丘腦-皮層動態(tài)功能連接特點和性別差異

季　冰,　張仁杰,　張久權(quán),　聶生東

(1.上海理工大學(xué) 光電信息與計算機(jī)工程學(xué)院,上?！?00093; 2.上海理工大學(xué) 醫(yī)學(xué)影像工程研究院,上?！?00093;3.重慶市第三軍醫(yī)大學(xué)附屬西南醫(yī)院 放射科,重慶　400038)

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丘腦-皮層動態(tài)功能連接特點和性別差異

季冰1,2,張仁杰1,張久權(quán)3,聶生東2

(1.上海理工大學(xué) 光電信息與計算機(jī)工程學(xué)院,上海200093; 2.上海理工大學(xué) 醫(yī)學(xué)影像工程研究院,上海200093;3.重慶市第三軍醫(yī)大學(xué)附屬西南醫(yī)院 放射科,重慶400038)

摘要：利用丘腦-皮層連接的動態(tài)特性估計男性和女性丘腦-皮層功能連接的不同狀態(tài),并通過統(tǒng)計學(xué)方法分析性別對于動態(tài)丘腦-皮層功能連接模式的影響.結(jié)果表明:在男性和女性中各自發(fā)現(xiàn)了9個動態(tài)功能連接狀態(tài),且在9個狀態(tài)中,男性的丘腦-皮層的功能連接顯著高于女性的丘腦-皮層的功能連接,拓展了人們對于丘腦-皮層連接的理解,并且探討了動態(tài)丘腦-皮層功能連接的性別差異.

關(guān)鍵詞：丘腦; 功能連接; 動態(tài)特性; 性別差異

丘腦作為連接不同皮層下區(qū)域和大腦皮層的中繼站,除嗅覺外,所有各種感覺的傳導(dǎo)通路均通過丘腦再投射到大腦皮層區(qū)域.不少學(xué)者已經(jīng)利用靜息態(tài)磁共振成像(resting-state functional magnetic resonance imaging,rs-fMRI)技術(shù)探究了丘腦和皮層功能連接[1-4].但是,這些研究只考慮了功能連接的靜態(tài)模式,或是假設(shè)連接隨著時間的變化是固定不變的[5].然而,研究表明功能連接的強(qiáng)度不僅在同一掃描時間內(nèi)發(fā)生變化,而且在很短的掃描范圍(秒)內(nèi)都會發(fā)生變化[6].所以,考慮功能連接的動態(tài)變化特性可以提供更全面和可靠的丘腦和皮層的連接模式.

另外,男性和女性在生理上、心理上以及社會分工的不同都會影響功能連接[7-8].前人利用彌散張量成像(diffusion tensor imaging,DTI)技術(shù)發(fā)現(xiàn)男性的腦白質(zhì)微觀結(jié)構(gòu)的各向異性值顯著地高于女性的各向異性值[9].有研究利用fMRI技術(shù)發(fā)現(xiàn)男性與女性在感覺、認(rèn)知、運動及工作記憶等方面存在很大的差異[10-14].但是,這些研究只是建立在靜態(tài)分析的基礎(chǔ)上.因此,有必要進(jìn)一步探討丘腦-皮層動態(tài)功能連接的性別差異.

本研究旨在探索丘腦-皮層(丘腦-前額皮層、丘腦-前運動區(qū)皮層和運動區(qū)皮層、丘腦-體感皮層、丘腦-頂葉皮層和枕葉皮層、丘腦-顳葉皮層)的功能連接模式的動態(tài)特性.并在此基礎(chǔ)上進(jìn)一步探究在各個功能連接狀態(tài)下,男性和女性的丘腦-皮層的功能連接模式的差異.

