植物果實發(fā)育調(diào)控的分子機理研究進(jìn)展

蔣 勵 張小蘭

（中國農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)與生物技術(shù)學(xué)院，北京 100193）

植物果實發(fā)育調(diào)控的分子機理研究進(jìn)展

蔣 勵 張小蘭*

（中國農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)與生物技術(shù)學(xué)院，北京 100193）

果實的發(fā)育與成熟是一個復(fù)雜的過程，果實大小、形狀、顏色、品質(zhì)、風(fēng)味等都隨著果實發(fā)育和成熟而變化，并受一系列果實發(fā)育相關(guān)基因的影響和調(diào)控。研究植物果實發(fā)育調(diào)控的分子機理對于今后提高果實品質(zhì)具有重要的意義。因此，本文主要綜述了擬南芥和番茄中果實發(fā)育與成熟相關(guān)基因的發(fā)掘與相互作用，以及果實發(fā)育調(diào)控的分子機理研究進(jìn)展，為今后的果實發(fā)育研究和育種工作的開展提供一定的理論指導(dǎo)。

果實；發(fā)育；分子機理；綜述

果實是被子植物特有的生殖器官，是植物成功受精之后的最終產(chǎn)物。果實是包含部分花器官的膨脹的子房，它的發(fā)育伴隨著受精和種子的成熟。果實的發(fā)育主要包括果實的膨大和成熟。果實的膨大主要是由于細(xì)胞數(shù)目增多和體積增大。而在果實成熟的過程中，果實的大小、形狀、顏色、品質(zhì)、風(fēng)味等都會發(fā)生變化。在果實發(fā)育過程中發(fā)生的一系列生理生化變化已經(jīng)引起了研究者濃厚的興趣。利用分子生物學(xué)的方法，發(fā)現(xiàn)調(diào)控果實發(fā)育與成熟過程中的關(guān)鍵基因并找出果實發(fā)育過程中的基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)已經(jīng)成為目前的研究熱點。

果實的膨大和成熟是植物生長發(fā)育的重要階段，也是調(diào)控果實品質(zhì)形成的關(guān)鍵時期，對其進(jìn)行研究具有重要的理論與實踐意義。早期已發(fā)現(xiàn)和克隆的MADS-box基因主要與花發(fā)育有關(guān)，參與花器官的調(diào)控（劉菊華 等，2010）。而最近越來越多的研究表明，MADS-box基因在果實發(fā)育和成熟過程中也起著重要的作用（胡麗芳 等，2005）。果實的發(fā)育起始于心皮，因此推測許多與心皮發(fā)育有關(guān)的基因在果實發(fā)育過程中都起著重要作用。但是其發(fā)育調(diào)控的具體機理目前還不清楚。

近年來，對于模式植物擬南芥（Arabidopsis thaliana）果實發(fā)育調(diào)控的分子機理研究比較深入，尤其在果實開裂方面（Dinneny & Yanofsky，2005）取得了較大進(jìn)展。而番茄（Lycopersicon esculentummill.）作為蔬菜作物研究果實發(fā)育和成熟的模式植物（Giovannoni，2007），在果實發(fā)育與成熟調(diào)控方面的研究也有很多報道，發(fā)現(xiàn)了大量與果實發(fā)育相關(guān)的基因。這些基因分為兩類:一類是參與乙烯合成和反應(yīng)過程的基因 （Barry &giovannoni，2007）；另一類是作用于乙烯調(diào)控途徑上游或者不依賴乙烯調(diào)控果實成熟的基因（Lelievre et al.，1997）。本文綜述了擬南芥和番茄中果實發(fā)育與成熟相關(guān)基因的發(fā)掘與相互作用，以及果實發(fā)育調(diào)控的分子機理研究進(jìn)展，以期為今后的果實發(fā)育研究和育種工作的開展提供一定的理論指導(dǎo)。

1 擬南芥

擬南芥的果實為角果，掃描電鏡（SEM）結(jié)果表明，擬南芥的果實主要分為3個區(qū)域:心皮壁，胚座框以及心皮壁與胚座框之間的邊界區(qū)。邊界區(qū)由兩層特殊的細(xì)胞類型組成:分裂層和木質(zhì)化層。擬南芥通過形成種莢來保護未成熟的種子，當(dāng)種子成熟后，果實的心皮壁與胚座框之間的邊界區(qū)開始木質(zhì)化，進(jìn)而干燥開裂使種子從種莢中散落出來（Liljegren et al.，2004）。因此，調(diào)控邊界區(qū)發(fā)育的基因或轉(zhuǎn)錄因子在擬南芥的果實成熟開裂過程中起了重要作用。

