耐甲氧西林金黃色葡萄球菌在動物流行病學(xué)中的研究進展

戴方偉，柯賢福，周莎桑，宋曉明，薩曉嬰

(浙江省醫(yī)學(xué)科學(xué)院，浙江省實驗動物與安全性研究重點實驗室，杭州 310013)

綜述與專論

耐甲氧西林金黃色葡萄球菌在動物流行病學(xué)中的研究進展

戴方偉，柯賢福，周莎桑，宋曉明，薩曉嬰

(浙江省醫(yī)學(xué)科學(xué)院，浙江省實驗動物與安全性研究重點實驗室，杭州 310013)

葡萄球菌是動物中重要的機會性病原體，耐甲氧西林金黃色葡萄球菌(MRSA)因其多藥耐藥的特征日益成為動物和公眾健康的主要威脅。由于動物與動物及人畜間存在相互傳染的風(fēng)險，在控制MRSA感染的整個體系中，分析MRSA在動物中的流行顯得尤為重要。

耐甲氧西林金黃色葡萄球菌;伴侶動物;家畜;流行病學(xué)

耐甲氧西林金黃色葡萄球菌(Methicillinresistant S.aureus，MRSA)發(fā)現(xiàn)于上世紀60年代，目前已成為醫(yī)院感染流行的主要病原菌，稱為醫(yī)院相關(guān)MRSA(Hospital-associated MRSA，HA-MRSA)［1］，最近幾十年隨著社區(qū)相關(guān) MRSA(communityassociated MRSA，CA-MRSA)流行，使得曾被認為處于較低感染風(fēng)險的普通人群也受到了現(xiàn)實的威脅［2］。美國每年由 MRSA感染導(dǎo)致的死亡人數(shù)已超過艾滋病，我國MRSA的感染率也達到33.3% ～80.4%。它具有多藥耐藥特征，常表現(xiàn)為對β-內(nèi)酰胺類、氨基糖苷類、喹諾酮類、四環(huán)素類、大環(huán)內(nèi)酯類、林可酰胺類等多種抗生素同時耐藥，并日趨嚴重，極易引起感染的爆發(fā)流行，MRSA已是全球共同面對的難題［3－5］。過去十年中，MRSA已經(jīng)成為獸醫(yī)中主要病原體之一［6，7］。動物中最先發(fā)現(xiàn) MRSA感染是在患乳房炎的奶牛中，此后人們相繼從狗、貓、馬、羊、豬和雞等動物中發(fā)現(xiàn)了MRSA感染。本文就最近幾年科學(xué)界對MRSA毒力因子的最新認識及MRSA在動物中的流行情況作綜述。

1MRSA的毒力

金黃色葡萄球菌能產(chǎn)生多種分子抑制中性粒細胞富集、細菌識別和吞噬，釋放大量可降解中性粒細胞分泌的活性氧和抗菌化合物的蛋白，從而逃避免疫細胞的殺傷［8，9］。其毒力作用最重要的特點之一是產(chǎn)生多種作用于人血細胞的毒素。這些毒素包括 α-溶血素(Hla)、δ-溶血素、γ-溶血素、Panton-Valentine殺白細胞素(PVL)以及最近發(fā)現(xiàn)的一種α型酚可溶調(diào)控蛋白(簡稱PSMα)。報道認為，PVL、Hla和PSMα能直接或間接參與MRSA致病過程。