1對象和方法

1.1靜息態(tài)磁共振數(shù)據(jù)的獲取和預(yù)處理

分析中采用的靜息態(tài)fMRI數(shù)據(jù)是從人類連接組項目 (human connectome project,HCP) 開放公共網(wǎng)站(www.humanconnectomeproject.org)中獲得[15],使用西門子3T掃描儀,32通道頭線圈結(jié)構(gòu).被試被要求保持睜眼狀態(tài)并盯著十字架.圖像的獲得參數(shù):平面視野(field of view,FOV)為208 mm×180 mm,層數(shù)為72,體素大小為2 mm×2 mm×2 mm,TR時間(脈沖重復(fù)時間)為720 ms,TE時間(脈沖回波時間)為33.1 ms,1 200個時間點.本研究從明尼蘇達(dá)大學(xué)和華盛頓大學(xué)數(shù)據(jù)庫中挑選了前64個被試(32個男性,32個女性,年齡為22～36歲).

除了常規(guī)的基于體積的HCP預(yù)處理步驟(時間頭動校正、多模態(tài)配準(zhǔn)、標(biāo)準(zhǔn)空間變換、以獨立成分為基礎(chǔ)的FIX方法降噪和回歸滋擾信號)[16-17]之外,還使用的預(yù)處理步驟包括:帶通濾波(0.009 Hz

1.2研究流程圖

使用滑動窗(sliding window,SW)的方法將整個時間序列內(nèi)的丘腦和皮層信號分割成以窗為單位的丘腦和皮層信號,在每個窗寬內(nèi)計算丘腦和皮層的連接矩陣,將男性和女性各自所包含的被試中各個窗寬內(nèi)的丘腦和皮層的連接矩陣串連在一起作為輸入,使用歸一化圖譜聚類算法(normalized spectral clustering)進(jìn)行聚類,得到所有樣本各個狀態(tài)時的丘腦-皮層功能連接模式,然后回到男性和女性所包含的各被試中提取各個狀態(tài)的丘腦、左側(cè)皮層、右側(cè)皮層的時間序列,并串連在一起計算男性和女性各個動態(tài)丘腦-皮層功能連接狀態(tài),將男性和女性基于個體的各個狀態(tài)的丘腦-皮層功能連接狀態(tài)模式進(jìn)行獨立樣本t檢驗,如圖1所示(見下頁).

1.3感興趣區(qū)域的確定

在MNI152標(biāo)準(zhǔn)空間上將每個半球的皮層感興趣區(qū)域劃分為5個,2個半球總共10個,所選定區(qū)域包括雙邊的:a.前額皮層(prefrontal cortex,PFC);b.前運動區(qū)皮層(premotor cortex,PMC)和運動區(qū)皮層(motor cortex,MC);c.體感皮層(somatosensory cortex,SC);d.頂葉皮層(parietal cortex,PC)、枕葉皮層(occipital cortex,OC);e.顳葉皮層(temporal cortex,TE)[4].丘腦區(qū)域(mask)是從牛津大學(xué)皮層下結(jié)構(gòu)圖譜(http:∥fsl.fmrib.ox.ac.uk/fsl/fslwiki/Atlases)中獲得,并除去了一些進(jìn)入腦室和白質(zhì)的區(qū)域.

1.4動態(tài)功能連接

SW方法通常用來研究動態(tài)功能連接特性[18-19].在每個滑動窗寬內(nèi),對每個丘腦體素與同側(cè)的每個皮層區(qū)域進(jìn)行偏相關(guān)運算,生成了丘腦-皮層矩陣(左側(cè)矩陣大小為1 057×5,右側(cè)矩陣大小為1 049×5),并通過費舍爾轉(zhuǎn)換變成Z-評分值,產(chǎn)生了丘腦-皮層功能連接矩陣(矩陣大小為2 106×5).在這里使用的偏相關(guān)分析方法[4]是用于衡量丘腦每個體素與每個皮層感興趣區(qū)域的相關(guān)性,同時控制其余4個皮層區(qū)域?qū)ο嚓P(guān)性的影響.

