根際微生物增強植物對非生物和生物脅迫耐受機制綜述

摘要：頻繁的人類生產(chǎn)過程造成的土壤鹽漬化、干旱、病害、重金屬等不利環(huán)境，以及低溫地區(qū)環(huán)境的限制，嚴重制約了各地區(qū)自然和社會經(jīng)濟的發(fā)展，伴隨封山育林、植樹造林等生態(tài)修復工程的大力開展和研究發(fā)現(xiàn)，植物因其固著性將長期面臨各種生物及非生物脅迫，植物可通過改變自身的生理生化反應來響應逆境。但隨著對植物響應逆境研究的不斷深入，發(fā)現(xiàn)根際不僅是植物根系與土壤之間物質交換和能量代謝的重要界面，根際微生物的生命代謝活動還可以影響植物生長發(fā)育、新陳代謝等生理活動來幫助植物建立響應非生物和生物脅迫的抵抗和耐性機制。為了推進生態(tài)修復工程和解決人地矛盾，越來越多的科研工作者關注到干旱、鹽漬、重金屬、低溫等地區(qū)和植物病害下根際微生物在幫助植物響應逆境過程中發(fā)揮的作用。因此本文就根際微生物增強植物耐旱、耐寒、耐鹽、耐重金屬、抗病害等方面的研究狀況進行系統(tǒng)梳理，結合實例綜合論述根際微生物在增強植物對非生物和生物脅迫中發(fā)揮的作用，以期為根際微生物促進農(nóng)業(yè)發(fā)展和參與生態(tài)修復提供理論參考。

關鍵詞：根際微生物； 逆境脅迫； 微生物功能； 微生物群落； 生物修復

中圖分類號：S182 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2024）12-0024-10

植物由于固著性，一直面臨非生物和生物脅迫，其生存取決于植物的生理生化反應分子網(wǎng)絡等對環(huán)境的快速響應。在陸地生態(tài)系統(tǒng)中，植物是重要的生產(chǎn)者，通過光合作用將有機產(chǎn)物釋放到土壤，給土壤微生物提供碳源，而土壤微生物則作為分解者將土壤中有機質轉化成無機養(yǎng)分，便于植物吸收利用，植物-微生物的互作是生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定運作的重要基石［1］。隨著對土壤微生物的深入研究發(fā)現(xiàn)根際微生物在植物應對逆境脅迫過程中起著關鍵作用。根際一詞由德國學者Hiltner在1904年提出，是指受植物根系影響的土壤區(qū)域［2］。Kuzyakov等將此范圍認為是距根系0.5～4.0 mm的土壤區(qū)域。根際作為植物與土壤之間物質交換和能量傳遞的重要界面，根際微生物在其中發(fā)揮著極為重要的作用，直接影響植物生長發(fā)育、新陳代謝等生理生化過程［3］。而根際微生物群落主要來源于Bulk Soil的水平遷移，因此Bulk Soil微生物群落被認為是根際微生物群落的“種子庫”，植物通過根系分泌物和免疫反應從Bulk Soil中招募建立根際微生物群落參與多種生理生化過程促進植物對營養(yǎng)的吸收、改善植物的生長、增強植物對非生物和生物脅迫的耐受性［4］。生活在植物根際的微生物可分為有益微生物、中性微生物和有害微生物。一些植物的根系分泌物可抑制有害微生物，而另一部分植物的根系分泌物則可招募有益微生物，而根系分泌物的組成受植物的生理狀態(tài)、種類和根際微生物群落結構的影響［5］。根際有益微生物包括根際促生菌、菌根真菌和根瘤菌等，這些根際微生物可增強植物對干旱、鹽漬等惡劣環(huán)境的耐受性［6］。因此在修復生態(tài)系統(tǒng)的研究中不應該將植物和微生物分別視為一個獨立的個體，應該看作宿主與微生物的共生體。此外，根際中微生物群落十分豐富，其他微生物群的存在可能會改變單一根際微生物的功能，還應當注重根際微生物群落整體結構和功能的研究［7］。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)和生態(tài)修復過程中土壤鹽漬化、干旱、病害等不利環(huán)境的出現(xiàn)，嚴重制約農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。過量施加化肥農(nóng)藥及連作等不合理土地利用方式導致土壤微生物群落多樣性降低，影響作物品質，甚至導致生態(tài)退化。目前對植物適應逆境的報道眾多，但對于根際微生物與植物互作以增強植物適應非生物和生物脅迫的研究才剛起步。本研究就圍繞根際微生物增強植物耐旱、耐寒、耐鹽、耐重金屬、抗病害等5個方面，通過對根際促生微生物（plant growth promoting microbe，PGPM）和根際微生物群落組成幫助植物響應逆境的過程進行系統(tǒng)梳理，以期為利用根際微生物修復生態(tài)環(huán)境提供科學依據(jù)。