1.1 MADS-box基因在果實發(fā)育中的作用

擬南芥中MADS-box基因APETALA1（AP1）和FRUITFULL（FUL）在調(diào)控花分生組織發(fā)育上功能重復(fù)，但AP1主要調(diào)控萼片和花瓣的發(fā)育，而FUL主要調(diào)控果實發(fā)育及花序發(fā)育的有限性。FUL通過調(diào)節(jié)心皮壁細(xì)胞的分化來控制果實的長度，ful-1突變體主要影響擬南芥心皮壁細(xì)胞的分裂與分化以及氣孔的數(shù)量（Gu et al.，1998）。盡管FUL在花序頂端高度表達(dá)，但是掃描電鏡的結(jié)果表明，在ful-1突變體中，花序以及花分生組織的發(fā)育與野生型一致，這說明在野生植株中果實的發(fā)育需要FUL的調(diào)控，但還有其他與FUL功能重復(fù)的基因在果實發(fā)育過程中共同起作用。另外，發(fā)現(xiàn)2個功能重復(fù)的MADS-box轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子SHATTERPROOF1（SHP1）和SHATTERPROOF2（SHP2）對于邊界區(qū)分裂層的分化以及木質(zhì)化層的木質(zhì)化都起作用（Liljegren et al.，2000）。在野生型中，SHP1和SHP2在心皮壁與胚座框之間的邊界區(qū)表達(dá)，但在ful-1突變體中，SHP1和SHP2會在心皮壁中異常表達(dá)，使心皮壁中的細(xì)胞異常分化，形成類似邊界區(qū)的細(xì)胞形態(tài)（Ferrándiz et al.，2000）。Savidge等（1995）研究還發(fā)現(xiàn)了控制心皮發(fā)育的MADS-box轉(zhuǎn)錄因子AGAMOUS（AG）對SHP起正調(diào)控作用。然而，Lee等（2005）已經(jīng)證實了AG可能與其他基因功能重復(fù)。

與FUL功能類似，REPLUMLESS（RPL）在胚座框中表達(dá)，對邊界區(qū)特異表達(dá)基因起負(fù)調(diào)控作用，限制其只在邊界區(qū)表達(dá)（Roeder et al.，2003）。因此，推測FUL和RPL的主要作用可能不是特異性調(diào)節(jié)心皮壁和胚座框的發(fā)育及果實的伸長，而是通過抑制邊界區(qū)特異基因的表達(dá)，進(jìn)而限制邊界區(qū)的發(fā)育。

1.2 其他基因在果實發(fā)育中的作用

除了MADS-box基因外，還發(fā)現(xiàn)編碼真核生物Basic Helix-Loop-Helix（bHLH）蛋白家族成員INDEHISCENT（IND）基因在果實開裂方面也起到一定作用（Liljegren et al.，2004）。IND主要參與果實邊界區(qū)2種不同類型細(xì)胞的分化，并且與SHP和ALCATRAZ（ALC）共同調(diào)節(jié)邊界區(qū)細(xì)胞的分化。alc突變體也會導(dǎo)致果實不開裂，但是它只在邊界區(qū)分裂層起作用（Rajani &Sundaresan，2001；Liljegren et al.，2004）。

研究還發(fā)現(xiàn)調(diào)控側(cè)生器官組織極性的基因，F(xiàn)ILAMENTOUSFLOWER（FIL）和YABBY3（YAB3），它們分別在心皮壁及邊界區(qū)促進(jìn)FUL和SHP的 表 達(dá)（Sawa et al.，1999；Siegfried et al.，1999 ；Eshed et al.，2004）。另外一個與側(cè)生器官組織生長相關(guān)的基因JAGGED（JAG）（Dinneny et al.，2004；Ohno et al.，2004） ，與FIL和YAB3功能重復(fù)，都是FUL和SHP的上游調(diào)控因子。在胚座框中，RPL一方面可能通過負(fù)調(diào)控JAG、FIL和YAB3來抑制邊界區(qū)特異基因的表達(dá)，進(jìn)而限制邊界區(qū)的發(fā)育；另一方面可能通過直接抑制邊界區(qū)特異基因的表達(dá)，進(jìn)而限制邊界區(qū)的發(fā)育（圖1）（Dinneny et al.，2005）。

在擬南芥葉原基中，ASYMMETRICLEAVES1（AS1）和ASYMMETRICLEAVES2（AS2）分別編碼MYB家族的一個轉(zhuǎn)錄因子和側(cè)生器官邊界區(qū)的蛋白，二者相互作用共同抑制類似class IKNOTTED1家族基因（KNOX）-BREVIPEDICELLUS（BP）、KNAT2和KNAT6的表達(dá)，限制它們在分生組織中表達(dá)，進(jìn)而促進(jìn)葉片細(xì)胞的分化（Byrne et al.，2000；Ori et al.，2000；Semiarti et al.，2001；Xu et al.，2003）。最近研究發(fā)現(xiàn)，BP也在果實中胚座框和邊界區(qū)表達(dá)，對RP起正調(diào)控的作用，而AS1和AS2通過抑制BP的表達(dá)影響果實的發(fā)育（Alonso-Cantabrana et al.，2007）。