1.5滑動窗寬

動態(tài)連接分析的滑動窗寬值由網(wǎng)絡(luò)運算中的模塊化算法確定[20].基于丘腦-皮層的功能連接,先計算模塊值Q*,再計算Q*方差值,以Q*方差值的截止點確定最優(yōu)的滑動窗寬值.Q*的公式定義為

1.6時間尺度上的聚類

使用相似度準(zhǔn)則方法估計丘腦-皮層連接模式的相似性[21].相似度準(zhǔn)則方法是用于計算種子點位置之間的相關(guān)性,這種方法類似于計算組間方差,相似度值的取值范圍是[0,1].兩組變量的相似程度越高,該值越大,具體的公式為

圖1　流程圖

歸一化的圖譜聚類算法[22-23]是對相似性矩陣的歸一化拉普拉斯特征向量進(jìn)行降維,然后對降維后的特征向量進(jìn)行聚類,產(chǎn)生丘腦-皮層的連接狀態(tài).歸一化拉普拉斯矩陣定義為

式中：Li,j=D-Ai,j是拉普拉斯矩陣;D為圖譜的度矩陣,它是指連接每個頂點的總邊數(shù);Ai,j是鄰接矩陣,代表頂點i和頂點j的相似度.

在使用歸一化的圖譜聚類算法之前,聚類數(shù)目根據(jù)類內(nèi)距離與類間距離之比的最小值確定.在確定群體功能連接狀態(tài)后,返回到男性被試中,將對應(yīng)狀態(tài)的丘腦時間序列、左皮層時間序列和右皮層時間序列串連在一起計算男性群各個狀態(tài)的丘腦-皮層功能連接狀態(tài).同樣的方法適用于女性被試,最終確定女性群各個狀態(tài)的丘腦-皮層功能連接狀態(tài).在男性和女性的各個動態(tài)功能連接狀態(tài)中,采用“贏者全勝”(winner take all)的方法計算丘腦體素與5大皮層區(qū)域的最強(qiáng)功能連接,以此估計有多少個丘腦體素與前額葉皮層保持最強(qiáng)的功能連接.

馬爾科夫鏈(Markov chain,MC)模型用于衡量不同狀態(tài)之間的切換頻率.MC模型的前提假設(shè)是下一狀態(tài)的發(fā)生只與當(dāng)前狀態(tài)有關(guān)或者說是下一狀態(tài)只受當(dāng)前狀態(tài)的影響,而與前一個狀態(tài)無關(guān).

1.7統(tǒng)計學(xué)處理

將男性和女性包含的各個被試對應(yīng)的各個狀態(tài)的丘腦-皮層連接矩陣各自串聯(lián)在一起,采用Matlab軟件(Matlab 2012b)先進(jìn)行正態(tài)分布檢驗,然后進(jìn)行獨立樣本t檢驗 (p<0.05),一共進(jìn)行了9次兩獨立樣本t檢驗.同樣的方法適用于男性和女性的靜態(tài)數(shù)據(jù).

2結(jié)果

2.1滑動窗寬值的確定

根據(jù)模塊值M方差值的截止點,確定最優(yōu)的滑動窗寬值為52個時間點(37 s),如圖2所示.根據(jù)各個窗寬內(nèi)計算所得的Q*值,計算Q*的方差值.如圖2(b)所示,隨著窗寬值的增加,Q*減少,并在52時間點或是37 s時,出現(xiàn)了截止點.

