乙烯信號轉導及其在植物逆境響應中的作用

張弢 董春海

（青島農業(yè)大學 生命科學學院，青島 266109）

乙烯信號轉導及其在植物逆境響應中的作用

張弢 董春海

（青島農業(yè)大學 生命科學學院，青島 266109）

乙烯是一種重要的氣態(tài)植物激素，在植物生長發(fā)育及響應生物或非生物脅迫過程中起著重要作用。在模式植物擬南芥中，乙烯首先被內質網膜上乙烯受體所感知，通過一系列下游信號組分進行轉導，最終將信號傳遞到細胞核內轉錄因子，誘導相關目的基因的表達，從而顯示乙烯反應。綜述了近幾年有關乙烯受體、乙烯信號轉導組分及其調控因子的最新研究進展，同時對乙烯信號轉導在植物逆境響應中的作用進行了探討。

乙烯；乙烯受體；乙烯信號轉導；逆境響應

DOI：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016.10.007

乙烯是一種結構簡單的小分子化合物，作為一種重要的氣態(tài)植物激素，參與調節(jié)植物生長發(fā)育的多個過程；此外，乙烯也在植物響應生物和非生物脅迫過程中起重要的調控作用。典型的乙烯反應是黑暗條件下幼苗生長呈特別的“三重反應”，在擬南芥中表現為下胚軸變粗變短，主根生長受到抑制，并且頂端彎鉤加劇。依據“三重反應”表型，在模式植物擬南芥中鑒定了一系列乙烯反應的突變體。通過對突變體進行分子遺傳學研究，在擬南芥中建立了從內質網膜上對乙烯信號感知到細胞核內轉錄調控的一條線性乙烯信號轉導模型［1，2］。擬南芥乙烯受體家族由5個成員構成，ETR1、ERS1、ETR2、 ERS2和EIN4，正常情況下，乙烯受體處于激活狀態(tài)，與一個Raf類的Ser/Thr蛋白激酶CTR1結合并定位在內質網膜上，當乙烯結合到受體上時會改變其構象，使其進入無活性或關閉狀態(tài)，處于關閉狀態(tài)的受體無法與CTR1結合；失活后的受體-CTR1復合體不再磷酸化下游組分EIN2，此時EIN2因不被降解而激活，使得乙烯信號得以向下游傳遞［3，4］。EIN2定位于細胞的內質網膜，EIN2的C端可以發(fā)生剪切并進入細胞核激活乙烯的下游信號分子。位于EIN2下游的是EIN3/EILs轉錄因子，激活的乙烯信號會阻斷F-box蛋白成員EBF1和EBF2介導的EIN3降解；EIN3/EIL1作為乙烯信號傳遞中的初級轉錄因子激活ERFs、EBF2、PORA和PORB等下游基因表達，完成乙烯應答反應［5-8］。本文主要以模式植物擬南芥為例，對乙烯受體、乙烯信號轉導途徑的關鍵組分及其分子調控的最新研究進展進行綜述；同時對乙烯信號轉導在植物響應逆境脅迫反應中的作用進行探討。

1　乙烯受體及其調控因子

乙烯信號的感知開始于乙烯分子與其受體的相互識別和結合，乙烯與其受體的高度親和需要銅離子（Cu+）作為輔助因子。在模式植物擬南芥中共發(fā)現5個乙烯受體蛋白，包括ETR1、ERS1、ETR2、ERS2和EIN4；乙烯受體定位于內質網膜上，以負反饋形式控制乙烯信號的輸出。根據乙烯受體蛋白氨基酸序列的相似性，5個受體成員又進一步分為了兩個亞族，亞族1包括ETR1和ERS1，亞族2包括ETR2、ERS2和EIN4。乙烯受體蛋白結構比較保守，與細菌和真菌中存在的雙組分蛋白激酶結構類似，N末端為結合乙烯的疏水性跨膜域；中部有1個保守的GAF域；C末端有一個與下游信號組分蛋白互作相關的組氨酸激酶信號輸出域［1-3］。

