雄性小鼠聯(lián)會(huì)復(fù)合體的研究進(jìn)展

申雪沂 牛長(zhǎng)敏 郭佳倩 馬海濤 夏靜 綜述 鄭英 審校

揚(yáng)州大學(xué)醫(yī)學(xué)院組織學(xué)與胚胎學(xué)教研室（江蘇揚(yáng)州 225000）

雄性小鼠聯(lián)會(huì)復(fù)合體的研究進(jìn)展

申雪沂 牛長(zhǎng)敏 郭佳倩 馬海濤 夏靜 綜述 鄭英 審校

揚(yáng)州大學(xué)醫(yī)學(xué)院組織學(xué)與胚胎學(xué)教研室（江蘇揚(yáng)州 225000）

聯(lián)會(huì)復(fù)合體（synaptonemal complex , SC）是同源染色體之間具有三級(jí)結(jié)構(gòu)的階梯狀聚合亞蛋白復(fù)合體，大部分由減數(shù)分裂特異性蛋白組成，聯(lián)會(huì)復(fù)合體的裝配開始于第一次減數(shù)分裂前期早期。在細(xì)線期，被命名為軸成分（axial elements, AEs）的蛋白沿染色體軸形成；在偶線期，配對(duì)的同源染色體的AEs ，現(xiàn)在稱作為側(cè)向原件（lateral elements, LEs），按同源染色體縱軸方向排列并由中央?yún)^(qū)域（central region, CR），即由橫向纖維（transverse filaments, TFs）和中央元件（central element, CE），將其緊密連接；在粗線期時(shí)，聯(lián)會(huì)復(fù)合體完成裝配并成熟；在雙線期時(shí)，聯(lián)會(huì)復(fù)合體降解［1］。

聯(lián)會(huì)復(fù)合體調(diào)節(jié)同源染色體聯(lián)會(huì)，是正確重組，同源染色體分離以及基因組單倍體化的關(guān)鍵因素［2］。 其作用是為聯(lián)會(huì)，雙鍵斷開（double-strand break，DSB）修復(fù)，同源染色體交叉提供框架［3］。若聯(lián)會(huì)復(fù)合體出現(xiàn)裝配錯(cuò)誤，將會(huì)出現(xiàn)減數(shù)分裂阻滯，精母細(xì)胞凋亡，最終導(dǎo)致不孕不育［1,4］。本文以雄性小鼠為例，從聯(lián)會(huì)復(fù)合體蛋白組成及作用，裝配，與染色體重組之間的關(guān)系以及聯(lián)會(huì)復(fù)合體異常對(duì)精子發(fā)生的影響等方面進(jìn)行綜述。

一、聯(lián)會(huì)復(fù)合體的蛋白組成及其作用

（一）中央?yún)^(qū)域（central region, CR）

1．中央元件（central element，CE）： 近年來，已鑒定出CE是由4種不同的減數(shù)分裂特異性蛋白SYCE1（Synaptonemal complex central element protein 1, SYCE1）,SYCE2,SYCE3和TEX12（testis-expressed protein 12, TEX12）組成。

SYCE1和SYCE3以連續(xù)的方式與SYCP1（synaptonemal complex protein 1，SYCP1）共定位，它們的缺乏導(dǎo)致了聯(lián)會(huì)復(fù)合體三級(jí)結(jié)構(gòu)形成的失敗，表明SYCE1和SYCE3 的作用是聯(lián)會(huì)的開始［5］。Lu等［6］研究表明 SYCE3可能形成一個(gè)二聚體或更高結(jié)構(gòu)的低聚體， SYCE3的N’端螺旋與SYCE1的C’端螺旋相互作用，在形成聯(lián)會(huì)復(fù)合體的中心成分起關(guān)鍵作用；而SYCE1穩(wěn)固SYCP1 和CE之間的關(guān)系，是SYCE3 和SYCP1之間的橋梁。然而SYCP1的N’端與SYCE3之間的關(guān)系仍不清楚，免疫共沉淀也沒有顯示SYCE3能夠綁定SYCP1的N’端。

