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    基于葉綠體基因組全序列分析真葉植物葉綠體基因的適應(yīng)性進(jìn)化*

    2012-05-09 12:08:00蘇應(yīng)娟
    關(guān)鍵詞:蕨類葉綠體亞基

    王 博,高 磊,蘇應(yīng)娟,王 艇

    (1.中國科學(xué)院武漢植物園//中國科學(xué)院植物種質(zhì)創(chuàng)新與特色農(nóng)業(yè)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,湖北 武漢 430074;2.中國科學(xué)院研究生院,北京 100049;3.中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 廣東 廣州 510275)

    近年來,隨著分子生物學(xué),尤其是大規(guī)模測序技術(shù)的不斷革新,葉綠體基因組學(xué)研究正被日益推進(jìn)。自從1986年首次報(bào)道煙草Nicotianatabacum[1]和地錢Marchantiapolymorpha[2]的葉綠體基因組全序列以來,來自不同植物的葉綠體基因組全序列數(shù)據(jù)已有顯著增加;至2011年底,被公布的葉綠體基因組全序列已達(dá)247個(gè)。這些數(shù)據(jù)資源為深入解析葉綠體基因組的進(jìn)化提供了條件。

    葉綠體基因組一般為雙鏈環(huán)形DNA分子,包含4個(gè)部分,即大單拷貝區(qū)(Large Single copy Region,LSC)、小單拷貝區(qū)(Small Single copy Region,SSC)、反向重復(fù)區(qū)A(Inverted Repeat Region A,IRA)和反向重復(fù)區(qū)B(IRB);其中兩個(gè)IR區(qū)的序列相同,而方向相反[1]。葉綠體基因按功能可大體分為3類:遺傳系統(tǒng)基因、光合系統(tǒng)基因和其它基因[3-5]。遺傳系統(tǒng)基因是指與轉(zhuǎn)錄和翻譯有關(guān)的基因,包括編碼rRNA、tRNA、核糖體蛋白亞基、RNA聚合酶、RNA成熟酶及葉綠體蛋白酶亞基等產(chǎn)物的基因;光合系統(tǒng)基因是指同光合作用有關(guān)的基因,它們負(fù)責(zé)編碼光系統(tǒng)Ⅰ和Ⅱ成員、細(xì)胞色素b6f復(fù)合體、ATP合酶、NAD(P)H脫氫酶、Rubisco大亞基以及cemA;至于其它基因則功能不一,這涉及一些保守的開放閱讀框和出現(xiàn)于部分植物葉綠體基因組的chlB、chlL和chlN。

    分析基因的適應(yīng)性進(jìn)化對研究基因結(jié)構(gòu)的改變及功能變異具有重要參考價(jià)值[6]。對于蛋白質(zhì)編碼基因而言,暗示其發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化的一個(gè)重要特征就是非同義替換率(dN)高于同義替換率(dS);這樣,通過估算dN與dS之比ω就可推測蛋白質(zhì)的進(jìn)化趨向和所受選擇壓力。ω的估值等于、小于和大于1即提示進(jìn)化呈中性、經(jīng)歷負(fù)選擇與正選擇(適應(yīng)性進(jìn)化)。同中性進(jìn)化和負(fù)選擇相比,正選擇極為少見,且往往發(fā)生在氨基酸序列的少數(shù)位點(diǎn),或是出現(xiàn)于某個(gè)很短的進(jìn)化歷史時(shí)期,因而難以檢測。近年在最大似然(Maximum Likelihood,ML)估計(jì)框架下、基于密碼子置換模型建立起來的分析方法,使得檢測選擇對氨基酸位點(diǎn)的作用有了明顯改進(jìn)。目前,Nielsen和Yang開發(fā)的PAML (Phylogenetic Analysis by Maximum Likelihood) 軟件已得到廣泛運(yùn)用[7-8]。