1.3 果實發(fā)育相關(guān)基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)

Alonso-Cantabrana等（2007）提出了一個關(guān)于擬南芥果實發(fā)育相關(guān)基因的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，把調(diào)控擬南芥果實發(fā)育的因子分成兩種:一種是心皮壁因子（FIL/JAG），另一種是胚座框因子（class IKNOX）。其中，F(xiàn)IL/JAG在心皮壁中特異表達(dá)，而class IKNOX在胚座框中特異表達(dá)。AS1和AS2在心皮壁及胚座框中都有表達(dá)，但在心皮壁中高度表達(dá)，完全抑制了class IKNOX的表達(dá)，而在胚座框和邊界區(qū)的表達(dá)水平較低，說明class IKNOX在這兩個區(qū)域中表達(dá)。另外，越靠近邊界區(qū)，F(xiàn)IL/JAG的活力越低（圖2）。

1.4 植物激素在果實發(fā)育中的作用

研究表明，果實發(fā)育相關(guān)基因與激素的合成及運輸相關(guān)基因聯(lián)系密切。生長素在擬南芥果實發(fā)育的極性方面起重要作用，IND的部分功能是通過調(diào)節(jié)激素的形成與運輸起作用的（Sorefan et al.，2009）。在野生型擬南芥果實中，生長素在邊界區(qū)的減少對于邊界區(qū)分裂層的分化是有利的，進(jìn)而引起果實的開裂。IND在邊界區(qū)可能通過調(diào)控生長素運輸過程相關(guān)基因的表達(dá)，使果實成熟后期的生長素含量在分裂層KNOX減少，有利于分裂層的形成，進(jìn)而促進(jìn)果實的開裂。SPATULA（SPT）與IND都包含兩個bHLH因子，SPT主要是在雌蕊受精之前影響花器官的發(fā)育，spt突變體導(dǎo)致柱頭、花柱和隔膜等心皮邊緣組織的發(fā)育異常 （Alvarez & Smyth，1999；Heisler et al.，2001）。雖然它們在心皮發(fā)育過程中的作用明顯不同，但是通過酵母雙雜交試驗已經(jīng)證明IND和SPT的互作關(guān)系，并且它們共同調(diào)控其下游基因，促進(jìn)雌蕊的形成以及果實的發(fā)育；另外，這兩個基因也與生長素的分配及運輸有關(guān)（Girin et al.，2011）。

圖1 擬南芥果實發(fā)育模式圖（Dinneny et al.，2005）

圖2 擬南芥果實發(fā)育相關(guān)基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)模式圖（Alonso-Cantabrana et al.，2007）

擬南芥作為模式植物，關(guān)于果實發(fā)育調(diào)控的研究報道日益增多。這為其他作物，尤其是瓜果類蔬菜的果實發(fā)育研究帶來便利，利用同源克隆及轉(zhuǎn)基因技術(shù)，可以初步了解蔬菜果實發(fā)育調(diào)控和果實成熟的分子機理，為蔬菜的分子育種提供理論指導(dǎo)。

2 番茄

2.1 Ripening-Inhibitor（Rin）——與果實成熟密切相關(guān)的MADS-Box基因

Vrebalov等（2002）發(fā)現(xiàn)由于番茄基因組缺失了一段DNA會得到rin突變體。這段缺失導(dǎo)致兩個串聯(lián)的MADS-box基因失活，它們分別被命名為LeMADS-RIN和LeMADS-MC。前者突變后使果實不能成熟，后者突變后導(dǎo)致花序由有限發(fā)育模式轉(zhuǎn)變成無限發(fā)育模式及萼片發(fā)育異常。轉(zhuǎn)錄組分析結(jié)果表明，LeMADS-RIN基因主要在果實中表達(dá)，并隨著果實的成熟而表達(dá)增強；LeMADS-MC基因主要在萼片、花瓣和心皮中表達(dá)。這兩個基因的功能已經(jīng)通過轉(zhuǎn)基因番茄得到驗證。Vrebalov等（2002）又從非躍變型草莓果實中分離出其同源基因Fv-MADS-9，證明MADS-box基因是果實成熟的上游調(diào)控因子，同時調(diào)控躍變型果實和非躍變型果實的成熟。