SYCE2由218氨基酸編碼而成，中心進(jìn)化上保守，有3個(gè)α-螺旋結(jié)構(gòu)盤繞卷曲結(jié)構(gòu)，由側(cè)面分開，形成無組織形態(tài)的N’端和C’端。TEX12由123氨基酸編碼而成，進(jìn)化上高度保守，中心和C’ 端有3個(gè)α-螺旋盤繞卷曲結(jié)構(gòu)，在N’端散開形成無組織結(jié)構(gòu)。SYCE2和TEX12組成高度穩(wěn)定的復(fù)合體結(jié)構(gòu)，該復(fù)合體是一個(gè)SYCE2四聚體和兩個(gè)TEX12二聚體構(gòu)成，并以不連續(xù)的方式與SYCP1（TFs）共定位。它們的缺乏導(dǎo)致聯(lián)會(huì)的失敗，說明SYCE2和TEX12作用是聯(lián)會(huì)復(fù)合體延伸。完全同源染色體接合的完成可能是通過其開始點(diǎn)的重復(fù)和SYCE2-TEX12復(fù)合體的延長(zhǎng)，最終形成同時(shí)且相互穩(wěn)定的CE和明顯的TFs排列［5］。

SYCE2和TEX12形成的復(fù)合體與SYCE1相互作用，而SYCE1 直接與SYCP1 相互作用，從而將中央成分錨定在TFs 上［4］。Davies等［5］用類似類推法，將聯(lián)會(huì)復(fù)合體比作“拉鏈”，SYCP1分子比作拉鏈的“齒”，那么SYCE2-TEX12復(fù)合體可能就是拉鏈的“鎖”，起滑動(dòng)鏈接作用，將“齒”從起始端依次鏈接，并延伸聯(lián)會(huì)復(fù)合體到整個(gè)染色體軸。

2．橫向纖維（transverse filaments, TFs）：SYCP1 是一個(gè)纖維狀分子，是TFs 的主要成分，中央明顯a-螺旋結(jié)構(gòu)盤繞卷曲結(jié)構(gòu)，側(cè)面以球狀N’端和C’端 結(jié)尾 ,SYCP1 主要是通過盤繞結(jié)構(gòu)來調(diào)節(jié)同型相互作用。SYCP1自身能夠形成多聚復(fù)合物，即是類似于SCs的堆疊。改變SYCP1中心a-螺旋區(qū)域的長(zhǎng)度會(huì)影響多聚復(fù)合體寬度，刪除非螺旋的N’端或C’端則會(huì)影響多聚復(fù)合體裝配。因此，SYCP1是聯(lián)會(huì)復(fù)合體寬度的決定因素［1,7］。電鏡發(fā)現(xiàn)，交替的LEs和不同密度特性的CE通過TFs相連，SYCP1分子形成的多聚復(fù)合體N’端位于CE 處，C’端與LE結(jié)構(gòu)相關(guān),說明SYCP 1是聯(lián)會(huì)復(fù)合體真正的結(jié)構(gòu)組成蛋白之一［1］。

（二）側(cè)向元件（lateral elements，LE）

近年來， 側(cè)向組分是研究的熱點(diǎn)，側(cè)向元件構(gòu)成了聯(lián)會(huì)復(fù)合體的基本框架，也是聯(lián)會(huì)復(fù)合體最為復(fù)雜的部分，涉及很多蛋白之間的協(xié)調(diào)組裝，如非粘連蛋白（Non-Cohesins）、粘連蛋白（Cohesins）和濃縮蛋白（Condensins）等，但在闡述時(shí)，一般將非粘連蛋白作為AEs/LEs的構(gòu)成部分［8］。

1．非粘合蛋白（Non-Cohesins）： 哺乳動(dòng)物中的非粘連蛋白主要是SYCP2和SYCP3。SYCP3形成高度延長(zhǎng)的20nm螺旋形四聚體，SYCP3四聚體的螺旋鏈交織成一個(gè)相互反平行樣式，在每個(gè)四聚體尾端都有兩個(gè)N’端和C’端［9］。SYCP3的作用是其N’端序列形成高度延伸的類桿狀結(jié)構(gòu)，兩端都能與雙鏈DNA相連，使得SYCP3能夠沿著姐妹染色單體遠(yuǎn)距離位點(diǎn)聯(lián)接。SYCP2在進(jìn)化上保守，通過其卷曲環(huán)繞區(qū)域與SYCP3結(jié)合，使得SYCP2和SYCP3能夠形成異二聚體。SYCP3和SYCP2復(fù)合體是聯(lián)會(huì)復(fù)合體的真正結(jié)構(gòu)組成蛋白之一［1,9-10］。