    陸續(xù)有報(bào)道指出,clpP[9]、rbcL[10-11]及matK[12]等葉綠體基因曾經(jīng)歷過正選擇。然而,對于其他葉綠體基因是否發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化卻所知甚少。另外,雖然現(xiàn)已積累有較為豐富的葉綠體基因組序列數(shù)據(jù),但是還未見在葉綠體基因組全序列水平上對真葉植物(蕨類、裸子植物和被子植物)主要類群葉綠體基因的適應(yīng)性進(jìn)化進(jìn)行分析。為此,本文嘗試性地開展了這方面的工作,目的是:了解都有哪些葉綠體基因受到正選擇作用,明確有哪些正選擇基因是屬于類群特異的,并初步探討這些基因發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化的生物學(xué)意義。

    1 材料和方法

    1.1 序列數(shù)據(jù)

    參考Smith等[13]的蕨類系統(tǒng),選取蕨類植物已報(bào)道的7個(gè)葉綠體基因組全序列。根據(jù)高磊等[14]利用79個(gè)葉綠體基因序列數(shù)據(jù)構(gòu)建的系統(tǒng)樹,選取7種裸子植物、15種被子植物的葉綠體基因組全序列。從GenBank中獲得以上植物的葉綠體基因組全序列數(shù)據(jù)(表1),鑒定各類群共有的蛋白質(zhì)編碼基因,并依次對其進(jìn)行適應(yīng)性進(jìn)化分析。

    1.2 適應(yīng)性進(jìn)化分析

    基于最大似然模型,利用PAML 軟件的codeml程序進(jìn)行適應(yīng)性進(jìn)化分析。本研究采用的是位點(diǎn)間可變?chǔ)啬P停?該模型假定不同位點(diǎn)具有不同的ω值[8]。使用7種密碼子替換模型,分別為M0(單一比率)、Mla(近中性)、M2a(正選擇)、M3(離散)、M7(beta)、M8(beta和ω)及M8a。模型M0假定所有位點(diǎn)和分支具相同ω值。模型M1a 假定蛋白質(zhì)具兩類位點(diǎn):一類為保守位點(diǎn),0<ω<1;另一類為中性位點(diǎn),其ω=1。模型M2a增加第三類位點(diǎn),其ω取值可大于1。模型M3 利用三類位點(diǎn)的離散分布,它們對應(yīng)的比例p0、p1及p2和ω值ω1、ω2及ω3分別由數(shù)據(jù)估計(jì)得出。模型M7 利用beta分布(p,q);隨參數(shù)p和q的改變,該分布可取不同形狀。模型M8在模型M7基礎(chǔ)上增加一類位點(diǎn),其比例和ω由數(shù)據(jù)估計(jì)得出,這樣位點(diǎn)的ω取值就可大于1。模型M8a (beta和ω= 1)同M8類似,只是將ω值固定為1。兩兩比較模型M1a和M2a、M7和M8以及M8和M8a,即可檢驗(yàn)是否存在正選擇位點(diǎn)。利用最大似然法估計(jì)出的模型參數(shù)值,再借助貝葉斯定律就可計(jì)算出每個(gè)氨基酸所屬位點(diǎn)類別的后驗(yàn)概率,進(jìn)而依據(jù)后驗(yàn)概率鑒定正選擇位點(diǎn)[8,15]。

    表1 植物的種名和葉綠體基因組全序列登錄號(hào)

    2 結(jié)果與討論

    2.1 蕨類植物、裸子植物及被子植物葉綠體基因的適應(yīng)性進(jìn)化分析

    對于蕨類植物,現(xiàn)僅報(bào)道了7個(gè)葉綠體基因組全序列。它們共有的蛋白質(zhì)編碼基因?yàn)?7個(gè)(附件1),其中有5個(gè)基因檢測到正選擇,分別是cemA、ndhF、ndhK、rps4和ycf2;正選擇基因所占比例為6.5%。對于裸子植物,所取的7種代表植物,它們?nèi)~綠體基因組共有的蛋白質(zhì)編碼基因數(shù)為67個(gè),這當(dāng)中有5個(gè)基因檢測到正選擇,分別是chlP、petD、rbcL、ycf1和ycf2;正選擇基因所占比例為7.5%。在被子植物中,所選15種代表植物的葉綠體基因組共有的蛋白質(zhì)編碼基因?yàn)?8個(gè),其中有15個(gè)基因檢測到正選擇,它們分別是accD、atpF、ccsA、ndhB、ndhF、ndhK、matK、petD、rpl20、rpl22、rpoC2、rpoC1、rps7、ycf1和ycf2;正選擇基因所占比例達(dá)19.2%。