1 植物響應干旱脅迫的根際微生態(tài)機制

干旱是作物生產(chǎn)和生態(tài)結構穩(wěn)定的主要制約因素，水分不足造成了作物氣孔關閉、生物量減少，并影響作物的品質，對農(nóng)業(yè)和自然經(jīng)濟產(chǎn)生廣泛的負面影響。干旱脅迫條件下，植物可通過降低根、地上組織的生長、葉水勢、蒸騰速率及增加活性氧、脫落酸的含量等一系列生理生化過程響應干旱脅迫［8］。研究發(fā)現(xiàn)，當植物面臨干旱脅迫時，可能不僅限于生理生化過程的響應，也可能受益于與互作物種之間的聯(lián)系，尤其是對環(huán)境變化做出快速反應的土壤微生物群落，其中根際微生物在幫助植物響應干旱脅迫的過程中也發(fā)揮著重要的作用［9］。

1.1 影響水分利用率

水分是植物生存的必需元素，PGPM可通過影響植物對水分的吸收、蒸騰及利用率響應干旱脅迫，Augé等通過對460項叢枝菌根（arbuscular mycorrhiza，AM）真菌與氣孔調節(jié)關系的研究分析發(fā)現(xiàn)，在干旱條件下，與AM真菌共生會改變寄主植物的氣孔導度，在土壤不同含水率條件下，非菌根植物比菌根植物的氣孔導度低24%。土壤中度含水率條件下，AM真菌對氣孔導度的促進作用是在土壤充分含水率條件下的2倍多，而土壤低度含水率條件下這種影響達到4倍多，且雙子葉植物與AM共生后氣孔導度比單子葉植物略高，C3植物與AM共生后氣孔導度比C4植物更高［10］。這說明AM共生會使植物在干旱脅迫下氣孔導度更高，且不同功能群的植物與AM真菌共生對干旱脅迫下氣孔導度應答也不同。Ruth等在大麥（Hordeum vulgaris L.）中接種根內球囊霉屬（Glomus intraradices）發(fā)現(xiàn)，根內球囊霉屬的菌絲增大了大麥根系與土壤的接觸面積，對植物總吸水量的直接和間接貢獻約為20%［11］。這些結果均說明根際微生物可通過改變植物的生物性狀調節(jié)水分與植物的關系以增強水分利用率，這對改善植物在干旱脅迫下的生長起著重要的作用。

1.2 調節(jié)抗氧化系統(tǒng)

