ELF3位于PIF4上游，而ELF3對轉(zhuǎn)錄靶標(biāo)的調(diào)控依賴于溫度變化［56，57］。但ELF3與PIF4 在高溫響應(yīng)時，對擬南芥的開花作用是獨立的［53］。

4 展望

在光受體研究領(lǐng)域，光敏色素始終是一個熱門課題。目前研究表明，參與調(diào)控抗逆相關(guān)激素的光敏色素主要為phyA和phyB，人們對其他3個光敏色素及其互作因子知之甚少，它們是如何通過不同的過程共同調(diào)節(jié)植物的生長與發(fā)育有待深入研究。而光敏色素的缺失會導(dǎo)致植物對多種脅迫抗性的改變，大多數(shù)植物在響應(yīng)逆境時削弱了自身的生長發(fā)育，所以，精確合理地調(diào)配自身資源以平衡抗逆與生長發(fā)育的關(guān)系是植物能更好地適應(yīng)環(huán)境、提升競爭力的關(guān)鍵。另外，如何利用不同的R/FR比率或改變光質(zhì)，結(jié)合光敏色素與其信號通路中的作用因子關(guān)系，找到一個綜合提高植物抗生物脅迫和非生物脅迫的新策略，以及將模式植物的研究成果應(yīng)用于不同的農(nóng)作物和園藝植物，以減少植物在逆境中的損失，這些都值得深入研究，具有重要科學(xué)意義。

［1］Wu L, Yang HQ. Cryptochrome1 is implicated in promoting R protein-mediated plant resistance to Pseudomonas syringae in Arabidopsis［J］. Molecular Plant, 2010, 3（3）：539-548.

［2］Wang H, Wang H. Phytochrome signaling：Time to tighten up the loose ends［J］. Molecular Plant, 2015, 8（4）：540-551.

［3］Wang Y, Maruhnich SA, Mageroy MH, et al. Phototropin 1 and cryptochrome action in response to green light in combination with other wavelengths［J］. Planta, 2013, 237（1）：225-237.

［4］ Sullivan JA, Deng XW. From seed to seed：the role of photoreceptors in Arabidopsis development［J］. Developmental Biology, 2003, 260（2）：289-297.

［5］Karniol B, Wagner JR, Walker JM, et al. Phylogenetic analysis of the phytochrome superfamily reveals distinct microbial subfamilies of photoreceptors［J］. Biochemical J, 2005, 392（1）：103-116.

［6］Mathews S, Burleigh JG, Donoghue MJ. Adaptive evolution in the photosensory domain of phytochrome A in early angiosperms［J］. Molcular Biology, 2003, 20（7）：1087-1097.

［7］Ulijasz AT, Cornilescu G, Cornilescu CC, et al. Structural basis for the photoconversion of a phytochrome to the activated Pfr form［J］. Nature, 2010, 463（7278）：250-254.

［8］王靜, 王艇. 高等植物光敏色素的分子結(jié)構(gòu)、生理功能和進(jìn)化特征［J］. 植物學(xué)報, 2007, 24（5）：649-658.

［9］楊玉珍, 袁秀云. 光敏色素分子及其信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑［J］. 植物學(xué)通報, 2005, 16（5）：586-588.

［10］岳晶, 管利萍, 孟思遠(yuǎn), 等. 光敏色素信號通路中磷酸化修飾研究進(jìn)展［J］. 植物學(xué)報, 2015, 50（2）：241-254.

［11］Clack T, Shokry A, Moffet M, et al. Obligate heterodimerization of Arabidopsis phytochromes C and E and interaction with the PIF3 basic helix-loop-helix transcription factor［J］. Plant Cell, 2009, 21（3）：786-799.

［12］Xie XZ, Xue YJ, Zhou JJ, et al. Phytochromes regulate SA and JA signaling pathways in rice and are required for developmentally controlled resistance to Magnaporthe grisea［J］. Molecular Plant, 2011, 4（4）：688-696.

［13］Kazan K, Manners JM. The interplay between light and jasmonate signalling during defence and development［J］. Journal of Experimental Botany, 2011, 62（12）：4087-4100.

［14］Griebel T, Zeier J. Light regulation and daytime dependency of inducible plant defenses in Arabidopsis：phytochromesignaling controls systemic acquired resistance rather than local defense［J］. Plant Physiology, 2008, 147（2）：790-801.

［15］Wang W, Tang W, Ma T, et al. A pair of light signaling factors FHY3 and FAR1 regulates plant immunity by modulating chlorophyll biosynthesis［J］. Journal of Integrative Plant Biology, 2016, 58（1）：91-103.

［16］Kidd BN, Edgar CI, Kumar KK, et al. The Mediator complex subunit PFT1 is a key regulator of jasmonate-dependent defense in Arabidopsis［J］. Plant Cell, 2009, 21（8）：2237-2252.

