禾本科植物中不定根的發(fā)生發(fā)育研究進(jìn)展

摘要：不定根是許多高等須根系植物中根系的主體，是植物固定在土壤中以及吸收利用養(yǎng)分和水分的重要器官，在禾本科植物中有著重要的意義。介紹了不定根的形態(tài)和生理特征以及發(fā)生發(fā)育過(guò)程，綜述了近年來(lái)不定根發(fā)育方面的研究成果，總結(jié)了生長(zhǎng)素信號(hào)及運(yùn)輸路徑、乙烯和細(xì)胞分裂素對(duì)植物不定根發(fā)育的影響。

關(guān)鍵詞：禾本科植物；不定根；發(fā)育；生長(zhǎng)素

中圖分類(lèi)號(hào)：Q944.54 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：B 文章編號(hào)：0439-8114（2013）16-3757-05

高等植物是通過(guò)根系從土壤中吸收水分和礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)的，此外根系還對(duì)植物體具有支撐和固定作用，故植物根系的構(gòu)型與植物礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)和水分的吸收利用效率息息相關(guān)[1]。植物的根系可分為兩類(lèi)：以雙子葉植物為代表的直根系（Tap root system）和以單子葉植物為代表的須根系（Fibrous root system）。雙子葉模式植物擬南芥（Arabidopsis thaliana）有著明顯的主根（Primary root），但很少形成不定根（Adventitious root），對(duì)于大多數(shù)重要的禾本科糧食作物，如水稻（Oryza sativa L.）、玉米（Zea mays L.）、小麥（Triticum aestivum L.）等而言，由于種子根在生長(zhǎng)早期便衰老死亡，因此由胚后發(fā)育所形成的不定根在后期的營(yíng)養(yǎng)供應(yīng)中占據(jù)著主導(dǎo)地位[1]。

水稻和玉米都是典型的須根系植物，種子萌發(fā)后2～3 d形成胚性主根（種子根），種子根發(fā)生3～4 d后，在植物的不同節(jié)位從下到上依次發(fā)生不定根[2]，亦稱(chēng)莖生根（Shoot-borne root）、冠根（Crown root）或支持根（Brace root）等[2]。水稻由莖節(jié)處產(chǎn)生的大量不定根組成了水稻主要的地下部分，它們與養(yǎng)分的高效吸收、抗淹水及抗干旱脅迫能力密切相關(guān)。此外，對(duì)不定根發(fā)生發(fā)育機(jī)理的研究還將有助于利用根系育種學(xué)的理論對(duì)根構(gòu)型進(jìn)行遺傳改良，對(duì)提高禾本科植物的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)吸收效率、減輕作物對(duì)礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)肥料的依賴(lài)、合理利用水資源以及緩解富營(yíng)養(yǎng)化危機(jī)等方面都有著重大的理論和實(shí)踐意義[1，2]。

1 不定根的生理特征及發(fā)生發(fā)育過(guò)程

在形態(tài)結(jié)構(gòu)上，不定根與主根和側(cè)根的構(gòu)造幾乎完全相同，都包括表皮（Epidermis）、皮層（Cortex）、內(nèi)皮層（Endodermis）和中柱鞘（Pericycle）等結(jié)構(gòu)，具有根冠（Root cap）、分生區(qū)（Meristematic zone）、伸長(zhǎng)區(qū)（Elongation zone）和根毛區(qū)（Root hair zone）等特征。它們的發(fā)育過(guò)程都涉及到根頂端的少數(shù)干細(xì)胞（Stem cell）進(jìn)行各種方式的分裂和分化，膨脹的細(xì)胞經(jīng)過(guò)調(diào)節(jié)最終產(chǎn)生各種類(lèi)型的根，但它們?cè)诎l(fā)育的細(xì)節(jié)上卻存在很大差異[1，2]。