根際促生微生物還可以改善植物抗氧化系統(tǒng)以提高植物對干旱的耐受能力，Yaghoubian等的研究表明，在干旱脅迫條件下，小麥（Triticum aestivum cv. Azar2）接種叢枝菌根真菌（Glomus mosseae）和內生真菌（Piriformospora inda），降低了植株的過氧化氫含量和脂質氧化速率，增加了過氧化氫酶（CAT）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、過氧化物酶（POD）等抗氧化酶活性和葉片的葉綠素含量。這些高活性的過氧化物酶和過氧化氫酶等抗氧化酶可消除自由基，保護植物細胞膜和避免DNA損傷等［12］。Sarma等研究發(fā)現(xiàn)，銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）GGRJ21處理綠豆［Vigna radiata （L.） R. Wilczek］，增加了綠豆超氧化物歧化酶（SOD）和抗壞血酸過氧化物酶的活性，而過氧化氫酶活性先升高后下降［13］。Armada等對薰衣草（Lavandula angustifolia Mill.）接種蘇云金芽孢桿菌（Bacillus thuringiensis）發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫條件下通過降低薰衣草谷胱甘肽還原酶（GR）和APX活性增強植物的耐旱性。這2種結果可能是由于不同植物和不同促生微生物組合而產(chǎn)生的差異［14］。

1.3 調節(jié)脅迫響應基因的表達

根際促生微生物還可通過調節(jié)植物干旱脅迫響應基因的表達，從而誘導植物對干旱脅迫的耐性。Sherameti等研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥接種印度梨形孢（Piriformospora indica）提高了擬南芥磷脂酶Dδ（PLD）、類鈣調磷酸酶B蛋白（CBL1）和組蛋白乙酰轉移酶（HAT）等脅迫相關基因的表達，從而增強了擬南芥的耐旱性［15］。Kazerooni等發(fā)現(xiàn)，辣椒接種解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciens）后，辣椒水解酶（Xth）基因表達增強，而WRKY2、BI-1、PTI1和結合免疫球蛋白（Bip）基因表達降低，提高了幼苗的生長速率，改善了辣椒生長的理化特性［16］。干旱脅迫響應基因可能因菌株及植物之間的不同而產(chǎn)生差異，總之，根際促生微生物可通過對脅迫響應基因的調控，增強植物對干旱脅迫的耐受性。

1.4 根際微生物群落的組裝增強植物的耐旱性

植物對干旱脅迫的響應更多地取決于地下微生物群落的快速變化，而不是植物性狀的快速進化［9］。干旱脅迫會改變土壤養(yǎng)分循環(huán)從而改變土壤微生物群落的結構和功能進而影響植物的生長發(fā)育，植物依賴土壤微生物的生命活動增強土壤養(yǎng)分的生物可用性。Santos-Medellín等報道了在短期干旱脅迫下水稻根際微生物群落結構發(fā)生顯著變化，而復水后能基本恢復到脅迫前的微生物群落結構，干旱脅迫后，放線菌群占細菌群落的80%以上，不僅如此，從根際微生物群落中最豐富的OTU中分離出來的鏈霉菌屬（Streptomyces sp.） SLBN-177能夠在干旱條件下促進根系生長［17］。這與Xu等的研究報道相似，干旱顯著改變了高粱的根際微生物群落組成，放線菌的適度富集能夠顯著促進根系生長［18］。這表明，一些根際微生物的富集可促進植物根系生長以提高植物對干旱的抵抗力。不僅如此，Sukweenadhi等報道了在干旱脅迫下，擬南芥接種芽孢桿菌屬（Bacillus）、類芽孢桿菌（Paenibacillus）、短芽孢桿菌屬（Brevibacillus）和微球菌屬（Micrococcus）等植物根際促生菌（PGPR），發(fā)現(xiàn)促生菌的代謝物誘導了擬南芥AtRAB18和AtLT178基因的表達，這2個基因通過ABA信號通路參與植物對干旱脅迫的響應［19］。這說明根際微生物通過誘導與耐旱性相關的基因表達，增強植物對干旱脅迫的耐受性。

總之，根際微生物可通過改變植物形態(tài)學、抗氧化系統(tǒng)、脅迫響應基因等3個重要方式以提高植物對干旱脅迫的適應能力，這一現(xiàn)象有助于擺脫傳統(tǒng)育種和轉基因技術的束縛，對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)活動具有極為重要的意義。

