開花整合子SOC1花期調控的分子機制

鮮登宇 江 為 趙夏云 湯青林 宋 明 王志敏

（西南大學園藝園林學院，南方山地園藝學教育部重點實驗室，重慶市蔬菜學重點實驗室，重慶400715）

適時開花是被子植物有性繁殖的重要前提。植物經過長期的發(fā)育進化，形成了一套復雜而精細的基因調控網絡，以確保植株能在最佳時間開花。開花時間是由一系列特定的基因在特定的時空環(huán)境下表達及相互作用所決定的。首先，開花誘導因子激活了花分生組織特性基因，進而激活花器官分生組織基因，最后激活花器官決定基因，形成花器官（戚曉利和盧孟柱，2011）。經過三十多年的遺傳分析發(fā)現：擬南芥等十字花科植物具有光周期途徑、自主途徑、春化途徑和赤霉素途徑等四條開花調控途徑（Simpson & Dean，2002；Boss et al.，2004；Sung & Amasino，2004；Baurle &Dean，2006）。SOC1（SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1）能整合這些調控路徑中的開花信號，調節(jié)開花時間（Simpson & Dean，2002；Parcy，2005）。目前，有關蔬菜中SOC1開花調控的分子機制研究較少。本文借鑒模式植物擬南芥研究成果，綜述了SOC1的功能及其在開花調控網絡中的作用機制（圖1），為深入研究蔬菜SOC1開花調控機制奠定基礎。

1 SOC1基因及其編碼蛋白

圖1 SOC1參與的調控途徑網絡（Lee & Lee，2010）

SOC1基因廣泛存在于單子葉植物和雙子葉植物中（Lee et al.，2000，2004，2008；Cseke et al.，2003；Ferrario et al.，2004；Nakamura et al.，2005），它能編碼 MADS-box轉錄因子。目前已克隆了多個SOC1同源基因，例如大豆（Glycine max）中的GMGAL1（Zhong et al.，2012），甜橙（Citrus sinensis）中的CsCL1和CsSL2（Tan & Swain，2007），矮牽牛（Petunia hybrid）中的UNS（Zhong et al.，2012）等。

SOC1基因的編碼蛋白屬典型的MIKC型蛋白，它含有MADS（M-），Intervening（I-），Keratin-like （K-）和C-terminal（C-）4個蛋白結構域，不僅可調控開花時間，而且也能參與花器官形態(tài)建成（Liu et al.，2007，2009；Melzer et al.，2008）。

最近研究報道表明，利用SOC1基因突變及其蛋白亞細胞定位，為探明SOC1蛋白四個結構域的活體生物學功能奠定了基礎，初步闡明了SOC1編碼蛋白的功能與定位（Lee et al.，2008）。如果SOC1蛋白高度保守的MADS-box域的Arg24錯義突變，那么SOC1促進開花的這一原有功能則被徹底解除。X衍射晶體分析表明，相應的MADS-box的精氨酸殘基能夠直接與DNA的磷酸基團結合（Pellegrini et al.，1995）。與此相一致，SOC1蛋白的Arg24錯義突變后，則喪失了與LFY啟動子相結合的功能（Lee et al.，2008）。瞬態(tài)表達表明，全長SOC1蛋白主要在細胞質中表達。因此，在細胞核提取物中檢測不到SOC1（Lee et al.，2008），SOC1蛋白必須與AGL24蛋白相互作用形成聚合體，才可向核內運輸。SOC1的MADS域（M-）和I域（I-）兩個結構域，在蛋白核內定位以及SOC1和AGL24異源二聚化中起到重要作用（Lee et al.，2008）。

2 SOC1整合光周期途徑CO與FT的調控信號

CONSTANS（CO）在光周期途徑中起著核心作用。COmRNA的表達量在24 h內呈現節(jié)律性變化，光照可使COmRNA編碼的蛋白質更加穩(wěn)定（Yanovsky & Kay，2002；Valverde et al.，2004）。在co突變體中，SOC1（SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO 1）、FT（FLOWERING LOCUS T）和LFY（LEAFY）等開花信號整合子基因的表達量減少；但在35S :: CO轉基因植株中，其表達量會增加（Putterill et al.，1995；Samach et al.，2000；Yanovsky & Kay，2002）。SOC1、FT和LFY過量表達可使co晚花突變體提早開花；而soc1、ft和lfy功能缺失突變體可使35S :: CO早花型延緩開花?？梢姡琒OC1、FT和LFY是CO的下游靶基因（Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。

