赤霉素生物合成與信號傳遞對植物株高的調(diào)控

魏靈珠，程建徽，李琳，吳江

浙江省農(nóng)業(yè)科學院園藝研究所，浙江 杭州 310021

植物株高是一個重要的農(nóng)藝性狀，直接影響作物的產(chǎn)量和品質(zhì)。矮稈品種因其耐肥抗倒特性在糧食生產(chǎn)上得到了廣泛應用。在果樹中矮化密植栽培具有早結果、早豐產(chǎn)、品質(zhì)優(yōu)良、管理方便等優(yōu)點，成為果樹育種的必然趨勢。隨著園藝產(chǎn)業(yè)的發(fā)展，小型化、緊湊型的果樹、花卉盆景及庭院栽培以其觀賞性越來越受到人們的喜愛。研究發(fā)現(xiàn)許多植物的株高與赤霉素(Gibberellins，GAs)、油菜素內(nèi)酯 (Brasinosteriod，BR) 和生長素 (Indole-3-acetic acid，IAA) 信號調(diào)節(jié)相關。此外，一些同源異型盒基因、轉(zhuǎn)錄因子、細胞壁形成基因也會影響植物的株高。文中主要介紹GA生物合成和信號傳遞途徑對植物株高的調(diào)控。

1 GA生物合成對植物株高的影響

活性 GA生物合成過程中有 6個關鍵酶基因，包括古巴焦磷酸合成酶 CPS (ent-copalyl diphosphate synthase)、內(nèi)根-貝殼杉烯合成酶KS (ent-kaurene synthase)、內(nèi)根-貝殼杉烯氧化酶KO (ent-kaurene oxidase)、內(nèi)根-貝殼杉烯酸氧化酶KAO (ent-kaurene acid oxidase)、GA3氧化酶GA3ox (GA3-oxidases) 和GA20氧化酶GA20ox (GA20-oxidases)[1]。在擬南芥中，除KAO外，它們分別對應于GA1、GA2、GA3、GA4和GA5，GA6也編碼GA20ox。這些代謝酶基因的突變均導致植株矮化，外源施加GA可恢復其野生型狀態(tài)。CPS、KS和KO在GA生物合成前期起作用，在擬南芥中編碼它們的基因GA1、GA2和GA3均是單基因，這些位點的突變導致植株嚴重矮化；在擬南芥中，GA生物合成后期的酶(GA20ox、GA3ox) 均由多基因編碼，這些位點的突變導致植株的半矮化表型[2]。水稻中發(fā)現(xiàn)的3個 GA缺陷型半矮化突變體 d35、Sd1 (Semi dwarf1) 和d18分別是由OsKO2、OsGA20ox2和OsGA3ox2位點變異引起的[3-5]。豌豆中的 4個GA缺陷型矮化突變體ls、lh、le和na分別來自KS、KO、GA3ox和KAO位點的變異[6-9]。抑制蘋果 GA20ox2基因表達可顯著降低蘋果植株中活性GA含量，獲得矮化植株；并且這些矮化植株作為接穗與砧木嫁接后仍能保持矮化。這種方法同樣適用于其他多年生木本植物[10]。柑桔中正義和反義過量表達GA20ox2基因?qū)е轮旮咦儺?。正義植株株高增加，莖中活性GA水平較高；反義植株株高降低，莖中活性GA水平較低。在正義和反義轉(zhuǎn)基因植株中莖間的細胞長度沒有改變，表明在柑桔中GA通過調(diào)控細胞分裂導致株高發(fā)生變化[11]。