不定根的發(fā)育與側(cè)根的發(fā)育具有很多相似之處。有學(xué)者根據(jù)對(duì)水稻的研究結(jié)果將不定根的發(fā)生發(fā)育過(guò)程劃分為12個(gè)連續(xù)的階段，也有學(xué)者將其簡(jiǎn)化為7個(gè)階段[2]。圖1以水稻為例詳細(xì)介紹了所經(jīng)歷的這7個(gè)過(guò)程：A.起始細(xì)胞的確立；B.表皮、內(nèi)皮層、中柱和根冠起始細(xì)胞的建立；C.表皮層和內(nèi)皮層細(xì)胞的分化；D.皮層細(xì)胞的分化；E.根器官基本結(jié)構(gòu)的建立；F.細(xì)胞開(kāi)始伸長(zhǎng)及液泡化；G.不定根的出現(xiàn)。其中不定根原基的起始是最關(guān)鍵的一步，它起始于中柱鞘最內(nèi)層的分生細(xì)胞，這些鄰近維管束（Vascular bundle）的細(xì)胞通過(guò)1～2次的平周分裂形成了原基起始細(xì)胞，然后經(jīng)過(guò)平周分裂后產(chǎn)生內(nèi)外兩層，內(nèi)層細(xì)胞逐步發(fā)育成維管組織，外層細(xì)胞分化為表皮、內(nèi)皮和根冠，邊緣部分的細(xì)胞分化為皮層，并不斷分裂增加皮層數(shù)目，到這個(gè)階段不定根原基基本形成。在正常發(fā)育過(guò)程中，水稻的各個(gè)節(jié)位都有不定根原基發(fā)生，但是一般只有在未伸長(zhǎng)的基部節(jié)位的不定根原基才能發(fā)育成熟并最終突破表皮形成不定根[2]。

2 生長(zhǎng)素對(duì)不定根發(fā)生發(fā)育的影響

生長(zhǎng)素在植物體的生長(zhǎng)和發(fā)育過(guò)程中起著至關(guān)重要的作用，影響著包括不定根在內(nèi)的整個(gè)植物根系系統(tǒng)的發(fā)育。生理學(xué)試驗(yàn)表明，不管是添加人工合成的生長(zhǎng)素如α-萘乙酸（NAA）或二氯苯氧乙酸（2，4-D）[3]，還是添加植物內(nèi)源性的生長(zhǎng)素如吲哚乙酸（IAA），都可以顯著地影響整個(gè)植物的根系構(gòu)型[3-6]。一定濃度生長(zhǎng)素可以抑制根系生長(zhǎng)、促進(jìn)細(xì)胞分化；同時(shí)加強(qiáng)根系分生組織的細(xì)胞分裂，促進(jìn)側(cè)根和不定根的形成[3-6]。根據(jù)前人的研究，可將這些生長(zhǎng)素調(diào)控根系發(fā)育的途徑歸納成兩條，即生長(zhǎng)素信號(hào)反應(yīng)調(diào)控的根系發(fā)育和生長(zhǎng)素運(yùn)輸及分布控制的根系發(fā)育。

2.1 生長(zhǎng)素信號(hào)反應(yīng)相關(guān)的路徑對(duì)不定根發(fā)育的影響

生長(zhǎng)素信號(hào)系統(tǒng)是一個(gè)非常復(fù)雜的網(wǎng)絡(luò)，對(duì)不定根的形成和發(fā)育也有很大影響。低濃度生長(zhǎng)素水平下Aux/IAA蛋白相對(duì)比較穩(wěn)定，能夠與ARF（Auxin response factor，生長(zhǎng)素反應(yīng)因子）蛋白形成二聚體，從而削弱ARF蛋白與生長(zhǎng)素響應(yīng)基因（Auxin response gene）啟動(dòng)子內(nèi)的生長(zhǎng)素響應(yīng)元件（Auxin responsive element，AuxRE）的結(jié)合能力。生長(zhǎng)素濃度升高時(shí)，生長(zhǎng)素加強(qiáng)了生長(zhǎng)素受體TIR1 （Transport inhibitor resistant 1）與Aux/IAA蛋白的結(jié)合[5]，TIR1的F-box指導(dǎo)Aux/IAA 蛋白進(jìn)行多聚泛素化，從而被蛋白酶體降解，使得游離狀態(tài)的ARF蛋白的數(shù)目增多，調(diào)節(jié)下游基因的轉(zhuǎn)錄[5]。