研究發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子LeMADS-MC與擬南芥FRUITFULL（FUL）基因在序列上有高度的相似性 （Hileman et al.，2006），調(diào)控番茄果實與花柄脫離區(qū)的發(fā)育。此外，還發(fā)現(xiàn)LeMADSMC蛋白與另一個調(diào)控果實脫落的MADS-box蛋白JOINTLESS互作，共同調(diào)控果實離層區(qū)的發(fā)育（Nakano et al.，2012） 。jointless突變體導(dǎo)致果實與花柄之間的脫離區(qū)發(fā)育異常，使果實采收時，萼片還是附著在植株上而不是果實上，這為番茄采收時去除萼片節(jié)約了大量時間（Zahara & Scheuerman，1988）。轉(zhuǎn)錄組分析結(jié)果表明，與植物激素、細(xì)胞壁修飾、脂肪酸代謝相關(guān)的基因以及轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)都受到LeMADS-MC和JOINTLESS的調(diào)控 （Nakano et al.，2012）。這些相關(guān)基因包括擬南芥中的同源基因WUSCHEL、REGULATOR OF AXILLARYmERISTEMS、CUP-SHAPED COTYLEDON和LATERAL SUPPRESSOR，它們分別參與分生組織的保持，葉腋分生組織的發(fā)育以及植物組織邊界區(qū)域的形成。在水稻（Oryza sativa）中也發(fā)現(xiàn)了3個與種子散落區(qū)離層發(fā)育有關(guān)的基因——sh4、qSH1和OsCPL1，它們分別編碼1個Myb3錨定蛋白，1個BEL1同源轉(zhuǎn)錄因子以及1個C端包含磷酸酶結(jié)合域的蛋白 （Konishi et al.，2006；Li et al.，2006；Ji et al.，2010） 。

目前，基因工程技術(shù)在果實成熟調(diào)控方面已經(jīng)得到了普遍應(yīng)用。將與果實成熟相關(guān)的正義和反義基因轉(zhuǎn)入植株，進(jìn)而調(diào)控果實的成熟，有利于果實的采收以及長期的貯藏保鮮。

2.2 TAGL1——與SHP同源的控制果實發(fā)育的基因

Vrebalov等（2009）通過微列陣方法在番茄中發(fā)現(xiàn)了與擬南芥中MADS-box基因SHATTERPROOF（SHP）同源的AGAMOUS-LIKE1（TAGL1）基因，TAGL1在果實發(fā)育早期及成熟期的表達(dá)明顯上調(diào)，同時不受外源乙烯的調(diào)控。Busi等（2003）和Hileman等（2006）研究還發(fā)現(xiàn)TAGL1在胚珠、發(fā)育的心皮以及果皮中表達(dá)。通過RNAi技術(shù)，證明了該基因與果實成熟相關(guān)。當(dāng)TAGL1表達(dá)下調(diào)時，會引起類胡蘿卜素的減少從而導(dǎo)致果實不紅，果皮變薄，乙烯含量下降。而當(dāng)TAGL1表達(dá)上調(diào)時，會引起萼片的擴張以及番茄紅素的積累。將TAGL1轉(zhuǎn)入擬南芥shp1shp2雙突變體中，并未發(fā)現(xiàn)表型恢復(fù)，表明番茄中TAGL1與擬南芥中同源基因SHP在功能上不能互補（Vrebalov et al.，2009）。

番茄中TAGL1基因的發(fā)現(xiàn)說明在其他作物上存在與擬南芥果實發(fā)育相關(guān)的同源基因，但其功能可能不同。目前，在蔬菜作物上挖掘果實發(fā)育調(diào)控的同源基因成為植物發(fā)育的一個研究熱點。

2.3 植物激素與單性結(jié)實

通過對其他物種的研究發(fā)現(xiàn)，在果實早期發(fā)育過程中，乙烯、生長素、細(xì)胞分裂素和赤霉素等植物激素都起著重要作用（郭得平，2001）。番茄是呼吸躍變型果實，內(nèi)源乙烯在果實成熟期含量急劇增加，最終促進(jìn)果實成熟。因此，參與乙烯合成以及信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子都會影響果實的成熟。在番茄中，多種基因家族共同編碼ACC合酶（LeACS）和ACC氧化酶（LeACO），但是LeACS2和LeACO1在呼吸躍變期對乙烯的產(chǎn)生起關(guān)鍵的作用。

一般說來，在授粉和受精之后，坐果率和果實的發(fā)育是由于激素的調(diào)控來完成的（Nitsch，1970；Gillaspy et al.，1993）。然而，在自然界中還有另外一種比較常見的果實產(chǎn)生方式——單性結(jié)實。George等（1984）指出，單性結(jié)實是由于子房中生長素及赤霉素的積累。因此，一些影響激素的合成、運輸及代謝途徑的相關(guān)基因都會影響單性結(jié)實。