FT是CO蛋白的主要作用基因，而SOC1基因受到FT基因調控（Wigge et al.，2005；Yoo et al.，2005）。soc1突變會部分抑制35S :: CO植株的早花特性，然而ft突變則會完全抑制其早花特性（Yoo et al.，2005）。FT表達量的增減受到CO活性強弱的調控，而SOC1表達量與CO活性并不直接相關（Wigge et al.，2005）。進一步的研究表明，SOC1的表達受FT基因調控。SOC1的表達水平在35S :: FT植株中顯著增加，而在ft中明顯減少（Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。然而，SOC1的功能又不會完全受控于FT。ft，soc1雙突變會增加晚花表型，SOC1的表達水平不會因ft的突變而大大降低（Lee et al.，2000；Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。由此表明，還有另外調控SOC1表達的因子。

受CO蛋白激活的FT主要集中在韌皮部中，而非頂端分生組織（Takada & Goto，2003；Searle et al.，2006），但FT主要在頂端分生組織中發(fā)揮功能，這表明FT蛋白被運輸到了頂端分生組織。已有研究發(fā)現，20 kDa的FT蛋白移動到頂端分生組織處（Takada & Goto，2003；Searle et al.，2006）。FT蛋白在頂端分生組織中與bZIP轉錄因子編碼的FD蛋白相互作用，同時FD主要在頂端分生組織中表達并且調節(jié)APETALA1（AP1），FRUITFUL（FUL）和SEPALATA3（SEP3） 等 下 游 靶 基 因（Abe et al.，2005；Moon et al.，2005；Wigge et al.，2005；Corbesier et al.，2007；Jaeger & Wigge，2007；Mathieu et al.，2007）。原位雜交表明：在花分生組織中，SOC1基因在開花轉變的早期上調表達，并可有效促進植物早花。由于SOC1基因通過FT蛋白整合光周期，那么很可能FT蛋白移到頂端分生組織并與FD蛋白相互作用形成二聚體，FT-FD二聚體使SOC1基因表達上調。

3 SOC1整合春化途徑、自主途徑SVP與FLC的調控信號

FLOWERING LOCUS C（FLC）是開花抑制基因，存在于春化途徑與自主途徑中。對于冬性擬南芥，長日照處理并不能促進其快速開花，而需要經過低溫春化，這一春化作用受到MADS-box基因FLC調控（Sheldon et al.，1999）。低溫春化對FLC的mRNA和蛋白質水平有負調控作用，并且負調控的程度與低溫處理的時間成正比關系。低溫處理時間越長，FLC的表達越弱，然后在有絲分裂水平中保持穩(wěn)定。FLC的轉錄水平決定了春化對開花影響的程度，FLC的活性會受到春化作用的抑制。自主途徑和春化途徑通過抑制FLC的表達促進開花，而且許多基因都會調控FLC染色質的表觀遺傳（Amasino，2004；Baurle & Dean，2006）。春化所導致的FLC表達下調及其染色質改變并不會遺傳到子代，下一個世代FLC的抑制與染色質重構仍然需要春化處理（洪薇和曹家樹，2002）。

FLC蛋白通過結合在FD、SOC1的啟動子以及FT的第一內含子上直接抑制FD、SOC1和FT的表達（Searle et al.，2006），進而抑制植物開花。FLC在葉片中可抑制SOC1和FT的表達延遲開花，FLC在頂端分生組織中也可抑制SOC1和FD的表達延遲開花（Searle et al.，2006）。SOC1在葉片中表達從而激活開花的機理目前尚不清楚，但是SOC1蛋白和FT-FD蛋白復合體在頂端分生組織中的功能是很明確的。它們激活了花分生組織特性基因LFY、AP1和FUL，從而在頂芽中啟動花形態(tài)建成（Ruiz-Garcia et al.，1997；Abe et al.，2005；Wigge et al.，2005）。

在擬南芥中，另一個MADS-box轉錄因子SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP）也能對開花進行負調控（Hartmann et al.，2000）。SVP的表達主要受赤霉素途徑和自主途徑調控，但是不會受光周期途徑和春花途徑的影響（Li et al.，2008）。在冬性擬南芥中，FRIGIDA基因能誘導FLC高水平表達，但并不會影響SVP的表達。因此SVP的調控機制在一定程度上有別于FLC。

