不同炎癥性評分指標對根治性切除的胰腺癌患者預后的評估價值

蘇子劍 潘群雄 王聰仁 張劍華 柯少迎 張勝利

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·論著·

不同炎癥性評分指標對根治性切除的胰腺癌患者預后的評估價值

蘇子劍 潘群雄 王聰仁 張劍華 柯少迎 張勝利

目的 比較不同炎癥性評分指標對行根治性手術的胰腺癌患者預后的評估價值，并與臨床上最常用的TNM分期進行比較。方法 回顧性分析行根治性手術治療的185例胰腺癌患者的臨床資料。根據(jù)患者術前格拉斯哥預后評分(GPS)、中性粒細胞/淋巴細胞比值(NLR)、血小板/淋巴細胞比值(PLR)、預后指數(shù)(PI)、小野寺預后營養(yǎng)指數(shù)(PNI)，采用單因素、多因素分析影響患者術后生存時間的因素。不同炎癥性評分指標的同質性比較采用似然比χ2檢驗，判別力及單一趨勢性比較采用線性趨勢χ2檢驗和受試者工作特征(ROC)曲線，并與傳統(tǒng)的TNM分期進行比較。結果 單因素分析顯示，術前消瘦，血清CRP、白蛋白、CA19-9水平，行根治性手術，NLR、PLR、GPS、PI、PNI及TNM分期均與胰腺癌患者術后1、2、3年生存率相關(P<0.001)。多因素COX風險模型分析顯示，TNM分期、行根治性手術、GPS、NLR、 PLR、PI、PNI是評估胰腺癌患者術后生存時間的獨立危險因素。ROC曲線分析顯示，GPS較其他炎癥性評分指標有更大的曲線下面積(AUC)，而TNM分期的AUC最大。GPS較NLR、PLR、PI、PNI具有更好的同質性、判別力及單一趨勢性，而TNM分期表現(xiàn)更為突出。結論 GPS、NLR、PLR、PI、PNI等炎癥性評分指標均為行根治性手術的胰腺癌患者預后的獨立危險因素，其中GPS對預后的評估優(yōu)于NLR、PLR、PI、PNI等其他炎癥性評分指標。

胰腺腫瘤； 格拉斯哥預后評分； 預后

Fund program:Natural Science Foundation of Fujian Province,China(2014J01435)；Science and Technology Plan Projects of Quanzhou(2013Z58)

胰腺癌是嚴重危害人類健康的惡性腫瘤之一，發(fā)病率和死亡率分別居于全球第5位和第4位[1]。胰腺癌起病隱匿，確診時往往已是晚期，進展快、預后差、病死率極高，5年生存率低于5%[2]。因此，尋找評估胰腺癌患者預后的關鍵指標可能有助于臨床上對治療方案的選擇。近年來文獻報道，格拉斯哥預后評分(Glasgow prognostic score，GPS)[3-6]、中性粒細胞/淋巴細胞比值(neutrophil lymphocyte ratio，NLR)[7-10]、血小板/淋巴細胞比值(platelet lymphocyte ratio，PLR)[11-15]、小野寺預后營養(yǎng)指數(shù)(prognostic nutritional index，PNI)[16]等均與胰腺癌患者的預后相關，但這些炎癥性評分指標的臨床應用價值尚不明確。本研究采用多種炎癥性評分指標對行根治性手術的胰腺癌患者預后進行評估，并與臨床常用的TNM分期進行比較。

資料與方法

一、病例資料

選擇2008年6月至2015年6月福建醫(yī)科大學附屬泉州第一醫(yī)院肝膽外科行根治性手術且隨訪資料完整的185例胰腺癌患者的臨床資料。所有患者的手術均由同一組外科醫(yī)師操作，抽血檢測均在術前1 d進行，術后病理組織學檢查均確診為胰腺癌。排除標準：術前伴有遠處轉移者；術前行全身化療、局部放療者；術前發(fā)現(xiàn)急性炎癥或類風濕性關節(jié)炎等疾病者；術后因非胰腺癌原因導致死亡者。

出院后采用定期復診和電話詢問的方法進行隨訪。術后2年內1～3個月隨訪1次，2～5年內3～6個月隨訪1次，5年后每6個月隨訪1次。隨訪內容包括全面的病史詢問、腫瘤標志物檢測(血清CA19-9、CEA)及腹部B超或CT等影像學檢查。生存時間按月計算，起點為手術日期，終點為患者胰腺癌死亡日期。所有患者隨訪至2015年12月1日止。隨訪時間為1～65個月，平均12個月。