目前，對于番茄單性結(jié)實現(xiàn)象的研究比較深入。Gustafson（1936）已經(jīng)證明，誘導(dǎo)番茄單性結(jié)實的外源激素主要是生長素。在番茄中，已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了1個與單性結(jié)實有關(guān)的基因Parthenocarpic Fruit（PAT），在pat突變體中，子房生長速率在開花期后10d內(nèi)明顯加快，這與子房內(nèi)含有更多的生長素和細(xì)胞分裂素是密切相關(guān)的。Mapelli等（1978）也發(fā)現(xiàn)，在番茄開花期，pat突變體子房比野生型重，果皮細(xì)胞層數(shù)多；但在成熟期，pat突變體的果實大小卻只是野生型的2/3。Mazzucato等（1998）還發(fā)現(xiàn)pat突變體中的花藥及胚珠發(fā)育異常。

植物激素參與果實發(fā)育的全過程，但是具體的調(diào)控機理尚不清楚。研究植物激素對于果實發(fā)育的調(diào)控機制不僅具有重要的理論意義，也能在實際生產(chǎn)中應(yīng)用。單性結(jié)實主要受植物激素的調(diào)控，在生產(chǎn)上有重要的經(jīng)濟價值，因此，單性結(jié)實分子機理的研究對于果實品質(zhì)和商品性的提高具有重要的意義。

2.4 果型的調(diào)控

在番茄進(jìn)化過程中，最主要的變化是在果實質(zhì)量、果型和果實顏色方面（Paran & vander Knaap，2007）。果型在很大程度上會影響果實的經(jīng)濟價值，因此，對果型的研究一直是一個熱門的領(lǐng)域。對于果實的形狀和大小，栽培番茄的多樣性表現(xiàn)特別明顯。4個控制果實形狀的基因已經(jīng)被克隆。SUN和OVATE控制果實的縱向生長，而FASCIATED（FAS）和LOCULE NUMBER（LC）控制果實子房心室數(shù)量及橫向生長（Rodriguez et al.，2011）。SUN編碼1個促進(jìn)果實伸長的生長調(diào)節(jié)蛋白，推測它在激素或次級代謝水平上發(fā)揮作用（Xiao et al.，2008）。OVATE編碼1個負(fù)向生長調(diào)節(jié)蛋白，作為轉(zhuǎn)錄抑制因子抑制果實的伸長（Liu et al.，2002； Hackbusch et al.，2005；Wang et al.，2007）。它主要在開花早期和果實發(fā)育過程中起作用，過表達(dá)OVATE會不同程度地減小花器官和小葉的大小。梨形果是普遍存在的果形變異之一，在番茄、茄子、甜瓜、南瓜等作物中都有發(fā)現(xiàn)。數(shù)量性狀位點OVATE控制果實從圓形向梨形的轉(zhuǎn)變（Liu et al.，2002）。FAS編碼1個YABBY轉(zhuǎn)錄因子，在第1個內(nèi)含子中插入1段6～8 kb的片段使基因表達(dá)下調(diào)，會導(dǎo)致果實中子房心室數(shù)量增多（Cong et al.，2008）。

目前對于果型調(diào)控的關(guān)鍵基因的研究越來越深入，利用遺傳學(xué)、分子生物學(xué)等手段，鑒定和分離控制果型的新基因，一方面可以為畸形果、裂果等不正常果實形成提供依據(jù)，另一方面可以為進(jìn)一步育種工作的開展奠定基礎(chǔ)。

3 小結(jié)

關(guān)于花器官發(fā)育的ABC模型的提出使人們對花器官形成的分子機理有了更深入的了解。某些在葉中表達(dá)的基因會影響花器官中萼片、花瓣、雄蕊和雌蕊的形成。例如:FIL、YAB3和JAG在所有器官中都有表達(dá)，但是它們對花器官及果實的發(fā)育起到關(guān)鍵的作用。因此，在今后研究果實發(fā)育時應(yīng)不僅僅局限于調(diào)控花器官發(fā)育的基因，在其他部位表達(dá)的基因?qū)τ诠麑嵃l(fā)育可能同樣起到關(guān)鍵性作用。從進(jìn)化的角度來講，心皮的形成是由于葉片的進(jìn)化發(fā)育而來。因此，控制心皮和葉片發(fā)育途徑的大部分基因是保守的。這也就解釋了為什么許多與葉片發(fā)育有關(guān)的基因會參與果實發(fā)育的調(diào)控。部分有關(guān)調(diào)控果實發(fā)育和成熟的基因見表1。