具有生物活性的GA及其前體通過不同的方式進行分解失活，從而維持體內(nèi)具有生物活性的GA和中間體間的動態(tài)平衡。GA2氧化酶GA2ox可以使GA1、GA4等活性GA發(fā)生2β-羥化作用，從而調(diào)控植物生長發(fā)育[12]。在扁豆中，GA2氧化酶 PcGA2ox1分別催化具有生物活性的 GA4和GA1轉(zhuǎn)化形成非活性的GA34和GA8。將扁豆PcGA2ox1基因?qū)肭芽浦参铩⒐麡浜陀^賞植物中，植株表現(xiàn)矮化，GA4和GA1含量明顯降低，開花和果實發(fā)育都不受影響[13]。近年來在水稻中發(fā)現(xiàn) EUI (Elongated uppermost internode)基因編碼細胞色素單加氧酶CYP714D1，酵母異源表達和生化分析結果表明 EUI蛋白通過16-α,17環(huán)氧化反應降低活性GA水平。EUI基因突變引起上部節(jié)間顯著伸長，可克服雜交水稻不育系稻穗不能完全伸出劍葉葉鞘的包穗現(xiàn)象，同時也可以使恢復系株高和穗頸節(jié)增高，有利于提高雜交水稻制種產(chǎn)量，被稱為“雜交水稻第四遺傳要素”[14]。可見通過調(diào)節(jié)GA生物合成途徑，可以反饋調(diào)節(jié)植株活性GA水平，調(diào)控植物株高，從而滿足人們對農(nóng)業(yè)、工業(yè)等資源的需求。

2 GA信號傳遞途徑對株高的影響

GA信號傳遞途徑主要是通過解除 DELLA蛋白的抑制作用來實現(xiàn)的，GA受體在與活性的GA結合、感知赤霉素信號后，將信號傳遞至DELLA蛋白，誘發(fā)一系列下游反應。目前已知兩種GA信號傳遞模式：一是依賴于F-box蛋白的GA信號傳遞模式。DELLA蛋白是一種響應GA的負調(diào)控蛋白，接受到GA信號的GID1蛋白與DELLA蛋白結合形成GA-GID1-DELLA復合體，隨后DELLA蛋白為SCFSLY1/GID2/SNE蛋白復合體中的F-box蛋白識別并通過26S蛋白酶體降解，DELLA蛋白的抑制作用隨即解除，植株表現(xiàn)出正常的GA反應和生長發(fā)育狀態(tài) (圖1A)。二是不依賴于F-box蛋白的GA信號傳遞模式。在缺失 F-box蛋白的 sly1和 gid2突變體中，DELLA蛋白無法通過泛素-蛋白酶體途徑降解，植株體內(nèi)積累大量 DELLA蛋白，其中一些DELLA蛋白能夠通過與 GID1-GA結合形成復合體而減弱其抑制能力，導致這些突變體的半矮化表型 (圖1B)。過量表達GID1基因的sly1和 gid2突變體在株高上接近于野生型植株 (圖1C) [15-16]。

圖1 DELLA蛋白介導的GA信號轉(zhuǎn)導模型[16]Fig. 1 Model for GA response through DELLA protein[16]. (A) F-box protein dependent GA response in plant growth. (B) F-box protein independent GA response in the sly1 mutants. (C) F-box protein independent GA response in the sly1 GID-overexpression (sly1 GID-OE) plants.