2．粘連蛋白（Cohesins）： 粘合蛋白，又稱粘連蛋白復(fù)合體（Cohesin complexs）, 具有亞基亞蛋白結(jié)構(gòu)，在哺乳動(dòng)物有絲分裂和減數(shù)分裂中，形成粘連蛋白復(fù)合體的4種核心亞基有所區(qū)別。

在有絲分裂中，粘連蛋白復(fù)合體的4種亞基分別為Smc1a （structural maintence of chromosomes 1a, Smc1a）、Smc3 、Rad21（Sisterchromatid cohesion1, Scc1/ Rad21）、STAG1或STAG2（stromalin antigens 1 and 2, STAG1，STAG2）［3,8］。 Smc1a和Smc3是染色體結(jié)構(gòu)維持蛋白家族成員，是具有不尋常結(jié)構(gòu)的較大ATP酶。在折疊過程中，Smc蛋白單條多肽鏈的N’端和C’端彼此靠近，在中心“鉸鏈”折疊區(qū)域上方形成球形ATP酶“頭”區(qū)域，這種折疊形成40nm寬度非平行的卷曲螺旋結(jié)構(gòu)。Smc1和Smc3在“鉸鏈”區(qū)域與彼此緊密相連，兩個(gè)ATP酶“頭”區(qū)域由Rad21亞基相連。Rad21是“klesin”成員蛋白，它是Smc1a和Smc3亞基ATP酶頭部區(qū)域的橋梁。Rad21 N’端綁定在Smc3的ATP酶區(qū)域以及C’端綁定在Smc1的ATP酶區(qū)域。因此，Smc1a和Smc3蛋白通過ATP酶的“頭”部與Rad21亞基相連，從而完成三重指環(huán)狀結(jié)構(gòu)［3,11］。

在減數(shù)分裂中，這4種亞基可形成4種不同減數(shù)分裂特異形粘連蛋白復(fù)合體，是聯(lián)會(huì)復(fù)合體的側(cè)向組分，分別為包含Smc1a復(fù)合體（Smc1a，Smc3,STAG3與Rad21L或Rec8）和包含Smc1β復(fù)合體（Smc1β，Smc3，STAG3與Rad21或Rec8或Rad21L）。其中，Rec8是Rad21的旁系同源蛋白；Smc1β是Smc1a的旁系同源蛋白；STAG3是STAG1/2的旁系同源蛋白；Rad21L是類似于Rad21的蛋白，擁有同Rad21和Rec8相似的序列，在小鼠睪丸中表達(dá)更為豐富，同時(shí)也是粘連蛋白復(fù)合體亞基。在所有減數(shù)分裂特異性粘連蛋白復(fù)合體中都含有STAG3亞基，說明STAG3是唯一所有減數(shù)分裂特異性粘連蛋白復(fù)合體所需的亞基，其作用是維持粘連蛋白復(fù)合體的穩(wěn)定，在粘連蛋白復(fù)合體裝載到染色體軸的過程中發(fā)揮關(guān)鍵作用，STAG3的缺乏將導(dǎo)致其余多聚復(fù)合體成分補(bǔ)償性增加［3,12］。

粘連蛋白復(fù)合體參與染色體分離、DNA損傷修復(fù)、促進(jìn)DNA復(fù)制與重組和聯(lián)會(huì)復(fù)合體的形成［8,13,14］。粘連蛋白復(fù)合體通過特有的指環(huán)狀結(jié)構(gòu)將DNA片段粘合。 當(dāng)兩個(gè)DNA片段屬于姐妹染色單體時(shí)，粘連蛋白復(fù)合體則作為調(diào)節(jié)蛋白， 對(duì)同源染色體分離和DNA修復(fù)具有關(guān)鍵作用；當(dāng)兩個(gè)DNA片段屬于同一染色單體時(shí)，則在粘連蛋白復(fù)合體作用下形成染色體環(huán)，作用是控制增強(qiáng)子和啟動(dòng)子之間的聯(lián)系，最終調(diào)節(jié)基因表達(dá)［13］。

當(dāng)粘連蛋白復(fù)合體和染色體聯(lián)合時(shí)需要一個(gè)二態(tài)復(fù)合體kollerin的協(xié)助，kollerin由一個(gè)進(jìn)化上保守的較大蛋白Nipbl（Scc2）和進(jìn)化上相對(duì)保守的較小蛋白Mau-2（Scc4）組成。存在于精母細(xì)胞聯(lián)會(huì)復(fù)合體側(cè)向元件上，Nipbl在粗線期的早期能夠廣泛定位，但在粗線期DSB修復(fù)之后從側(cè)向元件上分離［15,16］。