    本研究在蕨類、裸子及被子植物的葉綠體基因中都檢測到有基因發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化,而且越高等的類群所擁有的受正選擇的基因越多。被子植物受正選擇的葉綠體基因數(shù)遠(yuǎn)比蕨類和裸子植物為多,這提示葉綠體基因在被子植物對陸地生態(tài)系統(tǒng)的適應(yīng)過程中可能起著重要作用。

    2.2 正選擇基因的分布和功能類型

    檢測到的受正選擇作用的葉綠體基因在葉綠體基因組的大小單拷貝區(qū)和反向重復(fù)區(qū)均有分布。蕨類的5個(gè)正選擇基因,有3個(gè)位于大單拷貝區(qū)、1個(gè)位于小單拷貝區(qū)、1個(gè)位于反向重復(fù)區(qū)。裸子植物的5個(gè)正選擇基因,同樣是有3個(gè)位于大單拷貝區(qū)、1個(gè)位于小單拷貝區(qū)、而1個(gè)位于反向重復(fù)區(qū)。至于被子植物的15個(gè)正選擇基因,則是有9個(gè)位于大單拷貝區(qū),而小單拷貝區(qū)和反向重復(fù)區(qū)各3個(gè)(表2)。這些結(jié)果似乎表明,發(fā)生正選擇的葉綠體基因傾向于位于大單拷貝區(qū)。

    表2 正選擇基因所在的葉綠體基因組區(qū)域

    蕨類植物葉綠體基因組檢測到的5個(gè)正選擇基因,1個(gè)屬遺傳系統(tǒng)基因、3個(gè)屬光合系統(tǒng)基因、另有1個(gè)屬其它基因。裸子植物的5個(gè)正選擇葉綠體基因,1個(gè)為遺傳系統(tǒng)基因、2個(gè)為光合系統(tǒng)基因、另外2個(gè)為其它基因。與之相比,被子植物的15個(gè)正選擇葉綠體基因中,屬遺傳系統(tǒng)和光合系統(tǒng)的基因各有6個(gè),其余的3個(gè)則屬其他基因(表3)??梢园l(fā)現(xiàn)檢測出的正選擇基因有一半以上是光合系統(tǒng)基因。下面按照不同基因類型分別介紹這些正選擇基因的功能,并分析其發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化的意義。