2.1 GA受體狀態(tài)對株高的影響

Ueguchi-Tanaka等[17]在水稻中鑒定出一個可溶性的GA受體蛋白GID1 (GA-INSENSITIVE DWARF1)，該蛋白主要集中于細胞核內(nèi)，與HSL (Hormone sensitive lipase) 蛋白序列類似，含有HSL蛋白催化位點所必需的Asp和Ser殘基，對活性GA具有很強的親和性。單堿基替換或堿基缺失的gid1突變體植株均嚴重矮化，對GA完全不敏感，即使外源施加100倍對照劑量的GA，也無法在其糊粉層中檢測到GA誘導α-淀粉酶的合成以及第二葉鞘的伸長。而過量表達GID1的轉(zhuǎn)基因植株則表現(xiàn)出對GA超敏感的表型。盡管gid1突變體對 GA不敏感，但體內(nèi)有大量活性GA積累[17]。在水稻基因組中僅含有 1個GID1基因，而擬南芥中含有3個GID1基因AtGID1a、AtGID1b和 AtGID1c，分別形成編碼 345、358和344個氨基酸的蛋白。3個AtGID1蛋白間相似性67%~85%，與水稻OsGID1蛋白間相似性60%~63%。系統(tǒng)進化分析結果表明3個AtGID1蛋白與水稻 OsGID1蛋白劃分在同一組，其中AtGID1a和 AtGID1c被劃分在同一亞組，AtGID1b被單獨劃分在一組，說明 AtGID1b與另外2個AtGID1蛋白功能有所差異。研究表明AtGID1b的GA結合最適pH范圍 (6.4~7.5) 最為狹窄，而 AtGID1a為 6.4~9.0，AtGID1c為 5.7~8.3，說明這3個GA受體既可在不同的環(huán)境條件下發(fā)揮作用，相互間又存在功能冗余。Atgid1三種單突變體表型均正常；雙突變體株高降低，表現(xiàn)出部分 GA缺失的表型；三突變體Atgid1a/Atgid1b/Atgid1c植株極度矮化，表現(xiàn)出嚴重GA缺失的表型，且對活性GA不敏感。功能互補試驗結果表明AtGID1b和AtGID1c均能使水稻 gid1-1突變體株高恢復至野生型表型，而AtGID1a不能使水稻gid1-1突變體株高完全恢復至野生型，說明 AtGID1a的 GA受體功能較AtGID1b和AtGID1c弱[18-19]。

2.2 DELLA蛋白與株高

DELLA蛋白是GA信號轉(zhuǎn)導途徑中的一類抑制元件，定位于細胞核，屬于植物特有的GRAS (GAI、RGA、SCR) 蛋白家族。擬南芥的GAI (GA Insensitive)、RGA (Repressor of ga1-3) 和RGL (RGA like)、水稻的SLR1 (SLENDER RICE 1)、小麥的 RhtB1/RhtD1 (Reduced height)、大麥的SLN1 (SLENDER 1)、玉米的D8、葡萄的VvGAI以及西紅柿的LeGAI等都是DELLA蛋白，在序列上高度保守[20-21]。DELLA蛋白的C端具有保守的GRAS結構域；N端具有保守的DELLA結構域 (包括DELLA和VHYNP兩個酸性基序)，通過與GA受體GID1蛋白結合來感應GA信號(圖2)。

圖2 DELLA蛋白亞家族結構示意圖[22]Fig. 2 The structure of DELLA subfamily proteins[22].

當DELLA結構域發(fā)生變異時，GA誘導的DELLA蛋白降解受阻，DELLA蛋白成為組成性的阻遏蛋白，植株表現(xiàn)出對GA不敏感的矮化表型，但體內(nèi)GA20氧化酶和GA3氧化酶含量增加，活性GA大量累積，又被稱為DELLA蛋白功能獲得型突變體[23]。一些GA不敏感型矮化突變體是由于DELLA結構域內(nèi)發(fā)生序列缺失引起的，如擬南芥的gai-1和rga-△17、大麥的sln1b以及玉米的D8-1、D8-2023和D8-Mp1。半顯性半矮化突變體gai-1在GAI基因5￠端包含51 bp的缺失，導致gai-1蛋白在DELLA結構域缺少17個氨基酸 (DELLAVLGYKVRSSEMA)[24]。將缺失51 bp的擬南芥gai基因?qū)胩O果、菊花、水稻、楊樹等物種中過量表達，植株均表現(xiàn)出明顯矮化[25-28]。大麥 sln1b突變體在 T93處發(fā)生單堿基缺失 (ACC至A-C)，形成移碼蛋白，并在 252位氨基酸處提前終止[29]。玉米D8-1矮化突變體缺失位置與擬南芥gai-1突變體相似，形成 55-DVAQK-59缺失5個氨基酸的突變蛋白。D8-2023矮化突變體中序列缺失位置位于保守的 VHYNP 基序，形成87-LATDTVHYNPSD- 98缺失的突變蛋白。D8-Mp1半矮化突變體從5￠ UTR區(qū)至編碼區(qū)存在330 bp的缺失，DELLA基序和大部分VHYNP基序缺失，起始密碼子后移至VHYNP基序內(nèi)，形成缺失105個氨基酸的突變蛋白。另一些GA不敏感型矮化是由于DELLA結構域內(nèi)發(fā)生單堿基變異引起的，如小麥的RhtB1b/RhtD1b以及大麥的sln1d。Rht-B1b和Rht-D1b均源于DELLA結構域?qū)獏^(qū)域發(fā)生的單堿基替換，導致終止密碼子提前至DELLA基序內(nèi)，形成只有DELLA基序或 DELLA基序完全缺失、起始密碼子后移至DELLA基序和VHYNP基序之間的突變蛋白[30]。大麥顯性矮化突變體sln1d在DELLA基序內(nèi) G46被替換為 A，由野生型序列39-DELLAALG-46 突 變 為 39-DELLAALA-46[29]。與其他矮化突變體中的 DELLA突變蛋白不同的是sln1d蛋白對GA并非完全不敏感，而是仍存在部分GA反應[31]。葡萄矮化突變體Vvgai在DELLA基序內(nèi)發(fā)生單堿基替換，由疏水性的亮氨酸被替換為組氨酸。突變株對外源GA不敏感，內(nèi)源活性 GA含量約為野生型的12倍，在野生型植株形成卷須的部位形成了更多的花序，表明葡萄花序與卷須的發(fā)育受到GA調(diào)控[20]。