研究發(fā)現，進化上保守的RTE1（REVERSIONTO-ETHYLENE SENSITIVITY1）能夠與乙烯受體互作并且負調控乙烯反應［9，10］。RTE1在真核生物中普遍存在，已從不同物種中克隆了RTE1同源基因，例如番茄的SlGR和SlGR1等［11，12］。遺傳分析表明，擬南芥RTE1特異性地作用于乙烯受體ETR1，對其它的乙烯受體沒有顯著影響［13］。為了深入了解RTE1的分子調控作用，Chang等［14］通過Split-Ub篩選得到了RTE1的互作蛋白細胞色素b5和一個脂類轉運蛋白分子LTP1［15］，初步分析表明細胞色素b5和LTP1參與乙烯受體ETR1信號轉導的分子調控。

2　乙烯信號轉導中的內質網-核橋接通路

CTR1是乙烯受體下游的另一個負調控因子。CTR1的N端可以與內質網上的乙烯受體相結合。利用Co-IP分析在體內與CTR1結合蛋白發(fā)現，可以從內質網組分中純化得到ETR1蛋白，直接證明CTR1存在于內質網并與ETR1形成復合物［16］。CTR1的C端具有類似于哺乳動物Raf的絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶的結構，體外磷酸化實驗表明CTR1具有絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶活性，活性特征類似于Raf1，但是CTR1與Raf相比，缺少鋅指結構和結合Ras蛋白的結構域，說明CTR1與MAPKKK還存在一定的不同。

EIN2是位于CTR1下游的乙烯信號轉導組分，EIN2的功能缺失突變體對乙烯完全不敏感，是乙烯信號轉導中的正調控組分。EIN2基因編碼一個定位于內質網膜的跨膜蛋白。研究結果表明，EIN2的N端作為一個跨膜結構接受上游的信號，而C端參與了乙烯的信號轉導并將信號向下轉導，即EIN2激活下游乙烯信號的“剪切、穿梭”模型。當細胞內乙烯濃度較高時，EIN2被激活且其C端（CEND）被蛋白酶剪切而脫離內質網進入細胞核并以某種方式激活EIN3/EIL1和乙烯反應［4，5，17］。Li等［18］發(fā)現細胞質中的EIN2識別并結合EBF1/2 mRNA的3'-UTR，并通過招募EIN5等相關調節(jié)因子形成點狀結構P-body，進而抑制EBF1/2 mRNA的翻譯，導致EBF1/2蛋白含量急劇減少，使得EIN3/EIL1在細胞核內大量積累，從而激活下游乙烯反應。

3　乙烯信號下游的轉錄調控因子

EIN3編碼一個細胞核內的轉錄因子蛋白，在乙烯信號轉導途徑中位于EIN2下游［19］。擬南芥中有5個EIN3的類似蛋白EILs（EIN3-like proteins），分別為EIL1-EIL5，對擬南芥EIN3/EILs家族6個成員的研究發(fā)現，其中EIL1與EIN3的相似度最高，正調控擬南芥乙烯反應。EIN3/EIL1s作為轉錄因子直接結合下游的ERF基因啟動子上的特定DNA序列，來誘導ERF基因的轉錄。屬于泛素連接酶類的SCF復合體中的兩種F-box蛋白EBF1/EBF2位于EIN3/EILs上游，可以在細胞核內直接與之發(fā)生互作。EBF1和EBF2調控 EIN3/EIL1 蛋白的積累和穩(wěn)定性，間接對乙烯反應起負調控作用［22］。同時EIN3/EIL1可作為連接乙烯信號和茉莉酸信號調控植物發(fā)育和逆境脅迫［20，21］。

4　乙烯信號在植物逆境響應中的作用

4.1在鹽脅迫響應中的作用

鹽脅迫是影響植物生長最主要的逆境因素之一，乙烯作為一種逆境脅迫響應激素在植物抗鹽過程中起著重要的作用。一定水平的乙烯合成速率有利于增強植物體的鹽脅迫抗性，例如，乙烯合成前體ACC處理可以顯著增加野生型擬南芥幼苗在高鹽環(huán)境下的抗鹽能力和成活率［23］。同時，鹽脅迫也會誘導乙烯的合成。高鹽脅迫下，擬南芥中ACC合成酶基因AtACS4和AtACS7的表達水平明顯提高；煙草中NtACS1、NtACO1、NtACO2和NtACO3基因的表達也受鹽脅迫的誘導［24］。