圖2　模塊值Q*和Q*方差值

2.2男性和女性動態(tài)功能連接狀態(tài)

根據(jù)類內(nèi)距離與類間距離之比準(zhǔn)則,并結(jié)合歸一化圖譜聚類算法,計算了所有樣本的動態(tài)功能連接狀態(tài)數(shù)為9,如圖3(a)所示(見下頁).并計算了所有樣本靜態(tài)和各個狀態(tài)的丘腦-皮層的連接模式、各個狀態(tài)的時間發(fā)生率、靜態(tài)的丘腦-皮層連接模式和各個狀態(tài)的丘腦-皮層連接模式的相關(guān)系數(shù)值,如圖3(b)所示(見下頁).男性9個狀態(tài)的時間發(fā)生率分別為13%,12%,11%,11%,11%,11%,11%,10%,10%,如圖3(c)所示;女性9個狀態(tài)的時間發(fā)生率分別為13%,12%,10%,11%,11%,11%,11%,11%,10%,計算了男性和女性中有多少個丘腦體素與前額葉皮層保持最強(qiáng)的功能連接,男性分別是63%,22%,27%,11%,10%,65%,78%,82%,52%,女性分別是48%,13%,34%,11%,11%,21%,13%,80%,12%.

2.3男性和女性各狀態(tài)之間的過渡率

狀態(tài)之間的過渡率是指前一狀態(tài)發(fā)生的情況下,下一狀態(tài)發(fā)生的可能性.利用MC模型計算了男性和女性所包含的被試各自狀態(tài)之間的過渡率,并進(jìn)一步計算了平均過渡率,如圖4所示(見下頁).沿著對角線的白色方塊代表停留在相同的狀態(tài).對于不在對角線上的其余元素,例如,圖4(a)中狀態(tài)7和狀態(tài)2之間的棕黃色方塊表示男性從狀態(tài)2過渡到狀態(tài)7存在很高的可能性.在圖4(b)中狀態(tài)5和狀態(tài)3中的棕黃色方塊之間的棕黃色方塊表示女性從狀態(tài)3過渡到狀態(tài)5存在很高的可能性.另外,從圖4中可看出,從其余狀態(tài)過渡到狀態(tài)4具有很低的可能性,結(jié)合圖5(見下頁)的男性和女性的時間發(fā)生率(呈下降趨勢),可以推測男性和女性在狀態(tài)4時是淺睡眠狀態(tài).

圖3　丘腦-皮層連接模式

2.4不同性別丘腦-皮層的連接差異

男性和女性的動態(tài)丘腦-皮層連接模式的比較結(jié)果表明,在靜態(tài)和所有的動態(tài)狀態(tài)中,男性的丘腦-皮層連接顯著高于女性的丘腦-皮層連接(pJ=1.25×10-7,tJ=5.287 1;p1=1.51×10-15,t1=7.98;p2=3.97×10-36,t2=12.57;p3=0.009 4,t3=2.60;p4=1.34×10-4,t4=3.819 5;p5=8.41×10-21,t5=9.36;p6=0.003 5,t6=2.92;p7=3.98×10-7,t7=5.07;p8=0.020 2,t8=2.32;p9=5.85×10-9,t9=5.85).其中,J表示靜態(tài),pk代表p值,tk代表t值,k=1,2,…,9.

圖4　各狀態(tài)之間的過渡率

圖5　在狀態(tài)4時的時間發(fā)生率

3討論

與前人的全腦動態(tài)功能連接研究[24-26]相比,本文首次揭示了丘腦-皮層的動態(tài)功能連接模式,并且探究了不同的功能連接狀態(tài)的性別差異.如下頁表1所示.

將動態(tài)的丘腦-皮層連接結(jié)果與靜態(tài)的丘腦-皮層連接結(jié)果相比較,發(fā)現(xiàn)了主狀態(tài)(時間發(fā)生率最高,狀態(tài)1)中的丘腦-皮層連接與靜態(tài)的丘腦-皮層連接相關(guān)性很高.例如,男性在狀態(tài)1中的連接模式與靜態(tài)連接模式的相關(guān)系數(shù)值為0.79,女性在狀態(tài)1中的連接模式與靜態(tài)連接模式的相關(guān)系數(shù)值為0.53.與此同時,其余狀態(tài)的功能連接模式并沒有完全偏離靜態(tài)模式,而是不同程度地偏離靜態(tài)模式,這與前人的研究相吻合[27-28].例如,男性的其余狀態(tài)(除主狀態(tài)外)的丘腦-皮層的連接模式與靜態(tài)連接模式相關(guān)系數(shù)值最低為0.36,女性的其余狀態(tài)的丘腦-皮層的連接模式與靜態(tài)連接模式相關(guān)系數(shù)值最低為0.39.