水稻轉(zhuǎn)基因?qū)嶒灠l(fā)現(xiàn)缺失 DELLA基序與VHYNP基序之間的非保守區(qū)同樣會導致植株出現(xiàn)對 GA不敏感的矮化表型，說明該區(qū)域?qū)τ贒ELLA蛋白感應GA信號也發(fā)揮著重要的作用。缺失poly S/T基序的轉(zhuǎn)基因植株雖然也出現(xiàn)嚴重的矮化表型，但外源施加GA即可恢復其株高，表明poly S/T基序是不影響DELLA蛋白穩(wěn)定性的GA信號調(diào)節(jié)區(qū)[5]。

在C端GRAS區(qū)域發(fā)生變異的突變體中，DELLA蛋白大多喪失其阻遏功能，GA20氧化酶、GA3氧化酶和活性GA含量均降低，但植株表現(xiàn)對 GA持續(xù)反應的細長型表型，又被稱為DELLA蛋白功能喪失型突變體，如水稻的 slr1和大麥的sln1c[32-33]。

DELLA蛋白與GID1蛋白和GA間有著密不可分的聯(lián)系。在GA存在的條件下，DELLA蛋白N端的DELLA和VHYNP基序能夠與GID1蛋白在細胞核內(nèi)發(fā)生直接的相互作用。GA促進了 GID1與 DELLA蛋白的結合，最終導致DELLA蛋白在細胞核內(nèi)的降解[15]。酵母雙雜交實驗結果表明N端的DELLA結構域?qū)ELLA蛋白與GID1蛋白相互作用必不可少，但C端的GRAS結構域?qū)ELLA蛋白與GID1蛋白的相互作用沒有影響。對擬南芥 GA-GID1a-DELLA蛋白復合體的晶體結構研究表明，GA與 GID1蛋白的結合誘導GID1蛋白N端螺旋區(qū)域的結構變異，并由此促進DELLA結構域發(fā)生卷曲-螺旋的適應性結構變異與之結合，進而形成GA-GID1-DELLA蛋白復合體 (圖3)[34]。

圖3 GA調(diào)控GID1-DELLA蛋白結合示意圖[34]Fig. 3 A model of GA-regulated GID1-DELLA protein interactions[34].