    表3 正選擇基因類型

    2.3 正選擇基因的功能及其適應(yīng)性進(jìn)化的潛在意義

    2.3.1 遺傳系統(tǒng)基因 ①clpP基因:clpP基因編碼的是Clp蛋白水解酶亞基。該酶位于葉綠體基質(zhì),屬絲氨酸型蛋白水解酶。在高等植物中,Clp蛋白水解酶的催化亞基ClpP由葉綠體基因clpP編碼,而其ATP酶亞基ClpC則由核基因編碼[16];它的主要功能是負(fù)責(zé)降解異常蛋白,以維持葉綠體的正常代謝[17]。我們在裸子植物的clpP基因檢測到正選擇,顯示其適應(yīng)性進(jìn)化可能關(guān)系著裸子植物葉綠體降解折疊出錯(cuò)蛋白的能力。另有研究發(fā)現(xiàn),clpP的變異可能還會(huì)影響細(xì)胞對較高水平CO2的適應(yīng)[18]。②matK基因:matK基因位于葉綠體賴氨酸t(yī)RNA基因 (trnKLys)的內(nèi)含子中,長約1500bp,為單拷貝,負(fù)責(zé)編碼成熟酶。已知該基因編碼的成熟酶參與了葉綠體Ⅱ型內(nèi)含子的剪切[19],涉及對象包括trnK、trnA、trnI、rps12、rpl2和atpF等基因的轉(zhuǎn)錄本[20],而且這些基因編碼的tRNA和蛋白質(zhì)產(chǎn)物均為維持葉綠體正常功能所必需。本研究注意到被子植物的matK基因存在適應(yīng)性進(jìn)化,這將會(huì)對上述基因的轉(zhuǎn)錄加工產(chǎn)生影響。Hao等[12]曾專門研究過matK基因的適應(yīng)性進(jìn)化,也在被子植物的多個(gè)類群檢測到正選擇。③rps4、rps7、rpl20和rpl22基因:葉綠體擁有60余種核糖體蛋白,其中1/3由葉綠體基因組編碼,而其它2/3由核基因組編碼[21-24]。rps4、rps7、rpl20及rpl22分別編碼核糖體蛋白S4、S7、L20和L22。本文發(fā)現(xiàn)蕨類只有rps4基因受到正選擇,而被子植物則是rps7、rpl20和rpl22三個(gè)基因經(jīng)歷正選擇。這些基因的適應(yīng)性進(jìn)化會(huì)涉及蕨類和被子植物葉綠體的蛋白質(zhì)合成。張麗君等[25]未在蕨類的rps4基因檢測到正選擇,其原因可能是由于所選取的代表物種大都屬薄囊蕨類。④rpoC1和rpoC2基因:rpoC1和rpoC2基因分別編碼葉綠體RNA聚合酶的β’亞基和β’’亞基。不同于細(xì)胞核RNA聚合酶,葉綠體RNA聚合酶結(jié)構(gòu)比較簡單,能被原核生物RNA聚合酶的抑制劑利福平所抑制。被子植物的這兩個(gè)基因被檢測到受正選擇作用,這可能關(guān)系著其葉綠體RNA聚合酶的功能行使。

    2.3.2 光合系統(tǒng)基因 ①atpF基因;葉綠體ATP合酶(F1F0-ATP酶)由F0和F1兩部分組成;疏水的F0鑲嵌在膜內(nèi)、其b亞基保守性較低,而F1則突出于膜外。ATP合酶是能量代謝的關(guān)鍵酶,它既參與光合作用的光合磷酸化反應(yīng)又催化呼吸作用的氧化磷酸化反應(yīng)。該酶能利用同光合電子傳遞或呼吸電子傳遞耦聯(lián)的質(zhì)子運(yùn)轉(zhuǎn)所形成的跨膜質(zhì)子動(dòng)力勢,將ADP和無機(jī)磷(Pi)合成為ATP[26]。atpF基因編碼的就是ATP合酶成員F0的b亞基。被子植物的atpF基因發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化,會(huì)對其葉綠體能量代謝產(chǎn)生一定作用。②cemA基因:cemA基因編碼的是葉綠體膜蛋白,但該蛋白的功能尚不清楚[27][28]。Katoh等[29]發(fā)現(xiàn)藍(lán)藻集胞藻屬的cemA同源物對CO2的傳遞是必不可少。我們發(fā)現(xiàn)蕨類的cemA基因經(jīng)歷正選擇,但其進(jìn)化上的涵義仍待明確。③ccsA基因:ccsA基因負(fù)責(zé)編碼細(xì)胞色素c合成蛋白,該蛋白約有250~350個(gè)氨基酸,屬膜結(jié)合蛋白。ccsA的編碼產(chǎn)物能與另一基因ccsB的編碼蛋白共同構(gòu)成ccsA復(fù)合物[30]。Xie等[31]認(rèn)為ccsA基因與細(xì)胞色素c—血紅素的結(jié)合有關(guān)。這為理解被子植物ccsA基因的適應(yīng)性進(jìn)化提供了啟示。④ndh基因:ndh基因編碼葉綠體NADH脫氫酶。該酶位于類囊體膜 為至少包含11個(gè)亞基的復(fù)合體[32,33]。高等植物的NADH復(fù)合體既參與光合電子傳遞[34,35],也可作為葉綠體呼吸作用的電子傳遞載體[36];它能把電子由NADH傳遞至泛醌,形成跨膜質(zhì)子梯度,從而推動(dòng)ATP的合成。此外,該復(fù)合體還同脅迫抗性相關(guān)[37-40]。在蕨類和被子植物的ndh基因均檢測到正選擇(表3),它們的適應(yīng)性進(jìn)化可能會(huì)影響能量轉(zhuǎn)化和抗光氧化脅迫。值得注意的是,很多裸子植物的ndh基因都被丟失或假基因化[41],因此未能進(jìn)行進(jìn)化分析。⑤rbcL基因:陸生植物的核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶包含大、小亞基各8個(gè),分別為葉綠體rbcL基因和核rbcS基因編碼[42]。該酶催化固定CO2的活性位點(diǎn)位于大亞基,特別是其C末端在功能上起重要作用[43]。本研究檢測發(fā)現(xiàn)裸子植物的rbcL基因受到正選擇作用,這有可能改變酶同CO2的結(jié)合[44]。劉念等[45]也曾報(bào)道裸子植物麻黃屬的rbcL基因發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化。⑥petD基因:葉綠體petD基因負(fù)責(zé)編碼細(xì)胞色素b6/f復(fù)合體的亞基IV,該亞基對維持復(fù)合體的結(jié)構(gòu)和活性十分重要[46]。Chen等[47]發(fā)現(xiàn)petD基因的突變可降低衣藻類光合速率。我們注意到裸子植物的petD基因經(jīng)歷了正選擇,但其進(jìn)化方面的意義還有待更多證據(jù)。