生長(zhǎng)素信號(hào)還與小分子RNA（micro RNA，miRNA）和小分子干涉RNA（small interfering RNA，siRNA）存在互作。如在根冠發(fā)育中，ARF10和ARF16都是miR160作用的靶標(biāo)[6]；而在幼苗到成苗轉(zhuǎn)變過(guò)程中，ARF3就由TAS3（Trans-acting siRNA）調(diào)控[6]。miRNA 還能將含有F-box的生長(zhǎng)素受體TIR1、AFB2（Auxin signaling F-Box 2）、AFB3（Auxin signaling F-Box 3）的mRNA 作為靶標(biāo)進(jìn)行降解，從而阻止生長(zhǎng)素信號(hào)的傳遞[6]。

生長(zhǎng)素還可影響OsIAA3基因的表達(dá)，改變ARF對(duì)轉(zhuǎn)錄因子ARL1或CRL1基因的轉(zhuǎn)錄，因此ARL1發(fā)生突變后，由于生長(zhǎng)素信號(hào)受阻導(dǎo)致水稻的不定根原基發(fā)生受阻，致使不定根數(shù)目缺失或急劇減少[7-9]。進(jìn)一步研究表明ARL1是一類(lèi)LOB蛋白，若將其在擬南芥中表達(dá)會(huì)導(dǎo)致不定根的出現(xiàn)，表明這類(lèi)基因是一種不定根發(fā)生的關(guān)鍵基因（其作用機(jī)理見(jiàn)圖2）。而玉米的RTCS基因也有LOB結(jié)構(gòu)域，與ARL1/CRL1有極高同源性[10]，突變后胚性種子根和胚后發(fā)育的莖生根系缺失，且主根向地性反應(yīng)力下降。此外，水稻的OsIAA14發(fā)生突變后，導(dǎo)致自身無(wú)法被泛素介導(dǎo)的蛋白酶體降解，從而使不定根缺失或減少[11]。OsRAA1（Oryza sativa root architecture associated 1）也是一類(lèi)生長(zhǎng)素反應(yīng)基因，增強(qiáng)表達(dá)后水稻的主根變短、不定根增加[12]。

2.2 生長(zhǎng)素運(yùn)輸對(duì)不定根發(fā)育的影響

生長(zhǎng)素影響著植物細(xì)胞的分化，因此在根尖維持合適的生長(zhǎng)素濃度對(duì)于根的發(fā)育非常重要[3，4]。生長(zhǎng)素一般在幼嫩的芽和葉尖合成，需要通過(guò)極性運(yùn)輸將頂部合成的生長(zhǎng)素轉(zhuǎn)運(yùn)到植株其他各個(gè)部分。HFCA（9-hydroxyfluorene-9-carboxylic acid， 一種生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸抑制劑）處理胚芽鞘可導(dǎo)致不定根減少，NPA（Naphthyl phthalamic acid，萘基鄰氨甲酰苯甲酸，另一種生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸抑制劑）處理水稻幼苗后側(cè)根和不定根都減少，說(shuō)明生長(zhǎng)素的極性運(yùn)輸對(duì)于根系的發(fā)生發(fā)育至關(guān)重要[13]。