根據(jù)這些研究結果，人們對 DELLA蛋白突變導致的GA不敏感型矮化機制提出如下假說：DELLA結構域存在缺失的突變蛋白不能通過正常的適應性結構變異與GA受體GID1蛋白結合并形成GA-GID1-DELLA蛋白復合體，因而無法被泛素-蛋白酶體途徑降解而成為組成性的阻遏蛋白，導致植株矮化并無法感應GA信號[35]。

DELLA蛋白含有作為磷酸化和糖基化結合位點的聚合絲氨酸/蘇氨酸基序 (poly S/T)、調(diào)節(jié)蛋白與蛋白相互作用的亮氨酸重復序列 (LHR)、核定位信號 (NLS) 和SH2磷酸化酪氨酸結合區(qū)[30]。Zentella等分離了14個受到DELLA蛋白調(diào)控的早期GA反應基因，并通過染色質(zhì)免疫沉淀實驗證實DELLA蛋白能與這些基因的啟動子區(qū)發(fā)生直接或間接的相互作用，但目前還尚未發(fā)現(xiàn)DELLA蛋白與DNA結合的直接證據(jù)[36]。Feng等發(fā)現(xiàn) DELLA 蛋白可與 bHLH (Basic helix-loop-helix) 家 族 轉(zhuǎn) 錄 因 子 PIF3 (Phytochrome interaction factor 3) 和PIF4直接結合，阻礙 PIF轉(zhuǎn)錄因子與其靶基因的啟動子區(qū)域結合，進而共同調(diào)節(jié)下胚軸生長。這些結果表明 DELLA蛋白很可能通過與其他轉(zhuǎn)錄因子結合后的共抑制或共激活作用來調(diào)控GA反應基因表達[35]。

2.3 SLY1/GID2/SNE蛋白與株高

擬南芥隱性突變體sly1是作為ABA不敏感型突變體abi-1的抑制因子被分離出來的，其葉片墨綠、節(jié)間縮短，半矮化，內(nèi)源活性GA大量累積，對GA不敏感[37]。McGinnis等利用sly1-2和 sly1-10突變體圖位克隆了位于擬南芥第四染色體的SLY1 (AtSLEEPY1) 基因[38]。Sasaki等利用GA不敏感型半矮化突變體gid2-1在水稻中克隆了 SLY1基因的直系同源基因 GID2 (GAINSENSITIVE DWARF2)[39]。

水稻GID2基因和擬南芥SLY1基因編碼高度同源的 F-box蛋白，是 E3泛素連接酶 SCF (Skp1、Cdc53/cullin、F-box) 復合體中的一個亞基，其N端含有與Skp1因子結合的F-box結構域，C端含有蛋白與蛋白相互作用的結構域，參與底物蛋白泛素化過程并決定底物蛋白的特異性[39]。在擬南芥 sly1和水稻 gid2突變體中DELLA蛋白含量均顯著增加，即使外源施加GA也不能降低這兩個突變體植株中的 DELLA蛋白含量。但在擬南芥功能獲得型突變體sly1-d (gar2-1) 中DELLA蛋白含量顯著降低。因此，SLY1和GID2蛋白對依賴于GA的DELLA蛋白降解過程起到正向調(diào)控作用[38]。酵母雙雜交和免疫共沉淀實驗結果均表明SLY1蛋白能通過C端的GGF和LSL基序與DELLA蛋白C端的GRAS結構域結合，并發(fā)生直接的相互作用[23]。擬南芥SNE (SNEEZY) 基因編碼與SLY1高度同源的 F-box蛋白，過量表達 SNE的 sly1突變體植株中DELLA蛋白累積現(xiàn)象明顯緩解，表明SNE與SLY1在GA信號轉(zhuǎn)導途徑中發(fā)揮著類似的作用[40]。