PVL是由金黃色葡萄球菌產(chǎn)生的細胞外毒素，它由兩個基因編碼，即LukS-PV基因和LukF-PV基因。葡萄球菌噬菌體中含有PVL基因，這些噬菌體可特異地插入到金黃色葡萄球菌染色體中。PVL基因能為金黃色葡萄球菌提供 SCCmec的插入、生存所必需的合適結(jié)構(gòu)，它可通過噬菌體轉(zhuǎn)導(dǎo)的方式在細菌間傳播。研究發(fā)現(xiàn)，約2%的醫(yī)院感染耐甲氧西林金黃色葡萄球(Hospital-associated MRSA，HA-MRSA)菌株攜帶PVL基因，3/4的CA-MRSA分離株攜帶PVL基因。產(chǎn)PVL金黃色葡萄球菌毒力較強，可引起皮膚、軟組織的化膿性感染，特別是蜂窩組織炎、膿腫和癤腫等疾病，嚴重時導(dǎo)致組織壞死和壞死性肺炎。從這些疾病中分離的金黃色葡萄球菌PVL陽性率達50%～93%。

Hla是種屬特異的溶血性毒素，它在金黃色葡萄球菌菌株間具有高度保守性。Hla對粒細胞沒有毒性，但對多種宿主細胞(包括淋巴細胞、單核細胞和紅細胞等)有穿孔活性，并在金黃色葡萄球菌菌血癥的動物模型中具有致死性。最近發(fā)現(xiàn)，Hla是金黃色葡萄球菌USA300和USA400株誘發(fā)小鼠肺炎模型的主要致病因子之一［10］。Bartlett等［11］發(fā)現(xiàn)Hla可引起CXC趨化因子的產(chǎn)生，因而在金黃色葡萄球菌肺炎的小鼠模型中主要誘發(fā)了中性粒細胞的富集。這些報告表明，Hla是金黃色葡萄球菌感染肺炎的主要致病因素，推測認為，正因USA300較其他金黃色葡萄球菌菌株有相對較高的Hla表達量才使它導(dǎo)致了更為嚴重的感染［12，13］。

在研究USA300和USA400株超強毒力相關(guān)分子時，Wang等［14］發(fā)現(xiàn)了這種兩性的 α-螺旋多肽(PSMα)，該分子與表皮金黃色葡萄球菌產(chǎn)生促炎癥酚可溶性分子有一定的同源性［14］。研究證實，PSMα已在體內(nèi)外對人類的中性粒細胞有明顯的溶細胞作用。值得注意的是，CA-MRSA菌株產(chǎn)出比HA-MRSA菌株更高的 PSMα，這部分解釋了 CAMRSA的菌株毒力增強的原因。在小鼠敗血癥和皮膚感染模型中，PSMα的基因突變均導(dǎo)致了USA300或USA400菌株毒力減弱［14］。

上述研究表明，金黃色葡萄球菌核心基因成分(如Hla和PSMα)的不同表達對細菌毒力產(chǎn)生重大影響［10，13，14］。Li等［12］發(fā)現(xiàn)正是由于毒力因子的高度表達才導(dǎo)致了 USA300菌株的致病性增強。同時，其他基因調(diào)控系統(tǒng)(如SaeRS)也可能參與了類似的毒力調(diào)控過程，從而加重CA-MRSA引發(fā)的感染［15］。MRSA的強毒力表型可能源于核心基因表達的改變，而并不涉及額外的遺傳性因素參與。

2 MRSA在動物中的流行病學(xué)

2.1 伴侶動物中MRSA的流行

多數(shù)的 MRSA寵物感染病例為皮膚和軟組織感染。鑒于CA-MRSA流行的加劇，馴養(yǎng)動物特別是與人群親密接觸的寵物無法避免地暴露于MRSA，寵物中的MRSA將會對動物和人類的健康帶來潛在的影響。多數(shù)動物接觸 MRSA后雖有MRSA檢出，但臨床表現(xiàn)正常。一般情況下，感染主要發(fā)生在術(shù)后，如處理傷口、手術(shù)、中耳炎及尿路炎癥時常導(dǎo)致 MRSA的機會性感染。目前，關(guān)于MRSA感染與其他病原感染的異同尚待研究。借助分型技術(shù)，Rich等［16］發(fā)現(xiàn)在寵物中分離的MRSA約有94%(29/31)與人群流行株無法區(qū)分，很多研究證實寵物中分離的MRSA菌株均為當(dāng)?shù)厝巳篗RSA流行株［17－19］，因此推測多數(shù)的寵物MRSA感染來自其主人或獸醫(yī)，且常與獸醫(yī)外科手術(shù)有關(guān)聯(lián)。此外，研究還發(fā)現(xiàn)狗的 MRSA感染率要明顯高于貓，雖然不確定狗是否對MRSA更易感，但在臨床感染病例中MRSA已經(jīng)成為其主要病原［20］。