計算男性和女性在各個狀態(tài)中有多少個丘腦體素與前額葉皮層存在最強(qiáng)功能連接后發(fā)現(xiàn),男性最高為82%,女性最高為80%.男性所占的比例比女性所占的比例高,而且男性的平均比率(45.56%)比女性的平均比率(27%)要高.由于丘腦-前額皮層的功能連接主要參與判斷、分析、思考及操作等方面的高級認(rèn)知功能,所以,這一結(jié)果表明男性在這些方面比女性強(qiáng),這與前人的研究相一致[13].

表1男性和女性在靜態(tài)和各個狀態(tài)中丘腦-皮層

功能連接差異比較

Tab.1Gender difference in dynamic thalamo-cortical

functional connections

狀態(tài)組名功能連接強(qiáng)度統(tǒng)計分析結(jié)果平均值方差p值t值靜態(tài)*男0.04900.0178女0.03710.01351.25×10-75.2871狀態(tài)1*男0.04190.0115女0.03010.01311.506×10-157.9825狀態(tài)2*男0.04550.0122女0.02940.01443.965×10-3612.5739 狀態(tài)3*男0.03540.0119女0.03220.01040.00942.5958狀態(tài)4*男0.03310.0106女0.02780.01091.34×10-43.8195狀態(tài)5*男0.04390.0123女0.0350.01168.41×10-219.3642狀態(tài)6*男0.03350.0137女0.02990.01180.00352.9172狀態(tài)7*男0.04230.0101女0.03410.01163.98×10-75.0713狀態(tài)8*男0.04520.0109女0.04070.01000.02022.3223狀態(tài)9*男0.03830.0160女0.03000.01205.85×10-95.8460

* 通過獨立樣本t檢驗證明男性丘腦-皮層功能連接強(qiáng)度比女性丘腦-皮層功能連接強(qiáng)度顯著高

從男性和女性的各狀態(tài)之間的過渡率可以看出,男性從狀態(tài)2過渡到狀態(tài)7存在著很高的概率.男性在狀態(tài)2中,丘腦與頂葉和枕葉皮層保持最強(qiáng)的功能連接關(guān)系;在狀態(tài)7中,丘腦與前額葉皮層有最強(qiáng)的功能連接關(guān)系.說明男性主要從視覺功能過渡到判斷、分析、思考及操作等功能.而男性在靜態(tài)中,丘腦只與前額皮層有最強(qiáng)的功能連接關(guān)系,所以,動態(tài)研究除了包含靜態(tài)分析提供的信息之外,還提供了靜態(tài)所沒有的信息.另外,還發(fā)現(xiàn)在男性和女性中,其余狀態(tài)過渡到狀態(tài)4的概率都很低.同時結(jié)合男性和女性在狀態(tài)4時的時間發(fā)生率隨著時間的增加呈下降趨勢,有理由猜測狀態(tài)4處于睡眠狀態(tài).因為,男性和女性的狀態(tài)4 中,丘腦與頂葉和枕葉有最強(qiáng)功能連接關(guān)系,頂葉和枕葉皮層主要執(zhí)行視覺功能,靜息態(tài)掃描時被試沒有特定的任務(wù),隨著掃描時間的增加,被試很容易處于淺度睡眠狀態(tài),視覺功能也逐漸下降.