二、各炎癥性評分指標的標準

炎癥性評分指標包括GPS、NLR、PLR、預后指數(shù)(prognostic index, PI)、PNI。GPS：C反應蛋白(CRP)≤10 mg/L+血清白蛋白≥35 g/L計0分；CRP≤10 mg/L+血清白蛋白<35 g/L或CRP>10 mg/L+血清白蛋白≥35 g/L計1分；CRP>10 mg/L+血清白蛋白<35 g/L計2分。NLR：<3.1計0分，≥3.1計1分；PLR：<150計0分，150～300計1分，>300計2分；PI：CRP≤10mg/L+白細胞總數(shù)≤11×109/L計0分，CRP≤10 mg/L+白細胞總數(shù)>11×109/L或CRP>10 mg/L+白細胞總數(shù)≤11×109/L計1分，CRP>10mg/L+白細胞總數(shù)>11×109/L計2分；PNI：白蛋白(g/L)+5×淋巴細胞數(shù)(109/L)≥45計0分，<45計1分。

三、各炎癥性評分指標及TNM分期的預后判斷能力

評估各炎癥性評分指標的預后判斷能力包括以下3個方面：(1)同質性，即各評分亞組內患者的生存情況差異不大；(2)判別力，即各評分不同亞組間患者的生存情況有顯著差異；(3)單一趨勢性，即分期越晚的患者，其生存情況越差。

行姑息性手術患者的TNM分期根據(jù)術前影像資料、術前或者術中活檢結果及術中所見判斷。行根治性手術患者的TNM分期根據(jù)第7版AJCC的TNM分期標準。

四、統(tǒng)計學處理

結果

一、胰腺癌患者的臨床資料

185例胰腺癌患者中男性112例(60.5%)，女性73例(39.5%)，男女之比2∶1；年齡38～76歲，中位年齡57歲；術前133例消瘦。實驗室檢查：中性粒細胞計數(shù)(3.1～17.6)×109/L，平均(4.7±2.1)×109/L，淋巴細胞計數(shù)(0.7～12.4)×109/L，平均(2.2±1.2)×109/L，血小板計數(shù)(9～745)×109/L，平均(316.4±129.4)×109/L；78例低蛋白血癥，38例CEA升高，54例CRP升高。73例行根治性手術，112例行姑息性手術。病理學檢查：胰頭癌52例，胰體尾部癌133例；高、中分化癌107例，低分化癌78例。4例失訪。患者術后1、2、3年的總體生存率分別為31. 9%、13.0%、6.0%，中位生存時間8個月，17例至今仍存活。185例患者TNM分期：Ⅰ期9例，Ⅱ期66例，Ⅲ期97例，Ⅳ期13例。

二、臨床指標及各炎癥性評分指標與患者術后生存時間的關系

術前消瘦，血清CRP、白蛋白、CA19-9，行根治性手術，NLR、PLR、GPS、PI、PNI及TNM分期均與胰腺癌患者術后1、2、3年生存率相關(P<0.001，表1)。術前有消瘦、CRP及CA19-9水平升高、低蛋白血癥的患者，各炎癥性評分指標的分值高，TNM分期晚、行姑息性手術的患者預后更差。

將單因素分析中P<0.05的術前消瘦、CA19-9水平、NLR、PLR、GPS、PNI、PI、TNM分期、根治性手術(因GPS由CRP及白蛋白組成，因此排除CRP、白蛋白)等因素進行多因素COX風險模型分析，TNM分期、行根治性手術、GPS、NLR、 PLR、PI、PNI是影響胰腺癌患者術后生存時間的獨立危險因素(表2，圖1)。

三、各炎癥性評分指標及TNM分期的同質性、判別力、單一趨勢性的比較

GPS較NLR、PLR、PI、PNI具有更好的同質性、判別力及單一趨勢性，而TNM表現(xiàn)更為突出(表3)。ROC曲線分析顯示，GPS較其他炎癥性評分指標有更大的AUC，但TNM分期的AUC最大(表4、圖2)。

表1 臨床病理參數(shù)與患者術后生存率的單因素分析

表2 影響患者術后生存率的多因素分析

圖1 胰腺癌患者TNM分期(1A)、GPS(1B)、NLR(1C)、PLR(1D)、PI(1E)、PNI(1F)的生存曲線

表3 TNM分期及各炎癥性評分指標的同質性及判別力

變量似然比χ2值線性趨勢χ2值TNM分期158．6058．99GPS77．0115．03NLR39．378．80PLR75．395．04PI63．4414．35PNI46．6811．36

表4 術后1、2、3年TNM分期及各炎癥性評分指標的AUC比較

生存期變量AUC95%CIP值 1年TNM分期0．7460．667～0．825<0．001GPS0．6720．591～0．753<0．001NLR0．5910．506～0．6760．046PLR0．5610．474～0．490．179PI0．6430．563～0．7240．002PNI0．6310．547～0．7150．004 2年TNM分期0．8180．729～0．907<0．001GPS0．6890．593～0．7860．003NLR0．6250．522～0．7280．048PLR0．5850．473～0．6980．179PI0．6410．539～0．7430．026PNI0．6670．565～0．7700．008 3年TNM分期0．8690．791～0．946<0．001GPS0．6650．528～0．8030．066NLR0．5900．435～0．7440．319PLR0．6320．468～0．7790．141PI0．6260．483～0．7700．160PNI0．6250．470～0．7790．166