Griffiths等發(fā)現(xiàn)sly1-2和sly1-10突變體中雖累積大量DELLA蛋白，但其植株矮化程度顯著低于 GA缺陷型矮化突變體 ga1-3和三突變體gid1a/gid1b/gid1c。更有意思的是過量表達GID1基因能夠減弱sly1突變體的矮化程度，且不影響植株體內(nèi)DELLA蛋白含量[16,41]。Ueguchi-Tanaka等在水稻中也發(fā)現(xiàn)了類似的現(xiàn)象。水稻gid2突變體比GA缺陷型矮化突變體cps和gid1中含有更多的SLR1蛋白，但其株高顯著高于cps和gid1。敲除GID1基因或施加GA生物合成抑制劑都能夠增加gid2突變體的矮化程度，使株高降低；過量表達GID1基因或施加GA則能夠增加gid2突變體中的SLR1蛋白含量，降低植株矮化程度[42]。這些研究表明，除了通過依賴于F-box蛋白的泛素-蛋白酶體途徑降解DELLA蛋白外，植物還可以通過GA、GID1蛋白和DELLA蛋白結合形成的 GA-GID1-DELLA復合體來降低植物體內(nèi)游離的DELLA蛋白含量，以不依賴于F-box蛋白的方式解除DELLA蛋白對植物生長發(fā)育的抑制作用。Ariizumi等發(fā)現(xiàn)過量表達GID1基因無法恢復DELLA結構域存在缺失的gai-1和rga-△17突變體的矮化表型，表明完整的DELLA結構域?qū)τ诓灰蕾囉贔-box蛋白的GA信號轉(zhuǎn)導途徑是必不可少的[16]。

3 展望

與GA相關的植物株高基因的克隆和功能分析對于植物生長發(fā)育分子機制研究有著重要的理論意義。20世紀60年代以來，由于水稻Sd1基因和小麥 Rht基因 (Rht-B1b、Rht-D1b) 在育種中的廣泛應用，使主要糧食作物株高降低、產(chǎn)量大幅度提高，推動了席卷全球的第1次“綠色革命”。水稻“綠色革命”基因Sd1編碼GA生物合成途徑的關鍵酶GA20ox，小麥“綠色革命”基因 Rht編碼 GA信號轉(zhuǎn)導途徑的核心元件DELLA蛋白，可見主要糧食作物水稻和小麥的“綠色革命”均與 GA密切相關。因此，加強GA相關株高基因的克隆與分子機制研究對于合理調(diào)控作物生長發(fā)育和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)都具有極其重要的利用價值，并有可能為第2次“綠色革命”作出巨大貢獻。

GA相關株高基因目前在模式作物中克隆的較多，在果樹中克隆的較少，在果樹育種中能夠得以有效利用的更是少而又少。果樹矮化密植栽培能夠減少不必要的養(yǎng)分消耗，充分利用光能、地力，不僅提高果實品質(zhì)，還具有早豐產(chǎn)、栽培管理簡便等優(yōu)點，是今后果樹育種發(fā)展的方向。但目前應用的矮化砧木和矮化品種較少，選育和開發(fā)抗性強、繁殖容易、矮化性好的砧木和優(yōu)良矮化品種是目前急需解決的問題。研究GA在果樹、花卉等園藝作物中的作用機制，通過基因工程方法有效利用GA生物合成關鍵酶或信號傳遞途徑關鍵元件，反饋抑制或提高植株活性GA水平，可以調(diào)控園藝作物株高，為選育優(yōu)良矮化品種、矮化砧木和矮化觀賞盆景奠定基礎，同時降低矮化劑等化學生長調(diào)節(jié)劑使用，有利于環(huán)境保護和人類健康。

REFERENCES

[1] Yamaguchi S. Gibberellin metabolism and its regulation. Annu Rev Plant Biol, 2008, 59(1): 225?251.

[2] Sakamoto T, Miura K, Itoh H, et al. An overview of gibberellin metabolism enzyme genes and their related mutants in rice. Plant physiol, 2004, 134(4): 1642?1653.

[3] Itoh H, Tatsumi T, Sakamoto T, et al. A rice semi-dwarf gene, Tan-Ginbozu (D35), encodes the gibberellin biosynthesis enzyme, ent-kaurene oxidase. Plant Mol Biol, 2004, 54(4): 533?547.

[4] Sasaki A, Ashikari M, Ueguchi-Tanaka M, et al. A mutant gibberellin-synthesis gene in rice. Nature, 2002, 416(6882): 701?702.

[5] Itoh H, Ueguchi-Tanaka M, Sato Y, et al. The gibberellin signaling pathway is regulated by the appearance and disappearance of SLENDER RICE1 in nuclei. Plant Cell, 2002, 14(1): 57?70.

[6] Ait-Ali T, Swain SM, Reid JB, et al. The LS locus of pea encodes the gibberellin biosynthesis enzyme ent-kaurene synthase A. Plant J, 1997, 11(3): 443?454.