3．濃縮蛋白（Condensins）：濃縮蛋白是多亞基蛋白復(fù)合體，大部分真核生物中都有兩種不同的濃縮蛋白，即濃縮蛋白Ⅰ（condensinsⅠ, condⅠ）和濃縮蛋白Ⅱ（condensinsⅡ, condⅡ），這兩種蛋白復(fù)合體具有共同配對(duì)的Smc2和Smc4亞基，同屬于Smc家族蛋白。各自具有三個(gè)獨(dú)立的非Smc蛋白亞基，condI具有GAP-D2,GAP-G和GAP-H亞基；condⅡ具有GAPD3,GAP-G2和GAP-H2亞基。GAP-D2和GAP-D3、GAP-G和GAP-G2是彼此親緣關(guān)系較近的蛋白，具有退化的重復(fù)序列，稱為HEAT重復(fù)（熱重復(fù)）。GAP-H和GAP-H2 是Smc相關(guān)蛋白klesin家族成員。在哺乳動(dòng)物中，在G2前期，condⅡ定位在細(xì)胞核，而condⅠ沉寂在細(xì)胞質(zhì)。在第一次減數(shù)分裂前期，condⅡ在核內(nèi)參與染色體早期凝集，在進(jìn)入第一次減數(shù)分裂中期之前，細(xì)胞核膜損壞之后，condⅠ進(jìn)入染色體并與condⅡ共同作用使姐妹染色體完全凝集［17］，見圖1。

二、聯(lián)會(huì)復(fù)合體的裝配

聯(lián)會(huì)復(fù)合體的裝配開始于第一次減數(shù)分裂前期的細(xì)線期，同源染色體為排列整齊寬度約為400nm，SYCP2和CYCP3以復(fù)合體形式在最開始形成的粘連蛋白復(fù)合體基礎(chǔ)上裝配到染色體軸， 為形成正確的AEs提供潛在的基礎(chǔ)框架。此時(shí)AEs的裝配與SYCP1以及CE-特異蛋白無關(guān)。在偶線期時(shí)，聯(lián)會(huì)開始，配對(duì)的同源染色體則由多個(gè)開始點(diǎn)沿縱軸方向以“拉鏈”的方式開始延伸，CR開始裝配，包括形成TFs；SYCP1通過C’端與LEs（此時(shí)的AEs成為L(zhǎng)Es）相連形成蛋白異二聚體，N’端與CE-特異蛋白SYCE1、SYCE2、CYCE3、TEX12相連；SYCE1和SYCE3以連續(xù)方式裝配到聯(lián)會(huì)復(fù)合體 。粗線期時(shí)，SYCE2和TEX12以不連續(xù)方式裝配到更高階的聯(lián)會(huì)復(fù)合體，使聯(lián)會(huì)延伸到整個(gè)染色體，最終形成聯(lián)會(huì)復(fù)合體的三階結(jié)構(gòu)，從而完成裝配［1,9］。

圖1 SC結(jié)構(gòu)模式圖

完成聯(lián)會(huì)同時(shí)需要區(qū)域蛋白HORMAD1，在第一次減數(shù)分裂前期細(xì)線期到偶線期裝配在未聯(lián)會(huì)的染色體，獨(dú)立于SYCP2和SYCP3；粗線期時(shí)，HORMAD1從聯(lián)會(huì)的染色體區(qū)域消失；雙線期時(shí)，聯(lián)會(huì)復(fù)合體解體，HORMAD1再次裝配到非聯(lián)會(huì)的染色體，HORMAD區(qū)域蛋白作為“監(jiān)視器”監(jiān)視著聯(lián)會(huì)和同源染色體之間的相互作用［9,18,19］。

三、 聯(lián)會(huì)復(fù)合體裝配與染色體重組的關(guān)系

同源染色體重組和聯(lián)會(huì)復(fù)合體裝配具有緊密暫時(shí)相關(guān)性，一旦其中一個(gè)過程被擾亂，那么這兩個(gè)過程都將失?。?］。