近年來，受 MRSA感染的動物數(shù)量在顯著增加，這些感染大都與術(shù)后傷口感染相關(guān)。在狗MRSA菌株分離的報道中，約有38%是從骨折治愈后取出的骨科植入物中分離到的。研究顯示，在治療組織損傷和致死性損傷時體表面積大的動物個體更有利于細菌的生長和繁殖，因為接觸面積大利于細菌生長，而且金屬植入物被污染后細菌能形成多糖黏膜層，對免疫系統(tǒng)形成了機械性屏障阻隔作用。普遍認為，獸醫(yī)人員的手是獸醫(yī)院傳播 MRSA的主要途徑，動物醫(yī)院的環(huán)境設(shè)施也可能是造成感染的重要來源。

2.2 食源性動物中MRSA的流行

葡萄球菌耐藥性的產(chǎn)生與抗菌藥物在養(yǎng)殖場廣泛應(yīng)用密切相關(guān)，長期低劑量的抗菌藥物添加到飲水或飼料中可能是導(dǎo)致細菌產(chǎn)生耐藥性的主要原因之一，如四環(huán)素類藥物土霉素、金霉素等被廣泛地用作畜牧生產(chǎn)和水產(chǎn)養(yǎng)殖中的促生長劑及保健藥物。在家畜中，豬場 MRSA流行情況最受矚目［21］。人們首次關(guān)注家畜 MRSA流行緣起于荷蘭某豬場的意外發(fā)現(xiàn)，之后的調(diào)查發(fā)現(xiàn)在該地區(qū)的豬場工作人員中有23%攜帶MRSA，該數(shù)據(jù)是荷蘭普通國民平均值的760倍［22］。此后，很多國家對豬展開了MRSA普查，調(diào)查顯示在豬場和屠宰場存在較高的MRSA流行率，幾乎所有分離的MRSA菌株都屬于 ST398株［23－25］，而在此之前，ST398在人群中并不常見。MRSA在豬體內(nèi)定殖的危害性尚無定論，有報道認為ST398不足為懼，因為它對四環(huán)素非常敏感［23］，值得借鑒的是，馬群中因四環(huán)素的廣泛使用導(dǎo)致了四環(huán)素抗性 MRSA的普遍存在［26］。目前關(guān)于ST398在家畜中引發(fā)大范圍流行并波及到人類的原因仍不明確，有推測認為ST398最初是家畜中廣泛流行的甲氧西林敏感株，由于部分豬或豬場工人攜帶了MRSA導(dǎo)致ST398獲得耐甲氧西林的抗性基因(mecA)［27］，而抗菌藥物的廣泛使用無形中加速了ST398的進化過程，從而使MRSA ST398逐漸成為優(yōu)勢菌。最近已有在四環(huán)素治療的豬群中發(fā)生MRSA感染增多的報道［28］，提示抗生素的使用需謹慎。此外，MRSA在豬只中的定殖率雖高，臨床感染的報道卻很罕見。

金黃色葡萄球菌是奶牛乳腺炎的主要病原，而奶農(nóng)和奶牛間有著頻繁的接觸，奶牛中MRSA的流行情況也廣受重視，但根據(jù)目前的研究報道，MRSA在奶牛乳房炎金黃色葡萄球菌中的比率非常低［29，30］。此外，禽類中MRSA的感染和定殖的報道同樣不多見。目前尚不清楚MRSA是否為奶牛業(yè)的一個主要威脅，也不確定是否如豬群那樣 ST398為主要流行株。關(guān)于 MRSA是否能在豬和牛等經(jīng)濟動物體內(nèi)長期定殖的疑問仍無定論，但考慮到ST398是豬以及可能包括牛等動物在內(nèi)的主要菌株，其存在長期定殖的可能性很大，這就為牧場采取有效的MRSA防控措施增加了難度。