[7] Davidson SE, Smith JJ, Helliwell CA, et al. The pea gene LH encodes ent-kaurene oxidase. Plant Physiol, 2004, 134(3): 1123?1134.

[8] Martin DN, Proebsting WM, Parks TD, et al. Feed-back regulation of gibberellin biosynthesis and gene expression in Pisum sativum L.. Planta, 1996, 200(2): 159?166.

[9] Davidson SE, Elliott RC, Helliwell CA, et al. The pea gene NA encodes ent-kaurenoic acid oxidase. Plant Physiol, 2003, 131(1): 335?344.

[10] Bulley SM, Wilson FM, Hedden P, et al. Modification of gibberellin biosynthesis in the grafted apple scion allows control of tree height independent of the rootstock. Plant Biotechnol J, 2005, 3(2): 215?223.

[11] Fagoaga C, Tadeo FR, Iglesis DJ, et al. Engineering of gibberellin levels in citrus by sense and antisense overexpression of a GA 20-oxidase gene modifies plant architecture. J Exp Bot, 2007, 58(6): 1407?1420.

[12] Huang J, Tang D, Shen Y, et al. Activation of gibberellin 2-oxidase 6 decreases active gibberellin levels and creates a dominant semi-dwarf phenotype in rice (Oryza sativa L.). J Genet Genomics, 2010, 37(1): 23?36.

[13] Dijkstra C, Adams E, Bhattacharya A, et al. Over-expression of a gibberellin 2-oxidase gene from Phaseolus coccineus L. enhances gibberellin inactivation and induces dwarfism in Solanum species. Plant Cell Rep, 2008, 27(3): 463?470.

[14] Zhu YY, Nomura T, Xu YH, et al. Elongated uppermost internode encodes a cytochrome P450 monooxygenase that epoxidizes gibberellins in a novel deactivation reaction in rice. Plant Cell, 2006, 18(2): 442?456.

[15] Hirano K, Ueguchi-Tanaka M, Matsuoka M. GID1-mediated gibberellin signaling in plants. Trends Plant Sci, 2008, 13(4): 192?199.

[16] Ariizumi T, Murase K, Sun TP, et al. Proteolysis-independent downregulation of DELLA repression in Arabidopsis by the gibberellin receptor GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1. Plant Cell, 2008, 20(9): 2447?2459.

[17] Ueguchi-Tanaka M, Ashikari M, Nakajima M, et al. GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1 encodes a soluble receptor for gibberellin. Nature, 2005, 437(7059): 693?698.

[18] Nakajima M, Shimada A，Takashi Y, et al. Identification and characterization of Arabidopsis gibberellin receptors. Plant J, 2006, 46(5): 880?889.

[19] Willige BC, Ghosh S, Nill C, et al. The DELLA domain of GA INSENSITIVE mediates the interaction with the GA INSENSITIVE DWARF1A gibberellin receptor of Arabidopsis. Plant Cell, 2007, 19(4): 1209?1220.

[20] Boss PK, Thomas MR. Association of dwarfism and floral induction with a grape ‘green revolution’mutation. Nature, 2002, 416(6883): 847?850.

[21] Vandenbussche F, Fierro AC, Wiedemann G, et al. Evolutionary conservation of plant gibberellin signalling pathway components. BMC Plant Biol, 2007, 7(1): 65.

[22] Sun TP, Gubler F. Molecular mechanism of gibberellin signaling in plants. Annu Rev Plant Biol, 2004, 55(1): 197?223.

[23] Fu XD, Richards DE, Fleck B, et al. The Arabidopsis mutant sleepy1gar2-1 protein promotes plant growth by increasing the affinity of the SCFSLY1 E3 ubiquitin ligase for DELLA protein substrates. Plant Cell, 2004, 16(6): 1406?1418.

[24] Peng JR, Carol P, Richards DE, et al. The Arabidopsis GAI gene defines a signaling pathway that negatively regulates gibberellin responses. Gene Dev, 1997, 11(23): 3194?3205.