IAA、NAA、2，4-D 3種生長(zhǎng)素在植物體內(nèi)的運(yùn)輸方式各不相同。NAA的運(yùn)輸需要輸出載體（Efflux carrier）才能得以完成；2，4-D則依賴(lài)于輸入載體（Influx carrier）；而IAA的運(yùn)輸既需要輸入載體又需要輸出載體[3]。輸入載體（主要是AUX1家族）和輸出載體（主要是PIN家族）都不對(duì)稱(chēng)地分布在細(xì)胞的一端。AUX1主要分布在維管組織，可以將生長(zhǎng)素運(yùn)送到胞內(nèi)，其中AUXR4（Auxin resistant 4）蛋白調(diào)控著這一過(guò)程[14]。PIN 蛋白主要負(fù)責(zé)將生長(zhǎng)素從胞內(nèi)運(yùn)輸?shù)桨?，研究表明如果改變一些PIN蛋白的表達(dá)，則植物體不定根的數(shù)量會(huì)發(fā)生顯著變化[13]；一些生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸抑制劑可抑制PIN蛋白的活性，從而抑制生長(zhǎng)素的外向運(yùn)輸[13，14]。

生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸一旦受到抑制，生長(zhǎng)素在體內(nèi)的分布則會(huì)發(fā)生紊亂，故與生長(zhǎng)素運(yùn)輸相關(guān)的突變體常表現(xiàn)出發(fā)育異常。如aux1（auxin resistant 1）突變體根的向地性喪失，且具有抗生長(zhǎng)素的表型[11]。但它對(duì)不同類(lèi)型生長(zhǎng)素的敏感性不同，對(duì)NAA比對(duì)IAA和2，4-D敏感，而且NAA可使突變體幼苗恢復(fù)向地性，這是因?yàn)镮AA和2，4-D主要經(jīng)輸入載體輸入細(xì)胞，而NAA主要通過(guò)被動(dòng)擴(kuò)散輸入細(xì)胞，所以輸入載體的缺陷對(duì)NAA的運(yùn)輸沒(méi)有任何影響[14]。在水稻的Osgnom突變體中，不定根的發(fā)生發(fā)生障礙，其原因就在于影響生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸?shù)腜IN蛋白的表達(dá)發(fā)生了改變[15]。

此外，其他一些參與生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸和動(dòng)態(tài)穩(wěn)定的基因發(fā)生突變后也會(huì)影響不定根及其他相關(guān)根系結(jié)構(gòu)。sur和sur2這兩個(gè)突變體胚軸內(nèi)源性生長(zhǎng)素濃度升高，導(dǎo)致胚軸發(fā)生不定根[16]。wol-3突變體也能夠在胚軸發(fā)生不定根，進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)這是由于突變體的木質(zhì)部和木質(zhì)部薄壁組織細(xì)胞減少，導(dǎo)致生長(zhǎng)素的運(yùn)輸能力減弱，聚集在胚軸上的生長(zhǎng)素誘導(dǎo)了不定根的發(fā)生[17]。此外反義抑制OsCKI1（Oryza sativa casein kinase I1）的轉(zhuǎn)基因水稻根系的生長(zhǎng)素濃度降低，導(dǎo)致側(cè)根和不定根減少[18]。

擬南芥中axr3突變體表現(xiàn)出增加的頂端優(yōu)勢(shì)，對(duì)生長(zhǎng)素的敏感性發(fā)生了變化，根變短同時(shí)出現(xiàn)許多不定根，但用10-6 mol/L的6-BA（6-Benzylaminopurine，6-芐基腺嘌呤）處理，axr3突變體的不定根消失了，表明生長(zhǎng)素控制根系發(fā)生發(fā)育的路徑與細(xì)胞分裂素有關(guān)[17]。

3 其他激素對(duì)不定根發(fā)育的影響

3.1 細(xì)胞分裂素對(duì)不定根發(fā)育的影響

細(xì)胞分裂素可抑制根原基細(xì)胞由G2期向M期轉(zhuǎn)變，從而影響不定根的發(fā)育[17]。將CKX（Cytokinin Oxidase，細(xì)胞分裂素氧化酶）基因超表達(dá)，會(huì)導(dǎo)致體內(nèi)細(xì)胞分裂素含量下降，根分支加劇，不定根增多[17]。最近的研究還發(fā)現(xiàn)，水稻的Oscand1突變體其不定根的伸長(zhǎng)生長(zhǎng)發(fā)生障礙，不定根原基在細(xì)胞周期中G2/M轉(zhuǎn)換被中止[18]。