此外，乙烯信號轉導途徑中的各個組分也參與植物的鹽脅迫反應。研究發(fā)現，在鹽和滲透脅迫條件下，擬南芥乙烯受體基因ETR1的轉錄水平和蛋白豐度都顯著下降；與野生型相比，功能獲得性突變體etr1-1、ein4-1和etr2-1在種子萌發(fā)和幼苗生長發(fā)育階段表現出對鹽的敏感性；相反，功能缺失突變體etr1-7則表現出耐鹽的表型特征［25-27］。在煙草中也發(fā)現，煙草乙烯受體基因NTHK1受鹽誘導，異源表達煙草NTHK1的轉基因擬南芥對鹽的敏感性明顯增加，而且也改變了鹽應答相關基因的表達，例如促進了AtERF4，COR6.6，RD17，RD21A和VSP2基因的表達，但抑制了BBC1，LEA和AtNAC2基因的表達［26，28-30］。乙烯信號轉導的負調控因子CTR1也參與植物的鹽脅迫反應。與野生型相比，ctr1-1突變體在種子萌發(fā)和幼苗生長階段表現組成型的乙烯反應和鹽脅迫抗性［27］。EIN2在響應鹽脅迫的過程中起著正調控作用，擬南芥功能缺失突變體ein2-1和ein2-5在種子萌發(fā)、幼苗生長及營養(yǎng)生長階段都表現出鹽敏感的表型，種子萌發(fā)和幼苗生長均延遲［29-31］。EIN3是乙烯信號轉導中的正調控因子，在鹽脅迫下，EIN3的表達水平達到最大，EIN3蛋白積累。擬南芥功能缺失突變體ein3-1對鹽的敏感性明顯增加；過表達EIN3株系則表現出較強的耐鹽性［29］。作為乙烯信號途徑下游組分，ERFs轉錄因子家族通過識別不同的順式作用元件，調節(jié)多種功能基因的表達，參與植物逆境脅迫應答。許多ERF基因，例如擬南芥AtERF1、AtERF5、ESE1、ESE2、ESE3，小麥TaERF1，大豆GmERF7，茉莉酸和乙烯響應因子JERF1/3的表達都受乙烯和鹽脅迫誘導［31-35］。擬南芥Aterf98-1、白菜BrERF4、枸杞子LchERF、苜蓿MsERF11和番茄SlERF5基因的過表達都提高了轉基因株系的鹽脅迫抗性［31，35-38］。

綜上可見，無論是外施乙烯還是過表達乙烯合成基因，或是加強乙烯信號轉導，都會增加植物對鹽脅迫的耐受性。但也有報道指出，增加體內乙烯含量會提高植物對鹽脅迫的敏感性，例如，ACS7和MPK9在促進乙烯合成后又導致植物對鹽敏感性增加［39，40］；在水稻中SIT1促進乙烯合成后降低耐鹽性，并且過表達OsEIL1或OsEIL2都使植物對鹽敏感性增加［41］。這些結果表明乙烯的動態(tài)平衡在植物的鹽脅迫反應中可能發(fā)揮更重要的作用。