討論

中國抗癌協(xié)會胰腺癌專業(yè)委員會回顧性分析2 340例胰腺癌資料，結果顯示行根治性手術患者的1、3、5年生存率分別為54.4%、13.5%、8.5%[17]。影響胰腺癌預后的因素很多，包括術前CA19-9水平、治療方案、術后TNM分期、腫瘤分化程度等[18-21]。

近年來，隨著對腫瘤發(fā)生、發(fā)展規(guī)律研究的不斷加深，越來越多的證據(jù)表明，全身炎癥反應與腫瘤進展、侵襲以及轉移相關[22-23]。其機制一方面是腫瘤的直接浸潤或腫瘤微環(huán)境中的淋巴細胞浸潤可以促進機體產生一系列的炎性遞質、細胞因子[24-25]，另一方面是IL-6、TNF、中性粒細胞等炎性遞質及炎性細胞可通過促進血管生成和組織浸潤而對腫瘤的發(fā)生、侵襲、轉移發(fā)揮作用[26-29]。機體這種炎癥反應可以通過血清中的的一些炎性細胞和炎性蛋白反映出來，如血小板、中性粒細胞、淋巴細胞、CRP、白蛋白等。雖然全身炎癥反應與腫瘤預后相關的具體機制仍未清楚，但許多研究結果表明，以這些炎癥細胞和炎癥蛋白為基礎所組成的炎癥性評分指標，包括GPS[3-6]、NLR[7-10]、PLR[11-15]、PNI[16]等與胰腺癌患者的預后相關。

圖2 胰腺癌患者TNM分期、GPS、NLR、PLR、PI、PNI的1(2A)、2(2B)、3(2C)年生存率的ROC曲線

GPS包括術前血清CRP和白蛋白兩個受全身炎癥反應影響的指標。CRP是肝細胞合成的炎性反應的急性期反應物，并由IL-1、IL-6、TNF等致炎細胞因子進行調節(jié)，CRP水平可以反映全身炎癥反應的程度。多個研究表明，CRP水平升高與胰腺癌的不良預后相關[30-31]。血清白蛋白水平是圍手術期營養(yǎng)指數(shù)，可反應機體的營養(yǎng)狀態(tài)[32]，臨床檢查簡單易行且價廉。Mcmillan等[33]研究顯示，在惡性腫瘤生長過程中全身炎癥反應可以導致患者低蛋白血癥及消瘦。低蛋白血癥會影響腫瘤患者的免疫功能[34]，因此低蛋白血癥可以反映機體全身炎癥反應及免疫抑制狀態(tài)，并與惡性腫瘤的發(fā)生、發(fā)展密切相關。許多研究結果表明，GPS與惡性實體腫瘤的預后相關[35-36]。李金海等[3]回顧性分析128例行根治性手術的胰腺癌患者資料，結果顯示術前GPS對各個分期可切除胰腺癌患者的術后死亡預測均有一定價值。Ikuta等[4]報道術前GPS是行姑息性手術治療的胰腺癌患者術后生存期的獨立預后因素，術前GPS可作為是否有必要行手術的依據(jù)。Imaoka等[5]分析807例胰腺癌患者的資料，結果顯示GPS是胰腺癌患者總生存時間的獨立預后因素，特別是進展期胰腺癌患者。Kurahara等[6]研究結果顯示，GPS是行化療的胰腺癌患者總生存時間及無進展生存時間的獨立預后因素。

在惡性腫瘤的發(fā)生、發(fā)展過程中，中性粒細胞通過分泌大量的血管內皮生長因子，為腫瘤生長和增殖提供適宜的環(huán)境，促進腫瘤血管的形成，進而加快腫瘤生長[7]。淋巴細胞參與腫瘤細胞的破壞和凋亡過程，是機體抗腫瘤免疫的主要成員。淋巴細胞的減少提示機體抗腫瘤免疫功能的降低，進而影響腫瘤的預后。已有研究表明，對行根治性手術的胰腺癌患者，高NLR是術后死亡風險增加的獨立危險因素[8]。Stotz等[9]分析370例胰腺癌患者資料，結果顯示高NLR不僅是行手術治療患者總生存時間的獨立預后因素，也與非手術治療患者的較差預后相關。既往研究對于NLR的界值沒有統(tǒng)一的認識，介于(2～5)∶1之間。上海腫瘤中心肝膽胰外科羅國鵬等回顧性分析403例胰腺癌患者的資料，通過ROC分析，選取NLR的最佳界值為3.1[10]。