細(xì)胞分裂素和生長(zhǎng)素在根系發(fā)育的調(diào)控上起著拮抗的作用，生長(zhǎng)素可促進(jìn)側(cè)根和不定根的發(fā)生[5]，細(xì)胞分裂素則抑制側(cè)根和不定根的發(fā)生[17]。由于細(xì)胞分裂素對(duì)側(cè)根的抑制效果無(wú)法通過(guò)重新施加外源生長(zhǎng)素來(lái)恢復(fù)[19]，故有學(xué)者認(rèn)為細(xì)胞分裂素和生長(zhǎng)素對(duì)于根系發(fā)生發(fā)育的調(diào)控可能是通過(guò)不同的途徑。Kitomi等[20]從水稻中分離到一個(gè)與生長(zhǎng)素信號(hào)相關(guān)的轉(zhuǎn)錄因子Crown rootless5，突變后不定根的發(fā)生受阻，進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)它是通過(guò)細(xì)胞分裂素信號(hào)來(lái)發(fā)揮作用的。但細(xì)胞分裂素和生長(zhǎng)素是否在同一條路徑上起作用，還需要進(jìn)行深入的探討[14]（圖3）。

3.2 乙烯對(duì)植物不定根發(fā)育的影響

乙烯在植物不定根的生長(zhǎng)過(guò)程中起著非常重要的作用。在水稻正常發(fā)育過(guò)程中，雖然各個(gè)節(jié)位都可以發(fā)生不定根原基，但只有基部節(jié)位的原基才能形成不定根，上部節(jié)位的原基一直保持原基狀態(tài)并被節(jié)位表皮所覆蓋，其原因就在于基部的原基在淹水條件下通過(guò)增加乙烯的合成和積累，誘導(dǎo)了不定根原基的生長(zhǎng)，而上部節(jié)位的不定根原基缺乏乙烯信號(hào)的誘導(dǎo)[21]。此外淹水和乙烯信號(hào)還可誘導(dǎo)不定根原基外的表皮細(xì)胞的死亡，這有利于不定根的出現(xiàn)[17]。IAA能調(diào)控乙烯生物合成的速度，但用NPA處理，不能阻斷乙烯誘導(dǎo)的不定根的生長(zhǎng)[21]，而且生長(zhǎng)素處理后的原基少許生長(zhǎng)可能是由于生長(zhǎng)素誘導(dǎo)乙烯的生物合成造成的，它能被NBD（2，5-norbornadiene，一種乙烯作用抑制劑）阻斷[21]， 這一系列試驗(yàn)說(shuō)明乙烯可以部分獨(dú)立于生長(zhǎng)素而發(fā)揮作用。另外，研究表明乙烯可以通過(guò)調(diào)節(jié)AUX1蛋白的活性和IAA的運(yùn)輸來(lái)影響側(cè)根發(fā)生[21]。

Aloni等[22]提出了細(xì)胞分裂素、生長(zhǎng)素和乙烯3種激素聯(lián)合調(diào)控側(cè)根發(fā)生的模型，認(rèn)為促進(jìn)側(cè)根發(fā)生的主要信號(hào)是生長(zhǎng)素，IAA從幼葉合成后按照極性運(yùn)輸?shù)姆绞酵ㄟ^(guò)中柱鞘和分化的木質(zhì)部到達(dá)根尖，而由根尖合成的細(xì)胞分裂素通過(guò)維管柱向上運(yùn)輸。決定側(cè)根發(fā)生部位的乙烯可以在分化的DPV（Protoxylem vessel，原生木質(zhì)部導(dǎo)管）內(nèi)合成。側(cè)根起始最初階段很可能是DPV內(nèi)乙烯合成后憑借滲透方式擴(kuò)散到鄰近的組織，在特定區(qū)域抑制IAA在中柱鞘的運(yùn)輸，迅速積累的IAA刺激了中柱鞘分生細(xì)胞的分裂，使得側(cè)根原基在木質(zhì)部附近起始。根尖高濃度的細(xì)胞分裂素起著與生長(zhǎng)素相反的作用，抑制側(cè)根原基的發(fā)生，距離根尖較遠(yuǎn)的伸長(zhǎng)區(qū)以上部位的側(cè)根就能夠發(fā)生。