2 根際微生物促進植物抗寒

低溫是限制農(nóng)業(yè)發(fā)展面積的主要因素之一，不同種類植物對于溫度的需求不同，根據(jù)植物對溫度的耐受性分為冷敏感植物（chilling-sensitive plants）和抗冷植物（chilling-insensitive plants or chilling-resistant plants），抗冷植物可在一定的低溫下存活，而冷敏感植物則很難在低溫下生存。春寒使作物生產(chǎn)遭受巨大損失，因此探究提高作物對寒冷脅迫耐性的方法尤為重要。研究表明，植物對低溫環(huán)境的適應主要包括：（1）植物結構特征和葉綠素含量等生物學性狀的適應。（2）細胞膜通透性和抗氧化系統(tǒng)等生理學的適應。（3）萜烯類、酚類化合物等次生代謝產(chǎn)物的適應。Yarzábal研究發(fā)現(xiàn)，低溫環(huán)境下依然有微生物存活，這些耐寒微生物已對低溫脅迫進化出許多適應性機制，能改善低溫地區(qū)的農(nóng)業(yè)發(fā)展［20］。目前對促進植物適應低溫脅迫的根際微生物的研究主要包括3種：（1）叢枝菌根（AMF）；（2）根際促生菌；（3）根瘤菌。

2.1 叢枝菌根（AM）真菌

叢枝菌根（AM）真菌是一類土壤中的共生真菌，與植物之間的共生關系是地球上最廣泛和成功的共生關系之一。AM真菌不但可改善土壤質量，還可促進植物生長及對寒冷脅迫的耐受性。Paradis等研究發(fā)現(xiàn)，在5 ℃低溫處理下小麥接種摩西球囊霉（Glomus mosseae）顯著提高了小麥的生物量、葉綠素含量［21］，不僅如此，柏素花等在根際土中分離得到6株抗冷株系的VA菌根（VA moycorrhizal fungi， VAMF）命名為G.sp1、G.sp2、G.sp3、G.sp4、G.sp5、G.sp6，在8 ℃條件下茄子（Solanum melongena L.）分別接種6株VA菌根，顯著提高了超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化氫酶（CAT）、過氧化物酶（POD）等抗氧化酶活性［22］，這說明AM真菌通過影響植物的生理代謝活動，從而提高植物對寒冷脅迫的適應性。

2.2 根際促生菌（PGPR）

根際促生菌（PGPR）是能直接或間接促進植物生長，提高植物的生產(chǎn)力或增強植物耐受性的一類有益細菌。研究發(fā)現(xiàn)，PGPR可提高植物對低溫環(huán)境的耐受性。Mishra等的研究表明，在低溫條件下小麥幼苗接種假單孢菌（Pseudomonas），顯著增加了小麥的生物量和養(yǎng)分含量，還顯著提高了小麥的游離脯氨酸、營養(yǎng)物質和氨基酸等代謝物的含量，有效提升了小麥幼苗對低溫脅迫的抵抗力［23］。這說明PGPR可能通過調控植物生理生化反應和次生代謝產(chǎn)物等方式來改善植物在低溫條件下的生長。

2.3 根瘤菌

豆科植物通過根瘤中的共生細菌固定大氣中的氮（N2），這種共生細菌叫做根瘤菌（Rhizobium meliloti）。植物給根瘤菌的生長繁殖提供營養(yǎng)，根瘤菌通過固氮為植物提供氮素，兩者互利共生。不僅如此，根瘤菌還可提高植物的抗寒性，Liu等的研究表明，在低溫條件下苜蓿（Medicago）接種根瘤菌（Rhizobium meliloti）Dormal菌株，顯著提高了可溶性蛋白質和糖的積累，還上調了植物響應冷脅迫的CBF2基因的表達和維持編碼冷馴化特異性蛋白Cas基因的表達，增強了苜蓿在寒冷地區(qū)的生長和耐寒能力［24］。這說明根瘤菌可通過調控植物營養(yǎng)元素和響應冷脅迫相關基因來提高植物對低溫的耐受性。