4.2在干旱脅迫響應中的作用

干旱是影響農業(yè)生產的主要非生物脅迫因子，嚴重威脅著作物的生存及其產量。研究顯示，干旱脅迫下植物體內積累乙烯并影響植物的抗旱能力。大豆中干旱脅迫上調乙烯合成相關基因的表達，但抑制乙烯信號途徑中的CTR1表達［42］。利用基因沉默技術抑制轉基因玉米中的乙烯水平，能顯著提高干旱環(huán)境下的玉米產量［43］。干旱環(huán)境下，植物通過調控基因表達實現對環(huán)境條件的適應，其中在轉錄水平的調控研究較多。植物中有許多脅迫相關的轉錄因子家族，例如bZIP、WRKY、AP2/ERF和MYB等［44-47］。其中ERF轉錄因子早期被稱作乙烯應答元件結合蛋白（EREBP），是植物特有的一類轉錄因子，屬于AP2/ERF轉錄因子家族。在已經發(fā)現的ERF轉錄因子中，一部分ERF轉錄因子通過與GCC-box的結合調控植物抗病相關基因及其它信號途徑的基因表達；另一部分ERF轉錄因子則通過與DRE順式作用元件的結合調控植物對非生物脅迫的響性。目前已經證實了很多ERF類轉錄因子與植物抗旱性有關。在煙草乙烯不敏感突變體中，干旱脅迫可誘導煙草NtAP2和NtERF基因家族成員的高水平表達，耐旱性顯著提高［48］。在水稻、煙草、番茄和小麥中過表達JERF3，GmERF3，SlERF5，可提高對干旱脅迫的抗性［49，51-53］。同時，ERF轉錄因子在植物脅迫應答中，除了作為轉錄激活子激活植物脅迫相關的基因表達外，某些ERF轉錄因子也可作為轉錄抑制子，抑制某些脅迫相關基因的表達，例如，擬南芥中的ERF轉錄因子RAP2.1可以在體內直接和干旱和低溫響應的功能基因（RD/COR）啟動子區(qū)域的DRE元件結合從而抑制這些基因的表達［54］。擬南芥AtERF4也通過負調節(jié)植物防衛(wèi)基因PDF1.2的表達，進而調控乙烯反應；在擬南芥中過量表達AtERF4將導致植株對干旱更為敏感［55］。

4.3在低溫脅迫響應中的作用

與其他環(huán)境脅迫不同，低溫脅迫下植物體內乙烯含量明顯降低并維持在較低水平。乙烯合成基因過表達或外施ACC會提高內源乙烯含量從而降低植物體的耐寒性；相反，外施乙烯抑制劑AVG或AgNO3時則會增強植物體對低溫的抵抗能力，說明乙烯在植物響應低溫脅迫中起負調控作用。另外，乙烯不敏感突變體如etr1-1、ein4-1、ein2-5、ein3-1和ein3都表現出抗寒性增強，過表達EIN3則會降低植物的抗寒性［56］。

乙烯參與植物抗寒性主要是通過CBF依賴的冷響應基因和A-型的ARRs基因而實現的。CBF基因屬于AP2/ERF轉錄因子家族中的成員，調控上百種COR基因的表達，它們的啟動子含有保守基序CCGAC，稱為CRT/DRE順式調節(jié)元件。CBF可以識別并結合啟動子區(qū)的CRT序列，調控這類COR基因的表達。擬南芥中參與低溫信號途徑的CBF基因有3個，CBF1/DREB1B、CBF2/DREB1C和CBF3/ DREB1A。CBF1和CBF3敲除株系表現冷敏感的表型，cbf2缺失突變體植株則表現抗低溫；擬南芥中過表達CBFs植株表現出比野生型植株更加抗冷、抗旱和抗鹽的表型；說明CBFs是低溫信號途徑中的正調控因子［57，58］。還有一些AP2/ERF轉錄因子也參與植物的低溫脅迫應答。例如，TERF2/LeERF2可結合ACS，ACO等乙烯合成基因的啟動子元件，激活它們的表達，乙烯進而激活低溫脅迫相關基因PRB-1b，Osmotin的表達，提高植物對低溫的耐受性［59］。過表達煙草TERF2的番茄植株體內的滲透調節(jié)物質含量和葉綠素水平明顯提高，ROS、MDA含量和離子滲漏明顯降低；同時還激活了低溫相關基因OsFer1，OsTrx23和OsLti6 等的表達，對低溫脅迫的抗性明顯提高；而反義表達TERF2的番茄植株則降低了對低溫的耐受能力，但噴施外源乙烯可恢復番茄植株的低溫抗性，表明TERF2通過乙烯信號途徑來調控對低溫脅迫的抗性反應［60］。在葡萄中，低溫促進乙烯釋放，施用乙烯合成抑制劑降低其抗冷性，而過量表達VaERF057則提高轉基因擬南芥的抗冷性，說明乙烯在調控植物的低溫脅迫反應中作用不同，可能與植物種類有關［61］。