將靜態(tài)和各個動態(tài)功能連接狀態(tài)時的男性和女性的丘腦-皮層功能連接進(jìn)行獨立樣本t檢驗發(fā)現(xiàn),在靜態(tài)和所有的動態(tài)狀態(tài)中,男性的丘腦-皮層功能連接強(qiáng)度均顯著高于女性的.有研究表明,由于性激素在大腦早期發(fā)育過程中的影響,男性和女性丘腦-皮層功能連接發(fā)揮著不同的功能[29-30].已有學(xué)者利用fMRI技術(shù)發(fā)現(xiàn),男性比女性在感覺、認(rèn)知、運動和工作記憶任務(wù)的驅(qū)動下,會有更多的激活[10,12-13].丘腦作為神經(jīng)信息傳導(dǎo)的中繼站,由體感皮層、運動皮層將感覺、運動信號反射到丘腦;由前額皮層將認(rèn)知、決策信號投射到丘腦;也由頂葉皮層、枕葉皮層和顳葉皮層將學(xué)習(xí)信號傳遞到丘腦.本研究通過實證揭示了在9個功能連接狀態(tài)中,男性的丘腦-皮層連接均比女性的顯著強(qiáng),這一結(jié)果與前人的研究結(jié)果[10,12-13]相一致.除此以外,與靜態(tài)的結(jié)果相比,尤其在動態(tài)狀態(tài)1,2,5,9時,男性的丘腦-皮層功能連接強(qiáng)度與女性的相比顯著程度要高很多.說明不僅理論上確實存在著功能連接的動態(tài)變化特性,而且實驗證明了功能連接的動態(tài)變化特性可以提供更全面的男性和女性丘腦和皮層的連接模式的差異特性.

本研究的不足在于根據(jù)丘腦-皮層連接關(guān)系選擇了10大皮層區(qū)域(2個半球),更精細(xì)的皮層區(qū)域會提供更好的功能分辨率. 目前的研究沒有采用更多的皮層劃分區(qū)域,如解剖腦圖譜,主要是因為采用了偏相關(guān)系數(shù)方法,考慮到每個窗寬只有52個時間點,皮層區(qū)域的數(shù)量需要小于6以確保每次回歸10個以上的時間點.

總之,基于本研究發(fā)現(xiàn)的丘腦-皮層的動態(tài)特性和性別差異,以后進(jìn)行正常人或是病人的研究時,需要考慮其動態(tài)特性和性別的影響.

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(編輯:石瑛)

Gender Difference in Dynamic Thalamo-Cortical Functional Connections

JI Bing1,2,ZHANG Renjie1,ZHANG Jiuquan3,NIE Shengdong2

(1.School of Opitical-Electrical and Computer Engineering,University of Shanghai for Science and Technology,Shanghai 200093,China; 2.Institute of Medical Imaging Engineering,University of Shanghai for Science and Technology,Shanghai 200093,China; 3.Department of Radiology,Southwest Hospital,Third Military Medical University,Chongqing 400038,China)

Abstract：The dynamic variation of thalamo-cortical functional connections was explicitly exploited to identify gender-specific dynamic states and statistical analysis was performed to examine the influense of gender factor on dynamic thalamo-cortical functional connectivity patterns by statistic analysis.The results reveal that for each of 9 gender-specific thalamo-cortical connectivity states,the strength of functional connectivity in men is significantly higher than that in women.These results extend our understanding of thalamo-cortical connectivity and demonstrate the gender difference in dynamic thalamo-cortical functional connections.

Keywords ：thalamus; functional connectivity; dynamic nature; gender difference

中圖分類號：TK 81

文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

通信作者：聶生東(1962-),男,教授.研究方向:醫(yī)學(xué)圖像處理與分析.E-mail:nsd4647@163.com

基金項目：國家自然科學(xué)基金資助項目(60972122);上海市自然科學(xué)基金資助項目(14ZR1427900)

收稿日期：2015-11-17

DOI：10.13255/j.cnki.jusst.2016.02.011

文章編號：1007-6735(2016)02-0160-08

第一作者： 季冰(1978-),女,博士研究生.研究方向:測試信號獲取與處理.E-mail:jibing_usst@163.com