但目前對根際微生物促進植物適應寒冷脅迫的研究較少，未來應加強對低溫下根際微生物與植物互作的分子機理研究，為低溫下培育作物或恢復生態(tài)提供新方法和新思路。

3 植物響應鹽脅迫的根際微生態(tài)機制

鹽堿地在全球分布廣泛，因其環(huán)境承受能力差，對自然和社會經(jīng)濟的發(fā)展造成了阻礙。鹽堿地中高濃度的Na+阻礙植物對水分和營養(yǎng)物質的吸收，缺水和營養(yǎng)失衡會誘發(fā)滲透脅迫和離子脅迫。植物應對高鹽脅迫，可通過調節(jié)胞內離子平衡、激活滲透壓系統(tǒng)、調解激素信號等生理生化反應響應鹽脅迫［25］。為了適應農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，傳統(tǒng)的提高植物耐鹽性方式主要是育種和基因工程相結合來增強植物對于鹽脅迫的抗性，但基因工程技術目前有許多爭議，且操作的耐性基因并不穩(wěn)定易突變，所以此方法用于提高植物對鹽脅迫的耐受性并不成功。隨著對提高植物抗逆性的研究發(fā)現(xiàn)，根際微生物可以緩解鹽分對植物的負面影響，根際微生物通過調節(jié)植物的營養(yǎng)吸收、植物激素及抗氧化活性物質含量等方式幫助植物建立抵抗或耐性機制以適應高鹽環(huán)境。不僅如此，根際微生物還可通過調節(jié)植物鹽脅迫抗性基因的表達，提高植物的耐鹽性。

3.1 促進植物對營養(yǎng)的吸收

氮、磷等營養(yǎng)元素是植物生長過程中的必需營養(yǎng)元素，根際微生物通過提高植物對磷、氮等營養(yǎng)元素的吸收，提高植物在鹽脅迫環(huán)境中的生存能力。Egamberdieva等在鹽脅迫下對甘草（Glycyrrhiza uralensis Fisch.）接種假單胞菌屬（Pseudomonas）和中慢生根瘤菌屬（Mesorhizobium），顯著增加了甘草生物量、根瘤數(shù)量和氮含量，說明根際微生物可促進甘草在鹽脅迫下對營養(yǎng)元素氮的吸收［26］。不僅如此，根際微生物還可產(chǎn)生鐵載體、有機酸等物質以促進植物在高鹽環(huán)境中吸收營養(yǎng)元素，Li等對番茄（Solanum lycopersicum L.）接種拉恩氏菌屬（Rahnella aquatilis）JZ-GX1菌株發(fā)現(xiàn)，JZ-GX1在鹽脅迫下仍能產(chǎn)生吲哚-3-乙酸（IAA）和鐵載體，并溶解無機磷，提高植物對磷元素的吸收，從而提高了植物對鹽脅迫的耐受性［27］。