    2.3.3 其它基因 ①accD基因:accD基因編碼乙酰輔酶A羧化酶的beta亞基。該酶催化乙酰輔酶A羧化生成丙二酰輔酶A,為脂肪酸和其他次生代謝產(chǎn)物的合成提供底物,是脂肪酸生物合成的關(guān)鍵酶和碳流進(jìn)入脂肪酸合成的重要調(diào)控位點(diǎn)[48]。這為理解accD基因在被子植物發(fā)生的適應(yīng)性進(jìn)化提供了思路。②ycf1和ycf2基因:ycf1和ycf2基因?yàn)槿~綠體基因組內(nèi)兩個(gè)最大的開放閱讀框。盡管有研究認(rèn)為它們的編碼產(chǎn)物對于葉綠體不可缺少[49],但是兩者的具體功能究竟如何現(xiàn)在仍不清楚。Wolfe[50]推測ycf2可能編碼的是葉綠體ATP酶。我們分析發(fā)現(xiàn),蕨類的ycf1被正選擇,而裸子和被子植物的ycf1和ycf2均經(jīng)歷正選擇。這一結(jié)果的可能進(jìn)化意義還有待于兩基因功能的闡明。

    3 結(jié)論與展望

    我們在蕨類、裸子和被子植物的多個(gè)葉綠體基因檢測到正選擇作用,而且注意到被子植物發(fā)生適應(yīng)性進(jìn)化的葉綠體基因在數(shù)量和比例上都明顯比蕨類和裸子植物為多。經(jīng)受正選擇的葉綠體基因主要是遺傳系統(tǒng)和光合系統(tǒng)基因。它們的編碼產(chǎn)物涉及葉綠體蛋白質(zhì)合成、基因轉(zhuǎn)錄、能量轉(zhuǎn)化與調(diào)節(jié)及光合作用等諸多過程。推測一些葉綠體功能基因可能在真葉類對陸生生態(tài)環(huán)境的適應(yīng)過程中起著重要作用。繼續(xù)利用下一代測序技術(shù)獲取數(shù)據(jù),并對更多代表植物在葉綠體基因組全序列水平展開分子進(jìn)化分析,將可為認(rèn)識(shí)真葉植物適應(yīng)環(huán)境改變的微進(jìn)化機(jī)制提供嶄新啟示。

    致謝:感謝中國科學(xué)院武漢植物園汪志偉博士提供的寶貴意見。

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