4 影響不定根發(fā)生發(fā)育的其他因素

除了植物激素影響不定根的發(fā)生發(fā)育外，其他一些條件也會(huì)影響不定根的形成。如擬南芥種子萌發(fā)后進(jìn)行暗處理，在伸長(zhǎng)的胚軸上能夠發(fā)生一定數(shù)目的不定根[23]；又如外植體在培養(yǎng)基上可形成不定根[24]。事實(shí)上在這些條件下所形成的不定根或多或少與激素有關(guān)。如AGO1（ARGONAUTE 1）基因編碼一個(gè)RNA剪切酶（RNA slicer enzyme），該酶可剪切被micro RNA靶定的mRNA[6]。ago1突變體在黑暗條件下萌發(fā)后，其伸長(zhǎng)的胚軸上發(fā)生的不定根明顯減少；同時(shí)內(nèi)源性IAA濃度降低，胚軸處GH3等生長(zhǎng)素響應(yīng)基因表達(dá)下降以及ARF17表達(dá)上升[6]。在植物體中還有一些特殊的轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控著根系發(fā)育，主要有GRAS、Wuschel、ALF4等轉(zhuǎn)錄因子。同屬GRAS轉(zhuǎn)錄因子家族的SHR（Short Root）與SCR（Scarecrow）其突變體都有短根的表型，并且其皮層和內(nèi)皮層都被一層突變的細(xì)胞層所代替[25]。在scr突變體中，突變層具有皮層和內(nèi)皮層的雙重特性，表明SCR基因是起始細(xì)胞平周分裂所必需的，但不參與細(xì)胞分化[25]。在shr突變體中， 突變層只具有皮層細(xì)胞的特性，表明SHR基因不但參與原始細(xì)胞的平周分裂，而且還參與內(nèi)皮層細(xì)胞的分化[25]。此外，還參與了SCR基因的轉(zhuǎn)錄激活。

水稻QHB（Quiescent center specific homeobox）是在水稻根尖靜止中心表達(dá)的基因，此外它還在不定根原基起始時(shí)的平周分裂細(xì)胞中表達(dá)，它與擬南芥Wuschel基因結(jié)構(gòu)同源，研究發(fā)現(xiàn)QHB基因增強(qiáng)表達(dá)的轉(zhuǎn)基因水稻不能產(chǎn)生不定根并且缺少不定根原基[26]。

5 展望

高等植物，特別是一些禾本科植物，其不定根的發(fā)生發(fā)育在營(yíng)養(yǎng)和水分吸收方面扮演著極其重要的角色。要進(jìn)一步探明整個(gè)植物不定根發(fā)生發(fā)育的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，還需要從以下幾個(gè)方面進(jìn)行研究。

1）結(jié)合表型與細(xì)胞觀察、分子生物學(xué)、生物信息學(xué)和遺傳學(xué)手段對(duì)控制不定根發(fā)生發(fā)育的相關(guān)基因進(jìn)行分析，特別是對(duì)其上游信號(hào)進(jìn)行研究，明確不定根發(fā)育的調(diào)控機(jī)理。

2）利用已有的不定根發(fā)育的調(diào)控機(jī)理開(kāi)展根系育種學(xué)實(shí)踐研究。

3）開(kāi)展不定根發(fā)育缺陷的突變體研究，豐富不定根發(fā)育理論。

4）探索環(huán)境信號(hào)因子對(duì)不定根發(fā)育的影響，豐富內(nèi)源和外源性植物激素調(diào)控不定根發(fā)育的理論。

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