4.4在生物脅迫響應中的作用

乙烯不僅在植物的非生物脅迫響應中發(fā)揮作用，植物中還存在大量與生物脅迫響應有關的ERF型轉錄因子。擬南芥AtERF1、AtERF2和AtERF14基因通過乙烯和茉莉酸信號轉導途徑，在抵抗生物脅迫過程中起著至關重要的作用，過表達AtERF2表現出較強的抗病性以及能誘導大量抗病相關基因的表達［62］。轉基因植株中過量表達海島棉乙烯反應相關因子GbERF1，通過激活木質素合成提高了黃萎病抗性［63］。煙草中分離的Tsi1基因，特異地與GCC盒和DRE/CRT元件結合；過表達Tsi1的轉基因煙草植株對鹽脅迫和細菌的耐受能力明顯提高［64］。在擬南芥中超量表達番茄基因Pti4，能夠激活水楊酸調控基因PR1、PR2的表達，同時激活茉莉素及乙烯調控基因PR3、PR4、PDF1.2和Thi2.1的表達。番茄Pti4在擬南芥中超表達也提高了其對真菌病原物和細菌病原物的抵抗能力［65］。研究表明，植物激素參與不同的防御相關基因的激活，在激素介導的逆境脅迫防御中起著重要的橋梁作用［66，67］。

5　展望

乙烯信號轉導是一個復雜的分子調控過程，信號傳導途徑的每個重要組分在不同分子水平上受到嚴格的調節(jié)和控制。過去幾年，雖然人們對乙烯信號傳導途徑及其重要組分的分子調控取得了一些進展，但關于乙烯信號轉導的分子機制和乙烯反應調控因子的作用機制仍遠未探究清楚，很多乙烯反應和乙烯信號轉導的重要調控因子尚未挖掘出來。特別是乙烯受體的調控因子有哪些，乙烯受體的信號轉導如何調控，調控因子的分子作用機制等，都是亟需回答的重要科學問題。同時，乙烯信號傳導途徑并不是獨立存在的，與其它植物激素如生長素、赤霉素、脫落酸等具有交互作用，因此，通過繼續(xù)挖掘每個信號組分的功能與作用機制，從而建立完善的乙烯信號網絡可以為今后構建植物各個生理階段的激素互作調控模型奠定基礎。

近年來全球氣候變暖，人口數量增加，環(huán)境條件惡化，植物所面臨的生存逆境，如高溫、干旱、高鹽、低溫及病害等問題日趨嚴峻，對農業(yè)生產構成了較大的威脅。目前，植物激素的抗逆機理受到科研工作者的高度關注，乙烯同植物抗逆性的關系研究取得了一定的進展，初步認識到乙烯在植物抗逆性中的復雜作用。但是，乙烯在植物響應逆境脅迫過程中的具體調控機制尚不明確，逆境脅迫下乙烯的作用機理有待于進一步深入探索，特別是如何應用乙烯來合理調控植物的生長發(fā)育，增強植物的環(huán)境適應能力，最終培育篩選出抗性高產的優(yōu)良品種。

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（責任編輯 李楠）

Ethylene Signaling and Its Role in Plant Stress Response

ZHANG Tao DONG Chun-hai
（College of Life Sciences，Qingdao Agricultural University，Qingdao 266109）

The gaseous phytohormone ethylene affects many aspects of plant growth，development，and stress responses. In the model plant Arabidopsis thaliana，ethylene binding to receptors triggers a kinase cascade that is propagated through a number of components to the nuclear transcription factors involved in the ethylene responsive gene expression and plant responses. This article reviews the update research on regulation of the ethylene receptors，the ethylene signal transduction，and the key regulators. Meanwhile，functional roles of the ethylene signaling and regulators in plant stress responses are also discussed.

ethylene；receptors；signaling；stress response

2016-06-23

國家自然科學基金（31370322），山東省科技研發(fā)計劃（2015GNC110012）

張弢，女，副教授，研究方向：植物逆境分子生物學；E-mail：zhangtao9210@sohu.com

董春海，男，教授，研究方向：植物分子細胞生物學；E-mail：chunhai79@yahoo.com