SVP蛋白與FLC蛋白相互作用形成阻遏復合體，與SOC1、FT的啟動子結合抑制其轉錄（Lee et al.，2007；Li et al.，2008）。SVP的功能缺失突變體能引起SOC1、FT表達水平增高；然而在35S :: SVP植物中SOC1和FT的表達會受到抑制。雖然SVP-FLC蛋白復合物均可抑制SOC1和FT基因的表達，但對SOC1的抑制強度高于FT（Li et al.，2008）。SVP是另一個開花抑制中心，并且SVP與FLC的蛋白復合體決定了開花信號整合子的表達，應答了多種內源信息和環(huán)境信號（Li et al.，2008）。

4 SOC1整合赤霉素途徑的調控信號

在擬南芥中，赤霉素（GAs）信號在長日照下對開花影響較小，與野生型相比，赤霉素在長日照下只是稍微推遲了開花時間。但在短日照下，赤霉素對誘導開花具有較大的作用。赤霉素的生物合成突變體gai-3無法在短日照下促進開花。因為soc1突變體表現出對GA的低敏感度，且SOC1的超量表達能使短日照下無花表型的gai-3突變體開花，因此SOC1整合了赤霉素途徑。然而GA調節(jié)SOC1表達的分子機制尚不清楚。對擬南芥的研究發(fā)現：持續(xù)超量表達FLC的植株與低活性GA植株的表型相似。晚花突變體flc-11對GA的反應弱于野生型或其他晚花突變體（Sheldon et al.，1999）。FLC與GA存在一定的關聯性，且FLC負調控SOC1表達，那么赤霉素與SOC1表達又是如何聯系的？GA通過LFY啟動子上能夠結合GAMYB蛋白的順式反應元件來促進LFY的表達（Blazquez et al.，1998；Gocal et al.，1999），而SOC1蛋白通過直接結合到LFY基因的啟動子上調控LFY表達，因此GA通過SOC1依賴型和獨立型兩條途徑調控LFY的轉錄。我們推斷，赤霉素在頂端分生組織中通過調節(jié)SOC1和LFY表達，影響植物的開花發(fā)育轉變。

5 SOC1整合發(fā)育進程途徑microRNA與SPL的調控信號

如前所述，FT并不是SOC1基因的唯一調節(jié)因子；SOC1的上調表達還與植物發(fā)育年齡有關，發(fā)育進程相關途徑獨立于FT-FD調控或光周期途徑，它不依賴于CO與FCA（Moon et al.，2003；Wang et al.，2009）。最近研究表明：SPL（SQUAMOSA PROMOTER BINDING PROTEIN-LIKE）家族轉錄因子參與發(fā)育進程相關途徑，調控SOC1的表達（Wang et al.，2009）。SPL轉錄因子影響植物的一系列相變，例如從幼年向成年轉變，從營養(yǎng)生長向生殖生長轉變（Schwab et al.，2005；Wu & Poethig，2006）。因此SPLs能隨著發(fā)育進程而增加（Wang et al.，2009；Wu et al.，2009）。SPLs超量表達會加速開花轉變；然而microRNA156（miR156）過量表達會引起SPL表達活性降低，從而延緩開花（Schwab et al.，2005；Wu & Poethig，2006；Schwarz et al.，2008）。在幼苗早期SPL9表達量低，但之后其表達豐度逐漸增加，并且獨立于光周期途徑的SPL9與SOC1第一內含子結合，這表明SPL9是獨立于FT/FD，且與發(fā)育年齡有關的SOC1正向調控因子。

6 SOC1與AGL24正反饋調控

作為編碼MADS-box的轉錄因子，AGL24是SVP的同源基因。然而，作為開花激活基因，AGL24的功能與SOC1相似（Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003；Liu et al.，2008）。agl24功能缺失突變體表現為晚花，而AGL24超量表達則為早花。此外，AGL24表達受到光周期途徑、春化途徑和自主途徑的影響，表明AGL24是另一個開花信號整合子。AGL24在植物各個組織中廣泛地表達，例如葉片、莖尖、根、莖和花序等。因此AGL24在植株上的主要表達空間與SOC1相同（Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003）。微陣列（Mircoarray）分析表明：AGL24和SOC1能夠相互提高彼此的表達水平，同時這種協(xié)作是通過結合到對方的啟動子上完成的。并且有研究發(fā)現AGL24與SOC1的蛋白互作能調節(jié)赤霉素開花途徑。這都表明開花整合信號在AGL24和SOC1之間能形成正反饋回路（Michaels et al.，2003；Liu et al.，2008）。