表1 調(diào)控果實成熟和發(fā)育的基因

4 展望

近年來關(guān)于果實發(fā)育調(diào)控方面的報道越來越多，但是其具體的調(diào)控機理目前尚不清楚。植物的果實對人們的生活具有重要的經(jīng)濟價值，為人體提供必需的纖維、礦物質(zhì)、維生素等。因此，研究果實發(fā)育和成熟的調(diào)控機理具有重要意義，不僅為今后育種工作的開展提供了一定的理論依據(jù)，也為運用生物學(xué)手段提高果實的營養(yǎng)價值和品質(zhì)提供便利。今后對于果實發(fā)育調(diào)控機理研究的主要方向是弄清楚果實發(fā)育過程中各基因相互作用的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，為蔬菜作物果實分子發(fā)育機理的研究提供思路。

郭得平.2001.蔬菜植物果實發(fā)育的激素調(diào)控.植物生理學(xué)通訊，37（2）:178-184.

胡麗芳，金志強，徐碧玉.2005.MADS-box基因在果實發(fā)育、成熟過程中的作用.分子植物育種，3（3）:415-420.

劉菊華，徐碧玉，張靜，金志強.2010.MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的相互作用及對果實發(fā)育和成熟的調(diào)控.遺傳，32（9）:893-902.Alonso-Cantabrana H，Ripoll J J，Ochando I，Vera A，F(xiàn)errandiz C，Martinez-Laborda A.2007.Common regulatory networks in leaf and fruit patterning revealed bymutations in theArabidopsis ASYMMETRIC LEAVES1gene.Development，134:2663-2671.

Alvarez J，Smythd R.1999.CRABSCLAWandSPATULA，twoArabidopsisgenes that control carpeldeve lopment in parallel withAGAMOUS.Development，126:2377-2386.

Barry C，Giovannoni J.2007.Ethylene and fruit ripening.J Plantgrowth Regul，26:143-159.

Benfey P N，Ren L，Chua N H.1990.Tissue-specific expression from CaMV35S enhancer subdomains in early stages of plantde-velopment.EMBO J，9（6）:1677-1684.

Busim V，BustamantEC，D′ Angelo C，Hidalgo-Cuevasm，Boggio S B，Valle Em，Zabaleta E.2003.MADS-boxgenes expressedduring tomato seed and fruitdevelopment.Plantmol Biol，52:801-815.

Byrnem E，Barley R，Curtism，Arroyo Jm，Dunhamm，Hudson A，Martienssen R A.2000.ASYMMETRIC LEAVES1mediates leaf patterning and stem cell function in Arabidopsis.Nature，408:967-971.

Cong B，Barrero L S，Tanksley Sd.2008.Regulatory change in YABBY-like transcription factor led to evolution of extreme fruit sizeduring tomatodomestication.Natgenet，40:800-804.

Dinneny J R，Yadegari R，F(xiàn)ischer R L，Yanofskym F，Weigeld.2004.The role of JAGGED in shaping lateral organs.Development，131:1101-1110.

Dinneny J R，Weigeld，Yanofskym F.2005.Agenetic framework for fruit patterning in Arabidopsis thaliana.Development，132:4687-4696.

Dinneny J R，Yanofskym F.2005.Drawing lines and borders:how thedehiscent fruit of Arabidopsis is patterned.Bioessays，27（1）:42-49.

Eshed Y，Izhaki A，Baum S F，F(xiàn)loyd S K，Bowman J L.2004.Asymmetric leafdevelopment and blade expansion in Arabidopsis aremediated by KANADI and YABBY activities.Development，131:2997-3006.

Ferrándiz C，Liljegren S J，Yanofskym F.2000.Negative regulation of the SHATTERPROOFgenes by FRUITFULLduring Arabidopsis fruitdevelopment.Science，289:436-438.

George W L，Scott J W，Splittstoesser W E.1984.Parthenocarpy in tomato.Hort Rev，6:65-84.

Gillaspyg，Ben-David H，Gruissem W.1993.Fruits:adevelopmental perspective.Plant Cell，5:1439-1451.

Giovannoni J J.2007.Fruit ripeningmutants yield insights into ripening control.Curr Opin Plant Biol，10（3）:283-289.

Girin T，Paicu T，Stephenson P，F(xiàn)uentes S，Korner E，O'Brienm，Sorefan K，Wood T A，Balanza V，F(xiàn)errandiz C，Smythd R，Ostergaard L.2011.INDEHISCENT and SPATULA interact to specify carpel and valvemargin tissue and thus promote seeddispersal in Arabidopsis.Plant Cell，23:3641-3653.