Xin等[37]對包括胃癌、結直腸癌、胰腺癌、肝癌等共13 946例惡性腫瘤患者進行薈萃分析，結果顯示高PLR與惡性腫瘤的不良預后相關。Smith 等[11]及Shirai等[12]的研究均顯示高PLR為胰腺癌的獨立危險因素，是術后總體生存時間及無瘤生存時間的獨立預后因素。亦有研究表明，PLR與不能手術的晚期患者的預后相關[13]。但有研究顯示，PLR并不是胰腺癌患者獨立的預后因素[14-15]。因此，PLR與胰腺癌患者預后的關系有待進一步明確。

目前PI及PNI在胰腺癌患者中的研究尚少。Geng等[16]分析321例晚期胰腺癌患者資料，結果顯示低PNI與高TNF-α水平相關，且是中晚期胰腺癌生存時間獨立的預后因素。Kurahara等[6]的研究結果亦顯示，PNI不僅與胰腺癌患者總生存時間及無進展生存時間相關，且與化療后緩解率相關。但Wang等[14]的研究結果顯示，PI及PNI并不是胰腺癌患者獨立的預后因素。

本研究結果顯示，消瘦、NLR、PLR、GPS、PNI、PI、CA19-9、TNM分期、根治性手術與胰腺癌患者的術后生存時間相關，術前伴有消瘦、CRP水平升高、低蛋白血癥、TNM分期更晚、未行根治性手術、各炎癥性評分指標(GPS、NLR、PLR、PI、PNI)高的患者，術后1、2、3年的生存率較低。多因素分析顯示，TNM分期、根治性手術、各炎癥性評分指標均為胰腺癌患者術后的獨立預后因素，其中，GPS對預后的評估優(yōu)于NLR、PLR、PI、PNI，但術后TNM分期對胰腺癌患者具有更佳的預后評估作用，與其他研究結果相似[22-24]。

本研究是一個單中心研究，患者的例數(shù)較少，觀察時間較短，因此，有必要進行多中心、大樣本的研究。

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(本文編輯：屠振興)

Prognostic value of inflammation-based scores and TNM stage for pancreatic cancer patients after radical resection

SuZijian,PanQunxiong,WangChongren,ZhangJianhua,KeShaoying,ZhangShengli.

DepartmentofHepatobiliarySurgery,QuanzhouFirstAffiliatedHospitalofFujianMedicalUniversity,Quanzhou362000,ChinaCorrespondingauthor:PanQunxiong,Email: 710262737@qq.com

Objective To compare the prognostic value of different inflammation-based prognostic scores and Tumor Node Metastasis (TNM) stage for patients undergoing radical resection of pancreatic cancer with the routine TNM stage in clinical practice. Methods Clinical data of 185 patients with pancreatic cancer who underwent radical surgery were retrospectively analyzed. Based on the inflammation-based prognostic scores (Glasgow prognostic score (GPS), neutrophil lymphocyte ratio (NLR), platelet lymphocyte ratio (PLR), prognostic nutritional index (PNI) and prognostic index (PI)) before surgery, univariate and multivariate analyses were used for identifying influential factors on patients′ survival. Homogeneity of different scoring systems was compared using likelihood ratio chi-quare test, and linear trend chi-square test, and receiver operating characteristic (ROC) curve were performed to compare the differentiating ability and single trend of the selected scores with those of routine TNM stage.Results In univariate analysis, preoperative weight loss, serum C-reactive protein, serum albumin, CA19-9, radical surgery, NLR, PLR, GPS, PI, PNI

Pancreatic neoplasms; Glasgow prognostic score; Prognosis

10.3760/cma.j.issn.1674-1935.2016.05.003

362000 福建泉州，福建醫(yī)科大學附屬泉州第一醫(yī)院肝膽外科(蘇子劍、潘群雄、王聰仁、張劍華、柯少迎)；福建中醫(yī)藥大學管理學院(張勝利)

潘群雄，Email: 7102627@qq.com

福建省自然科學基金(2014J01435)；泉州市科技計劃項目(2013Z58)

and TNM stage were all significantly associated with patients′ overall survival after surgery (P<0.001). In multivariate cox risk model analysis, TNM stage, radical surgery, GPS, NLR, PLR, PI and PNI were independent risk factors for patients′ survival after surgery. ROC curve showed that GPS had higher AUC than other scoring systems, but TNM stage had the highest AUC. The homogeneity, differentiating ability and single trend of GPS were higher compared to other inflammation-based prognostic scores, but those of TNM stage were the highest.Conclusions The inflammation-based prognostic scores like GPS, NLR, PLR, PI and PNI were independent prognostic factors for pancreatic caner patients′ survival after surgery, and the prognostic value of GPS was superior to that of NLR, PLR, PI and PNI.

2016-03-08)