7 SOC1 調節(jié)花分生組織決定基因LFY

SOC1整合了多條開花途徑的開花信號，隨后便與一系列花分生組織特征基因和花器官特征基因發(fā)生相互作用，調控花分生組織的建成。AP1和LFY是決定花分生組織特性基因，是成花誘導和花形態(tài)學建成的關鍵樞紐（Mandel et al.，1992；Gustafson-Brown et al.，1994；Parcy et al.，1998；Lohmann et al.，2001）。當花分生組織特性基因（例如AP1和LFY）發(fā)生突變時，植物產生芽狀結構而不是花。越來越多的證據表明，AP1主要受FT調控；LFY主要受SOC1調節(jié)，以啟動花芽發(fā)生（Ruiz-Garcia et al.，1997；Abe et al.，2005；Wigge et al.，2005；Lee et al.，2008）。

LFY基因存在于裸子植物和被子植物中，其序列保守性強（Coen et al.，1990；Weigel et al.，1992；Mouradov et al.，1998；Molinero-Rosales et al.，1999；Champagne et al.，2007）。SOC1誘導LFY在莖尖表達。SOC1的功能獲得性突變體和功能缺失性突變體分別提高和降低LFY的表達，可見SOC1確實是LFY的上游調控基因（Lee et al.，2000；Samach et al.，2000；Moon et al.，2003）。而且染色質免疫沉淀分析表明，SOC1蛋白能夠直接與LFY的啟動子中的CArG域結合（Lee et al.，2008；Liu et al.，2008），這說明SOC1是通過結合到LFY的啟動子上來調控LFY的表達。

8 SOC1的其他功能

SOC1除了能整合多種開花信號，研究者還發(fā)現SOC1的其他功能。例如，SOC1控制一年生擬南芥的生長習性（Melzer et al.，2008）。SOC1單一突變體雖然只是顯示一種晚花型，然而soc1 ful雙突變體表現為多年生長型。與此一致的是，SOC1和FUL在花序原基中表達。因此推測，SOC1和FUL的行為是過度抑制多年生植物的生命周期。

SOC1還調解冷傳感和開花之間的串擾（Seo et al.，2009）。在一般情況下，天氣冷涼會延遲開花，溫暖氣候可以促進開花。SOC1參與這樣一個開花的微調機制。CBF是植物CBF抗冷途徑的樞紐，主要調控下游大量抗冷基因的表達，對增強植物的抗冷能力極為重要。CBF在外界溫度較低時集中表達。染色質免疫沉淀分析證實，SOC1蛋白直接結合CBF基因的啟動子，從而直接抑制CBF的表達，促進開花，然而CBFs的過度表達能增加FLC的轉錄水平，并導致開花延遲。由此可見，冷響應信號和開花調節(jié)之間存在反饋回路，以適應不斷變化的外界環(huán)境（Seo et al.，2009）。

但是，并非所有植物的SOC1同源基因均具有促進開花的功能。例如，矮牽牛UNSHAVEN（UNS）基因與擬南芥SOC1基因具有相似的序列，但是UNS主要在營養(yǎng)組織中表達，對花的萌發(fā)和花分生組織的形成具有負調控作用（Ferrario et al.，2004）。

9 展望

作為一個集成多個開花信號的整合子，SOC1已經被深入研究了十幾年。盡管研究人員已經對模式植物擬南芥SOC1有了較多的了解，但是仍然有許多問題尚待解決，例如在蔬菜作物特別是十字花科蔬菜上SOC1同源基因的研究非常少見。

目前，西南大學園藝園林學院重慶市蔬菜學重點實驗室已成功克隆了甘藍和芥菜SOC1的全長DNA序列和cDNA序列，初步驗證了該基因的表達以及在開花調控中的功能。但是，蔬菜SOC1基因啟動子的克隆以及SOC1與開花相關基因、蛋白的作用關系還有待進一步研究。種子春化類型的芥菜與綠體春化類型的甘藍，它們的SOC1在開花調控網絡中的分子機制是否一致，也有待深入研究。

另外，SOC1在葉內表達也可誘導開花，但其分子機制尚不清楚。SOC1蛋白是否也能像FT蛋白那樣，從葉片中長距離運輸到頂芽，從而促進開花，這還有待驗證。同時，SOC1在開花調控途徑中表達時發(fā)生的諸如甲基化等相關修飾也具有重要研究意義。

此外，SOC1可與許多其他MADS-box蛋白相互作用，包括開花阻遏蛋白等。SOC1也很可能是通過與其他MADS-box基因的結合從而表現出多樣化的調控功能。因此，分析SOC1蛋白與蛋白互作網絡、以及SOC1蛋白與基因互作網絡將有助于全面注解SOC1的功能。

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