同源染色體重組，形成重組蛋白復(fù)合體與第一次減數(shù)分裂前期的精母細(xì)胞的AEs具有很大聯(lián)系，在聯(lián)會(huì)開始前大約250～300個(gè)早期節(jié)（ENs）與AEs有關(guān)，這個(gè)過程包括重組酶RAD51和DMC1參與以及程序化的DSBs的標(biāo)志位點(diǎn)形成等。在細(xì)線期/偶線期時(shí)，ENs轉(zhuǎn)化為約200個(gè)過渡節(jié)（TNs），由RPA、BLM、MSH4、MSH5組成，位于并排的同源染色體AEs之間，調(diào)節(jié)它們起始結(jié)構(gòu)聯(lián)系。在粗線期時(shí)少部份NTs（小鼠約25個(gè)）與MLH1結(jié)合，形成晚期重組節(jié)（RNs），MLH1的結(jié)合對(duì)于第一級(jí)別的交叉形成是必不可少的。聯(lián)會(huì)復(fù)合體的CE和未來的交叉位點(diǎn)都與MLH1聚集具有緊密聯(lián)系［1,20］。

在聯(lián)會(huì)復(fù)合體缺乏CR時(shí)，同源染色體無法完成重組，對(duì)最后轉(zhuǎn)化成為MLH1依賴的交叉有明顯影響。而且在SYCP1、SYCE1、SYCE2、SYCE3或TEX12缺乏的精母細(xì)胞中也沒有MLH1的聚集。然而對(duì)于CE和重組體系之間的物理聯(lián)系仍然不清楚，通過電鏡下觀察RNs和CE之間的關(guān)系，推測(cè)CE可能作為一個(gè)平臺(tái)來綁定和組織RN成分為以后的交叉的產(chǎn)生所需［1］。目前有實(shí)驗(yàn)證明SPCY1缺乏時(shí)，RAD51和DMC1在細(xì)線期正常出現(xiàn)，同野生型數(shù)量一致，但是它們消失的速度變慢，甚至在粗線期后期或雙線期早期還有相當(dāng)數(shù)量的聚集。而且，重組相關(guān)的基因，如RPA、MSH4、SMH5 等消失速度均較野生型慢［20］。

四、聯(lián)會(huì)復(fù)合體異常對(duì)精子發(fā)生的影響

聯(lián)會(huì)復(fù)合體錯(cuò)誤的裝配會(huì)導(dǎo)致無法完成聯(lián)會(huì)，影響染色體重組，無法形成單倍體的生精細(xì)胞，最終導(dǎo)致小鼠不育。

SYCP1缺乏的小鼠不育，而小鼠本身是健康的，精原細(xì)胞能夠進(jìn)入減數(shù)分裂前期，形成正常的AEs并沿同源染色體成排分布，卻無法聯(lián)會(huì)，并且大部分精母細(xì)胞阻滯在粗線期，只有小部分進(jìn)入第一次減數(shù)分裂中期［20］。SYCP3缺乏破壞精子發(fā)生，阻滯在偶線期，通過對(duì)小鼠生精小管觀察，發(fā)現(xiàn)3種不同的小管形態(tài)。第一類中只有2～5層偶線期精母細(xì)胞；第二類中只有較薄的一層精原細(xì)胞和支持細(xì)胞，位置在生精小管的基底部；第三類中除了偶線期精母細(xì)胞，還有一群在野生型生精小管內(nèi)沒有發(fā)現(xiàn)的細(xì)胞，可能與凋亡有關(guān)［21］。SYCP2缺乏的精母細(xì)胞同樣阻滯在偶線期，生精小管所顯示的表型與SYCP3缺乏所示的表型相似［10］。

SYCE1缺乏的小鼠不育，表現(xiàn)為 SYCE1突變的精母細(xì)胞由于染色體聯(lián)會(huì)失敗而阻滯在粗線期［22］。SYCE2缺乏的小鼠能夠形成DSBs，同源常染色體配對(duì)正常并能夠開始重組，卻無法完成SC，同源性染色體無法配對(duì)，最終無法形成XY性染色體，DNA破壞和修復(fù)的標(biāo)記仍保留在染色體軸，交叉受到損害，最終無法形成配子［23］。TEX12缺乏導(dǎo)致精母細(xì)胞完全阻止在精子發(fā)生階段IV,最終小鼠導(dǎo)致不育［24］。SYCE3缺乏的精母細(xì)胞中只有部分對(duì)齊的AEs，卻沒有CE或類CE結(jié)構(gòu)，因此聯(lián)會(huì)無法開始，精子發(fā)生阻滯在減數(shù)分裂階段IV。SYCE3 缺乏的小鼠沒有明顯的表型，但是將野生型小鼠和SYCE3缺乏小鼠交配后卻無法生育，證明SYCE3缺乏可導(dǎo)致小鼠不育［2,20］。