［17］I?igo S1, Alvarez MJ, Strasser B, et al. PFT1, the MED25 subunit of the plant Mediator complex, promotes flowering through CONSTANS dependent and independent mechanisms in Arabidopsis［J］. Plant J, 2012, 69（4）：601-612.

［18］Kumar SV, Lucyshyn D, Jaeger KE, et al. Transcription factor PIF4 controls the thermosensory activation of flowering［J］. Nature, 2012, 484（7393）：242-245.

［19］ Gangappa SN, Berriri S, Kumar SV. PIF4 coordinates thermosensory growth and immunity in Arabidopsis［J］. Current Biology, 2017, 27（2）：243-249.

［20］Wang H, Jiang YP, Yu HJ, et al. Light quality affects incidence of powdery mildew, expression of defence-related genes and associated metabolism in cucumber plants［J］. European Journal of Plant Pathology, 2010, 127（1）：125-135.

［21］Yang YX, Wang MM, Yin YL, et al. RNA-seq analysis reveals the role of red light in resistance against Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000 in tomato plants［J］. BMC Genomics, 2015, 16（1）：1-16.

［22］Ballaré CL. Illuminated behaviour：phytochrome as a key regulator of light foraging and plant anti-herbivore defence［J］. Plant Cell Environment, 2009, 32（6）：713-725.

［23］Izaguirre MM, Mazza CA, Biondini M, et al. Remote sensing of future competitors：impacts on plant defenses［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 2006, 103：7170-7174.

［24］Campos ML, Yoshida Y, Major IT, et al. Rewiring of jasmonate and phytochrome B signaling uncouples plant growth-defense tradeoffs［J］. Nature Communications, 2016, 7：12570.

［25］Zhai Q, Li CB, Zheng W, et al. Phytochrome chromophore deficiency leads to overproduction of jasmonic acid and elevated expression of jasmonate-responsive genes in Arabidopsis［J］. Plant Cell Physiology, 2007, 48（7）：1061-1071.

［26］Moreno JE, Tao Y, Chory J, et al. Ecological modulation of plant defense via phytochrome control of jasmonate sensitivity［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 2009, 106（12）：4935-4940.

［27］楊有新, 王峰, 蔡加星, 等. 光質(zhì)和光敏色素在植物逆境響應(yīng)中的作用研究進(jìn)展［J］. 園藝學(xué)報, 2014, 41（9）：1861-1872.

［28］Ballaré CL. Light regulation of plant defense［J］. Annual Review of Plant Biology, 2014, 65（1）：335-363.

［29］Roig-Villanova I, Martínez-García JF. Plant responses t o vegetation proximity：A whole liife avoiding shade［J］. Frontiers in Plant Science, 2016, 7：236.

［30］周峰. 植物防御反應(yīng)及其光信號調(diào)控途徑［J］. 北方園藝, 2015, 17：179-182.

［31］Martínez-García JF, Gallemí M, Molina-Contreras MJ, et al. The shade avoidance syndrome in Arabidopsis：the antagonistic role of phytochrome A and B differentiates vegetation proximity and canopy shade［J］. PLoS One, 2014, 9（10）：e109275.

［32］ Franklin KA. Shade avoidance［J］. New Phytologist, 2008, 179（4）：930-944.

［33］Martinez-Garcia JF, Galstyan A, Salla-Martret M, et al. Regulatory components of shade avoidance syndrome［J］. Advances in Botanical Research, 2010, 53：65-116.

［34］Roig-Villanova I, Bou-Torrent J, Galstyan A, et al. Interaction of shade avoidance and auxin responses：A role for two novel atypical bHLH proteins［J］. EMBO J, 2007, 26（22）：4756-4767.

［35］Hornitschek P, Kohnen MV, Lorrain S, et al. Phytochrome interacting factors 4 and 5 control seedling growth in changing light conditions by directly controlling auxin signaling［J］. The Plant Journal：for Cell and Molecular Biology, 2012, 71（5）：699-711.

［36］Hornitschek P, Lorrain S, Zoete V, et al. Inhibition of the shade avoidance response by formation of non-DNA binding bHLH heterodimers［J］. The EMBO Journal, 2009, 28（24）：3893-3902.

［37］Hao Y, Oh E, Choi G, et al. Interactions between HLH and bHLH factors modulate light-regulated plant development［J］. Molecular Plant, 20 12, 5（3）：688-697.

［38］Rolauffs S, Fackendahl P, Sahm J, et al. Arabidopsis COP1 and SPA genes are essential for plant elongation but not for accelerationof flowering time in response to a low red light to far-red light ratio［J］. Plant Physiology, 2012, 160（4）：2015-2027.

［39］Liu J, Zhang F, Zhou J, et al. Phytochrome B control of total leaf area and stomatal density affects drought tolerance in rice［J］. Plant Molecular Biology, 2012, 78（3）：289-300.

［40］ Wang FF, Lian HL, Kang CY, et al. Phytochrome B is involved in mediating red light-induced stomatal opening in Arabidopsis thaliana［J］. Molecular Pla nt, 2010, 3（1）：246-259.