2.3 實驗動物與MRSA

雖然到目前為止未見關(guān)于實驗動物中發(fā)現(xiàn)MRSA的報道，但對于實驗大、小鼠，金黃色葡萄球菌感染可引起化膿性睪丸炎和子宮內(nèi)膜炎，甚至還可通過胎盤垂直傳遞給子鼠，嚴重影響鼠群繁育和動物實驗結(jié)果［31］，因此國內(nèi)外SPF級動物標(biāo)準中均明確規(guī)定實驗大、小鼠不能攜帶金黃色葡萄球菌，關(guān)注不同微生物級別的實驗動物(特別是實驗大、小鼠)中MRSA的流行情況同樣值得重視。

3 MRSA相關(guān)的公共安全問題

在過去的十多年中，陸續(xù)從各種動物中分離到MRSA菌株，在動物及其食品中發(fā)現(xiàn)的MRSA已經(jīng)引起了人們對公共安全的擔(dān)憂。它們可能作為傳染源將MRSA傳播給人類［32］。很多報道發(fā)現(xiàn)，小動物和馬群中定殖或感染的 MRSA病原會導(dǎo)致接觸人群攜帶該病原。除少數(shù)病例引發(fā)感染外，多半只是引起病原在人體的定殖。Loeffler等［33］調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在接觸受MRSA感染的寵物后，有12.3%獸醫(yī)人員鼻腔中檢測到 MRSA定殖，寵物主人中也有7.5%檢出。根據(jù)流行病學(xué)和分子分型技術(shù)提供的數(shù)據(jù)顯示，從貓、狗等寵物中分離的菌株與人類的分離株親緣關(guān)系很近，馬場獸醫(yī)體內(nèi)分離的菌株主要在馬匹中流行，與食源性動物密切接觸者主要攜帶ST398等［27］。有研究表明，MRSA在表觀正常的狗與狗間傳播的幾率很低［34］。雖然 MRSA ST398在人與人間傳播的能力很弱，且毒力不強，但從ST398被發(fā)現(xiàn)至今僅5－6年，而典型的MRSA株已經(jīng)被研究超過40年，如今仍未解決。

狗和貓可作為普通人群感染甚至是重復(fù)感染MRSA的儲存庫。如在一只狗感染病例報道中，認為其是受兩個護士MRSA重復(fù)感染所致［35］;在另一病例中貓成為老人看護中心護士受 MRSA感染的來源［36］。Manian［37］詳細報告了一位糖尿病患者和他的妻子被MRSA重復(fù)感染的情況，對狗的鼻孔進行采樣檢測后發(fā)現(xiàn)MRSA屬于同一個脈沖場凝膠電泳型。只有在清除狗鼻腔內(nèi)MRSA定殖后，才徹底終止了 MRSA對這對夫妻的重復(fù)感染。有研究表明，狗和貓體內(nèi)分離的葡萄球菌耐藥模式和基因組成與人群中普遍流行的 HA-MRSA一般無法區(qū)別［38］。五只犬在術(shù)后發(fā)生的 MRSA傷口感染與一個主治獸醫(yī)攜帶的 MRSA菌株相關(guān)［18］。加拿大最近的一項調(diào)查報道了動物感染MRSA的六個病例，在每個病例中，研究人員都能從至少一個接觸者中分離到脈沖場凝膠電泳不能區(qū)別的 MRSA，所有的菌株都屬于在加拿大流行的主要CA-MRSA［39］。