Smc1β特異性表達(dá)在睪丸，而Smc3在體細(xì)胞和生精細(xì)胞都能夠表達(dá)，但Smc1β能夠與睪丸生精細(xì)胞核內(nèi)的Smc3免疫共沉淀［25］。Smc1β缺乏導(dǎo)致兩性小鼠不孕不育，雄性小鼠減數(shù)分裂阻滯在粗線期，而雌性小鼠減數(shù)分裂能夠進(jìn)程到第二次減數(shù)分裂中期，但伴有高度錯(cuò)誤傾向［26］。

Rad21L缺乏出現(xiàn)染色體軸碎片，非同源染色體聯(lián)會(huì)以及影響DSB修復(fù)［27］。Herra'n等［3］發(fā)現(xiàn)Rad21L缺乏的雄性小鼠在減數(shù)分裂前期，同源染色體聯(lián)會(huì)失敗并 阻滯在偶線期，精子缺乏，最終導(dǎo)致小鼠不育。Llano等［28］發(fā)現(xiàn)Rec8缺乏表現(xiàn)為第一次減數(shù)分裂過程中著絲粒復(fù)合體缺失，導(dǎo)致第一次減數(shù)分裂中期粘連蛋白復(fù)合體總體下降。缺乏STAG3的雄性小鼠不育，表現(xiàn)為減數(shù)分裂異常，包括減數(shù)分裂阻滯在類偶線期，同源染色體之間AE/LEs 縮短以及著絲粒內(nèi)聚體的丟失 。Fukuda等［27］也發(fā)現(xiàn)STAG3缺乏的小鼠精母細(xì)胞內(nèi)表現(xiàn)出染色體軸緊壓，聯(lián)會(huì)阻滯，重組受到損害并無法進(jìn)程。STAG3水平的降低對(duì)Rec8蛋白水平有明顯的影響，然而對(duì)Rad21L和Rad21影響并不劇烈，說明STAG3缺乏對(duì)a-kleisins蛋白有不同程度的影響。但是目前仍不清楚STAG3的降低選擇性影響Rec8蛋白的穩(wěn)定性，而對(duì)其他a-kleisin亞基沒有相同程度的影響，可能是由于STAG3與Rec8有較低水平的綁定關(guān)系，表現(xiàn)為STAG3減少時(shí)，Rec8蛋白不穩(wěn)定。

五、問題與展望

目前，聯(lián)會(huì)復(fù)合體的研究是生殖生物學(xué)研究的熱點(diǎn)之一，對(duì)人類生殖影響具有重要意義。目前，研究重點(diǎn)在聯(lián)會(huì)復(fù)合體組成蛋白的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、裝配以及聯(lián)合應(yīng)用基因敲除小鼠和異源系統(tǒng)研究聯(lián)會(huì)復(fù)合體的功能 。聯(lián)會(huì)復(fù)合體的合成受眾多基因控制，但目前的研究主要集中在結(jié)構(gòu)基因的克隆上，而對(duì)控制這些基因特異表達(dá)的上下游調(diào)控基因的研究還不夠深入。聯(lián)會(huì)復(fù)合體與同源染色體重組具有緊密聯(lián)系，但是聯(lián)會(huì)復(fù)合體組分的突變或錯(cuò)配是如何影響同源染色體重組，以及染色體重組蛋白復(fù)合體與聯(lián)會(huì)復(fù)合體是如何相互作用仍然不清楚，這為將來的研究提供了方向。

致謝：本文受國(guó)家自然科學(xué)基金（31371174）；江蘇省自然科學(xué)基金（BK20131230）；揚(yáng)州市社會(huì)發(fā)展科技攻關(guān)計(jì)劃（2012127）基金項(xiàng)目資助

聯(lián)會(huì)復(fù)合體；減數(shù)分裂；重組, 遺傳；精子發(fā)生

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（2016-04-25收稿）

10.3969/j.issn.1008-0848.2016.06.016

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