[25] Zhu LH, Li XY, Welander M. Overexpression of the Arabidopsis gai gene in apple significantly reduces plant size. Plant Cell Rep, 2008, 27(2): 289?296.

[26] Petty LM, Harberd NP, Carre IA, et al. Expression of the Arabidopsis gai gene under its own promoter causes a reduction in plant height in chrysanthemum by attenuation of the gibberellin response. Plant Sci, 2003, 164(2): 175?182.

[27] Fu XD, Sudhakar D, Peng JR, et al. Expression of Arabidopsis GAI in transgenic rice represses multiple gibberellin responses. Plant Cell, 2001, 13(8): 1791?1802.

[28] Busov V, Meilan R, Pearce DW, et al. Transgenic modification of gai or rgl1 causes dwarfing and alters gibberellins, root growth, and metabolite profiles in Populus. Planta, 2006, 224(2): 288?299.

[29] Chandler PM, Marion-Poll A, Ellis M, et al. Mutants at the Slender1 locus of barley cv. Himalaya. Molecular and physiological characterization. Plant Physiol, 2002, 129(1): 181?190.

[30] Peng J, Richards DE, Hartley NM, et al. “Green Revolution” genes encode mutant gibberellin response modulators. Nature, 1999, 400(6741): 256?261.

[31] Gubler F, Chandler PM, White RG, et al. Gibberellin signaling in barley aleurone cells. Control of SLN1 and GAMYB expression. Plant Physiol, 2002, 129(1): 191?200.

[32] Ikeda A, Ueguchi-Tanaka M, Sonoda Y, et al. Slender rice, a constitutive gibberellin response mutant, is caused by a null mutation of the SLR1 gene, an ortholog of the height-regulating gene GAI/RGA/RHT/D8. Plant Cell, 2001, 13(5): 999?1010.

[33] Fu XD, Richards DE, Ait-Ali T, et al. Gibberellinmediated proteasome-dependent degradation of the barley DELLA protein SLN1 repressor. Plant Cell, 2002, 14(12): 3191?3200.

[34] Murase K, Hirano Y, Sun TP, et al. Gibberellin-induced DELLA recognition by the gibberellin receptor GID1. Nature, 2008, 456(7221): 459?463.

[35] Feng SH, Martinez C, Gusmaroli G, et al. Coordinated regulation of Arabidopsis thaliana development by light and gibberellins. Nature, 2008, 451(7177): 475?479.

[36] Zentella R, Zhang ZL, Park M, et al. Global analysis of DELLA direct targets in early gibberellin signaling in Arabidopsis. Plant Cell, 2007, 19(10): 3037?3057.

[37] Steber CM, Cooney SE, McCourt P. Isolation of the GA-response mutant sly1 as a suppressor of ABI1-1 in Arabidopsis thaliana. Genetics, 1998, 149(2): 509?521.

[38] McGinnis KM, Thomas SG, Soule JD, et al. The Arabidopsis SLEEPY1 gene encodes a putative F-box subunit of an SCF E3 ubiquitin ligase. Plant Cell, 2003, 15(5): 1120?1130.

[39] Sasaki A, Itoh H, Gomi K, et al. Accumulation of phosphorylated repressor for gibberellin signaling in an F-box mutant. Science, 2003, 299(5614): 1896?1898.

[40] Strader LC, Ritchie S, Soule JD, et al. Recessive-interfering mutations in the gibberellin signaling gene SLEEPY1 are rescued by overexpression of its homologue, SNEEZY. Proc Natl Acad Sci USA, 2004, 101(34): 12771?12776.

[41] Griffiths J, Murase K, Rieu I, et al. Genetic characterization and functional analysis of the GID1 gibberellin receptors in Arabidopsis. Plant Cell, 2006, 18(12): 3399?3414.

[42] Ueguchi-Tanaka M, Hirano K, Hasegawa Y, et al. Release of the repressive activity of rice DELLA protein SLR1 by gibberellin does not require SLR1 degradation in the gid2 mutant. Plant Cell, 2008, 20(9): 2437?2446.