［41］Casson SA, Hetherington AM. Phytochrome B is required for lightmediated systemic control of stomatal development［J］. Current Biology, 2014, 24（11）：1216-1221.

［42］Boccalandro HE, Rugnone ML, Mor eno JE, et al. Phytochrome B enhances photosynthesis at the expense of water-use efficiency in Arabidopsis［J］. Plant Physiology, 2009, 150（2）：1083-1092.

［43］González CV, Ibarra SE, Piccoli PN, et al. Phytochrome B increases drought tolerance by enhancing ABA sensitivity in Arabidopsis thaliana［J］. Plant Cell Environment, 2012, 35（11）：1958-1968.

［44］Boggs JZ, Loewy K, Bibee K, et al. Phytochromes influence stomatal conductance plasticity in Arabidopsis thaliana［J］. Plant Growth Regulation, 2010, 60（3）：77-81.

［45］Shamim Z, Rashid B, Rahman S, et al. Expression of drought tolerance in transgenic cotton［J］. Scienceasia, 2013, 39（1）：1-11.

［46］Kim HJ, Kim YK, Park JY, et al. Light signaling mediated by phytochrome plays an important role in cold-induced gene expression through the C-repeat/dehydration responsive element（C/DRE）in Arabidopsis thaliana［J］. The Plant Journal：for Cell and Molecular Biology, 2002, 29（6）：693-704.

［47］He YN, Li YP, Cui LX, et al. Phytochrome B negatively affects cold tolerance by regulating OsDREB1 gene expression through phytochrome interacting factor-like protein OsPIL16 in rice［J］. Frontiers in Plant Science, 2016, 7：1963.

［48］Franklin KA, Whitelam GC. Light-quality regulation of freezing tolerance in Arabidopsis thaliana［J］. Nature Genetics, 2007, 39（11）：1410-1413.

［49］Badawi M, Reddy YV, Agharbaoui Z, et al. Structure and functional analysis of wheat ICE（inducer of CBF expression）genes［J］. Plant Cell Physiology, 2008, 49（8）：1237-1249.

［50］Lee CM, Thomashow MF. Photoperiodic regulation of the C-repeat binding factor（CBF）cold acclimation pathway and freezing tolerance in Arabidopsis thaliana［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 2012, 109（37）：15054-15063.

［51］Crawford AJ, McLachlan DH, Hetherington AM, et al. High temperature exposure increases plant cooling capacity［J］. Current Biology, 2012, 22（10）：396-397.

［52］Franklin KA, Lee SH, Patel D, et al. Phytochrome-interacting factor 4（PIF4）regulates auxin biosynthesis at high temperature［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 2011, 108（50）：20231-20235.

［53］Press MO, Lanctot A, Queitsch C. PIF4 and ELF3 act independently in Arabidopsis thaliana thermoresponsive flowering［J］. PLoS One, 2016, 11（8）：e0161791.

［54］Foreman J, Johansson H, Hornitschek P, et al. Light receptor action is critical for maintaining plant biomass at warm ambient temperatures［J］. The Plant Journal, 2011, 65（3）：441-452.

［55］Ma D, Li X, Guo Y, et al. Cryptochrome 1 interacts with PIF4 to regulate high temperature-mediated hypocotyl elongation in response to blue light［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 2016, 113（1）：224-229.

［56］Box MS, Huang BE, Domijan M, et al. ELF3 controls thermoresponsive growth in Arabidopsis［J］. Current Biology, 2015, 25（2）：194-199.

［57］Nieto C, López-Salmerón V, Davière JM, et al. ELF3-PIF4 interaction regulates plant growth independently of the evening complex［J］. Current Biology, 2015, 25（2）：187-193.

（責(zé)任編輯 李楠）

Recent Advances on the Regulation of Phytochrome in Plant Defense Resistance

JIANG Min LI Wei DONG Zheng LI Li-hua DAI Liang-ying
（Crop Gene Engineering Key Laboratory of Hunan Province，College of Plant Protection，Hunan Agricultural University，Changsha 410128）

Phytochrome is a red and far-red light receptor，which not only plays an important role in plant morphogenesis，but also is involved in the regulation of plant defense resistance signaling pathway. Here，we present the reaction and mechanism of phytochrome and its interacted transcription factors regulating plant resistance to biotic stress，such as pathogens and pest，by inducing plant hormone signaling pathways. And we also review the mechanisms of phytochrome regulating abiotic stress，such as the competition of neighboring plants，drought，low temperature and high temperature. In addition，we discuss and prospect the challenges and future directions in the research of phytochrome.

phytochrome；disease resistance；insect resistance；abiotic stress

10.13560/J.cnki.biotech.bull.1985.2017-0099

2017-02-17

國家自然科學(xué)基金項目（31300250），湖南省自然科學(xué)基金項目（2016JJ3071），湖南省教育廳項目（62021000032）

姜敏，女，碩士，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：j_min@sina.com

戴良英，男，教授，博士生導(dǎo)師，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：daily@hunau.net