在人和寵物體內(nèi)分離的無法區(qū)分的 MRSA菌株提示其可在不同物種間傳播，但目前對其物種間的傳播方向尚不明確。由于伴侶動物中分離的MRSA大都是人群流行株，推測動物可能因為與感染人員的接觸導(dǎo)致病原在其體內(nèi)的定殖，而反過來在人類的反復(fù)感染和重復(fù)定殖過程中又成為傳染源。

4 結(jié)語

近年來，隨著抗生素的大量、持續(xù)且不合理使用，細菌對抗生素的耐藥性問題日趨嚴重。雖然目前很難斷言MRSA已經(jīng)給動物醫(yī)學(xué)帶來嚴重威脅，但作為人醫(yī)及獸醫(yī)臨床的常見病原菌之一，MRSA確實已成為伴侶動物中發(fā)病和死亡率均較高的病原，且存在人獸間的相互感染。公眾對交叉感染的擔(dān)憂也將影響人與動物，特別是主人與其寵物間的感情。關(guān)于預(yù)防和控制MRSA在人群中傳播的操作規(guī)范已有多篇綜述進行了詳盡的描述(見參考文獻［5，40］)，如:1)應(yīng)提高人們關(guān)于MRSA感染的認識;2)在治療MRSA時，若是一般的MRSA感染，應(yīng)根據(jù)藥敏結(jié)果選用其他敏感抗生素或聯(lián)合應(yīng)用兩種抗生素，防止單用一種抗生素產(chǎn)生耐藥株;3)手部衛(wèi)生是預(yù)防MRSA在人及動物之間傳播的重要組成部分，通過洗手和淋浴促進人們提高個人衛(wèi)生;4)對明確受MRSA感染者接觸的區(qū)域進行消毒處理。此外，目前抗MRSA新藥研發(fā)也已取得一定進展［41］。值得強調(diào)的是，由于MRSA的多重耐藥使治療非常棘手，這些預(yù)防措施的有效執(zhí)行將能做到防患于未然，如為了預(yù)防MRSA在動物與人之間傳播，保持手部清潔是的一個重要因素。應(yīng)在接觸不同患病動物間推行必要的洗手和設(shè)備表面消毒操作等。

綜上所述，MRSA的存在對動物乃至人類健康形成了現(xiàn)實的挑戰(zhàn)，因此進一步探明MRSA在人群中及人獸間的流行病學(xué)，綜合研究抗生素的使用、伴侶動物、動物屠宰及動物食品處理過程等各個環(huán)節(jié)對于闡明MRSA對公共安全的影響和建立有效的防控措施都至關(guān)重要。實驗動物中MRSA的流行情況仍不明確，由于國家標(biāo)準規(guī)定 SPF級大、小鼠中必須排除金黃色葡萄球菌，因此，調(diào)查分析MRSA在實驗動物中的流行病學(xué)、研究開發(fā)合適的消毒劑選擇都應(yīng)予以足夠的重視。

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The Epidemiology of Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA)in Animals

DAI Fang-wei，KE Xian-fu，ZHOU Sha-sang，SONG Xiao-ming，SA Xiao-ying
(Zhejiang Academy of Medical Sciences，Zhejiang Provincial Laboratory of Experimental Animal and Safety Evaluation Research，Hangzhou 310013，China)

Staphylococci are important opportunistic pathogens in most animal species.Methicillin-resistant Staphylococcus aureus(MRSA)has attracted significant public concern about animal and human health，mainly because of its multi-antibiotic resistance.Here we reviewed the epidemiology of MRSA in animals，as well as the concerns about zoonotic transmission.

Methicillin-resistant Staphylococcus aureus(MRSA);Household pet;Livestock;Epidemiology

R332

A

1671-7856(2010)07-0081-05

2010-04-20

戴方偉(1978-)，女，助理研究員，目前主要從事實驗動物病原微生物檢測與科研工作。E-mail:fangweidai@163.com

薩曉嬰。