Gu Q，F(xiàn)errándiz C，Yanofskym F，Martienssen R.1998.The FRUITFULLmADS-boxgenemediates celldifferentiationduring Arabidopsis fruitdevelopment.Development，125:1509-1517.

Gustafson Fg.1936.Inducement of fruitdevelopment bygrowth-promoting chemicals.Proc Natl Acad Sci，22:628-636.

Hackbusch J，Richter K，Mul ler J，Salamini F，Uhrig J F.2005.A central role of Arabidopsis thaliana ovate family proteins in networking and subcellular localization of3-aa looPExtension homeodomain proteins.Proc Natl Acad Sci，102:4908-4912.

Heislermg，Atkinson A，Bylstra Y H，Walsh R，Smythd R.2001.SPATULA，agene that controlsdevelopment of carpelmargin tissues in Arabidopsis，encodes a bHLH protein.Development，128:1089-1098.

Hileman L C，Sundstrom J F，Litt A，Chenm，Shumba T，Irish V F.2006.Molecular and phylogenetic analyses of themADS-boxgene family in tomato.Mol Biol Evol，23:2245-2258.

Ji H，Kim S R，Kim Y H，Kim H，Eunm Y，Jin Id，Cha Y S，Yund W，Ahn B O，Leem C，Leeg S，Yoon U N，Lee J S，Lee Y H，Suh S C，Jiang W，Yang J I，Jin P，McCouch S R，Ang，Koh H J.2010.Inactivation of thECTD phosphataselikegene OsCPL1 enhances thedevelopment of the abscission layer and seed shattering in rice.Plant J，61:96-106.

Konishi S，Izawa T，Lin SY，Ebana K，F(xiàn)ukuta Y，Sasaki T，Yanom.2006.An SNP caused loss of seed shatteringduring ricedomestication.Science，312:1392-1396.

Lee J Y，Baum S F，Alvarez J，Patel A，Chitwoodd H，Bowman J L.2005.Activation of CRABS CLAW in the nectaries and carpels of Arabidopsis.Plant Cell，17:25-36.

Lelievre Jm，Latche A，Jones B，Bouzayenm，Pech J C.1997.Ethylene and fruit ripening.Physiol Plantarum，101:727-739.

Li C，Zhou A，Sang T.2006.Ricedomestication by reducing shattering.Science，311:1936-1939.

Liljegren S J，Dittag S，Eshed Y，Savidge B，Bowman J L，Yanofskym F.2000.SHATTERPROOFmADS-boxgenes control seeddispersal in Arabidopsis.Nature，404:766-770.

Liljegren S J，Roeder A H，Kempin S A，Gremski K，Ostergaard L，Guimil S，Reyesd K，Yanofskym F.2004.Control of fruit patterning in Arabidopsis by INDEHISCENT.Cell，116:843-853.

Liu J，Van Eck J，Cong B，Tanksley Sd.2002.A new class of regulatorygenes underlying thECause of pear-shaped tomato fruit.Proc Natl Acad Sci，99:13302-13306.

Mapelli S，F(xiàn)rova C，Tortig，Soressig P.1978.Relationship between set，development and activities ofgrowth regulators in tomato fruits.Plant Cell Physiol，19:1281-1288.

Mazzucato A，Taddei A R，Soressig P.1998.The parthenocarpic fruit（pat）mutant of tomato （Lycopersicon esculentummill.）sets seedless fruits and has aberrant anther and ovuledevelopment.Development，125:107-114.

Nakano T，Kimbara J，F(xiàn)ujisawam，Kitagawam，Ihashi N，Maeda H，Kasumi T，Ito Y.2012.MACROCALYX and JOINTLESS interact in the transcriptional regulation of tomato fruit abscission zonedevelopment.Plant Physiol，158:439-450.

Nitsch J P.1970.Hormonal factors ingrowth anddevelopment//Hulne A C.The biochemistry of fru its and their products.London:Academic Press:427-472.

Ohno C K，Reddyg V，Heislermg，Meyerowitz Em.2004.The Arabidopsis JAGGEDgene encodes a zinc finger protein that promotes leaf tissuedevelopment.Development，131:1111-1122.

Ori N，Eshed Y，Chuckg，Bowman J L，Hake S.2000.Mechanisms that control knoxgene expression in the Arabidopsis shoot.Development，127:5523-5532.

Paran I，vander KnaaPE.2007.Genetic andmolecular regulation of fruit and plantdomestication traits in tomato and pepper.J Exp Bot，58:3841-3852.

Rajani S，Sundaresan V.2001.The Arabidopsismyc/bHLHgene ALCATRAZ enables cell separation in fruitdehiscence.Curr Biol，11:1914-1922.

Rodriguezg R，Munos S，Anderson C，Sim S C，Michel A，Caussem，Gardener B B，F(xiàn)rancisd，vander KnaaPE.2011.Distribution of SUN，OVATE，LC，and FAS in the tomatogermplasm and the relationship to fruit shapediversity.Plant Physiol，156:275-285.

Roeder A H，F(xiàn)errándiz C，Yanofskym F.2003.The role of the REPLUMLESS homeodomain protein in patterning the Arabidopsis fruit.Curr Biol，13:1630-1635.

Savidge B，Rounsley Sd，Yanofskym F.1995.Temporal relationship between the transcription of two ArabidopsismADS-boxgenes and the floral organ identitygenes.Plant C ell，7:721-733.

Sawa S，Watanabe K，Goto K，Liu Yg，Shibatad，Kanaya E，Morita E H，Okada K.1999.FILAMENTOUS FLOWER，ameristem and organ identitygene of Arabidopsis，encodes a protein with a zinc finger and HMG-relateddomains.Genesdev，13:1079-1088.

Semiarti E，Ueno Y，Tsukaya H，Iwakawa H，Machida C，Machida Y.2001.The ASYMMETRIC LEAVES2gene of Arabidopsis thaliana regulates formation of a symmetric lamina，establishment of venation and repression ofmeristem-related homeoboxgenes in leaves.Development，128:1771-1783.

Siegfried K R，Eshed Y，Baum S F，Otsugad，Drewsg N，Bowman J L.1999.Members of the YABBYgene family specify abaxial cell fate in Arabidopsis.Development，126:4117-4128.

Sorefan K，Girin T，Liljegren S J，Ljung K，Robles P，Galván-Ampudia C S，Offringa R，F(xiàn)riml J，Yanofskym F，?stergaard L.2009.A regulated auxinminimum is required for seeddispersal in Arabidopsis.Nature，459:583-586.

Vrebalov J，Ruezinskyd，Padmanabhan V，White R，Medranod，Drake R，Schuch W，Giovannoni J.2002.AmADS-boxgene necessary for fruit ripening at the tomato Ripening-Inhibitor（Rin）locus.Science，296:343-346.

Vrebalov J，Pan I L，Arroyo A J，McQuinn R，Chungm，Poolem，Rose J，Seymourg，Grandillo S，Giovannoni J，Irish V F.2009.Fleshy fruit expansion and ripening are regulated by the tomato SHATTERPROOFgene TAGL1.Plant Cell，21:3041-3062.

Wang S，Chang Y，Guo J，Chen Jg.2007.Arabidopsis Ovate Family Protein1 is a transcriptional repressor that suppresses cell elongation.Plant J，50:858-872.

Xiao H，Jiang N，Schaffner E K，Stockinger E J，vander KnaaPE.2008.A retrotransposon-mediatedgeneduplication underliesmorphological variation of tomato fruit.Science，319:1527-1530.

Xu L，Xu Y，Dong A，Sun Y，Pi L，Xu Y，Huang H.2003.Novel as1 and as2defects in leaf adaxial-abaxial polarity reveal the requirement for ASYMMETRIC LEAVES1 and2 and ERECTA functions in specifying leaf adaxial identity.Development，130:4097-4107.

Zaharam B，Scheuerman R W.1988.Hand-harvesting jointless vs.jointed-stem tomatoes.Calif Agric，42:14.

Research Progress onmolecularmechanism for Regulatingdevelopment of Plant Fruit

JIANG Li，ZHANG Xiao-lan*
（College of Agronomy and Biotechnology，China Agricultural University，Beijing100193，China）

Fruitdevelopment and ripening is a complicated process.Fruit weight，shape，color，quality and flavor will change along with the fruitdevelopment and ripening，and be regulated by a series of fruitdevelopmentalgenes.Studying themolecularmechanism of fruitdevelopment is ofgreat importance for improving fruit quality in the future.Therefore，this paper focuses on2 species:Arabidopsis and tomato，and summarizes thegene excavation andgene interaction involved in fruitdevelopment and ripening.Besides，it also overviews the research progress on themolecularmechanisms for regulating fruitdevelopment，and provides certain theoreticalguidance for future studies on fruitdevelopment and plant breeding.

Fruit；Development；Molecularmechanism；Review

Q37

A章編號:1000-6346（2013）06-0009-08

2012-11-22；接受日期:2013-02-18

國家“973”計劃項目（2012CB113900）

蔣勵，博士研究生，專業(yè)方向:黃瓜分子發(fā)育生物學(xué)，E-mail:jiangli1987aa@163.com

*通訊作者（Corresponding author）:張小蘭，教授，博士生導(dǎo)師，專業(yè)方向:黃瓜分子發(fā)育生物學(xué)，E-mail:zhxiaolan@cau.edu.cn