3.2 影響分泌植物激素

高鹽環(huán)境下，植物的生理生化活動會發(fā)生顯著變化，而根際微生物通過調節(jié)脫落酸（ABA）、赤霉素（GA）、吲哚乙酸（IAA）等植物激素提高植物的耐鹽性。高鹽環(huán)境誘導植物內源脫落酸的積累，而脫落酸可作為水分調節(jié)激素，增強植物抵抗高鹽脅迫。Arkhipova等通過對小麥接種枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）IB-22和假單胞菌屬（Pseudomonas mandelii）IB-Ki14菌株發(fā)現(xiàn)，IB-Ki14菌株提高了小麥根的脫落酸含量，增加了小麥的抗鹽性［28］。但也有研究表明，根際微生物通過降低植物根的ABA含量，減輕植物對水分缺失的敏感性［29］。這說明根際微生物可增加植物ABA的含量提高植物對高鹽環(huán)境的抗性，但ABA積累可能因菌株及植物之間的不同而產(chǎn)生差異。此外，根際微生物還有分泌赤霉素的能力，在逆境脅迫下植物赤霉素信號傳導是抑制細胞凋亡的關鍵因素。Khan等通過將沃魯氏節(jié)桿菌（Arthrobacter woluwensis）AK1、氧化微桿菌（Microbacterium oxydans）AK2、金黃節(jié)桿菌（Arthrobacter aurescens）AK3、巨大芽孢桿菌（Bacillus megaterium）AK4和阿氏芽孢桿菌（Bacillus aryabhattai）AK5等菌株接種至大豆根際，在200 mmol/L NaCl脅迫下，這些根際微生物的接種顯著改善了植物的生長特性，提高了葉綠素含量，并增加了赤霉素（GA）、吲哚乙酸（IAA）和鐵載體等物質的含量，改善了大豆在鹽脅迫條件下的的生長［30］。說明根際微生物產(chǎn)生的植物激素并不單一，可能會產(chǎn)生多種植物激素，協(xié)同促進植物生長。不僅如此，高鹽環(huán)境下根際微生物誘導植物產(chǎn)生吲哚乙酸（IAA），IAA在植物整個生命周期中的多種細胞和發(fā)育反應中都起著至關重要的作用，可調節(jié)莖的生長、抑制側芽、促進生根等。Li等對油菜接種耐鹽陰溝腸桿菌（Enterobacter cloacae），增加了油菜內源IAA含量，并能夠耐受50、100 mmol/L NaCl［31］。因此抗鹽脅迫微生物也是一種潛在的生物肥料，可通過調節(jié)植物激素以減輕鹽脅迫對植物的不利影響，但目前對于鹽脅迫下根際微生物調節(jié)植物激素的研究集中在IAA的研究中，而對GA、ABA等激素的研究較少，因此應加強鹽脅迫條件下多種植物激素的研究。

3.3 調節(jié)脅迫響應基因

根際微生物還能通過調節(jié)植物鹽脅迫響應基因的表達，改善植物在鹽脅迫條件下的生長，Santos等研究發(fā)現(xiàn)，在250 mmol/L NaCl條件下窄食單胞菌屬（Stenotrophomonas）和微小桿菌屬（Exiguobacterium）細菌具有嗜鹽和促進植物生長的特性，將2種菌株共接種至大豆（Glycine），不僅可提高大豆種子的發(fā)芽率，還上調了大豆生長標記基因Glyma.03G226000以及對鹽脅迫響應基因Glyma.02G228100、Glyma.04G180400、Glyma.08G189600和Glyma.17G173200等在根中的表達［32］。Khan等通過在100、200、300 mmol/L NaCl條件下將節(jié)桿菌（Arthrobacter woluwensis）AK1接種至大豆中，上調了參與細胞信號傳導的耐受基因GmLAXs和GmST基因的表達［33］。這些結果表明，根際微生物可通過調節(jié)植物脅迫響應基因的表達，改善植物在鹽脅迫條件下的生長。

3.4 根際微生物群落的組裝增強植物對鹽脅迫的耐受性

越來越多的證據(jù)表明，根際微生物在幫助植物適應鹽脅迫環(huán)境方面發(fā)揮重要作用。郭彥釗等報道了從高鹽環(huán)境根際土中分離到3株具有耐鹽和促生功能的根際微生物，枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis） yl923、枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）hs032和巨大普里斯特氏菌（Priestia megaterium）hy127，hs032具有產(chǎn)IAA和鐵載體的能力，而hy127具有產(chǎn)ACC酶的能力，組成的混合菌劑可顯著提高鹽脅迫下玉米（Zea mays L.）的生物量和葉綠素，還可顯著降低玉米體內丙二醛（malondialdehyde，MDA）含量［34］。這一結果表明鹽脅迫下不同根際微生物的功能也不同，因此應該將根際微生物群落的互作看作一個整體來研究。而且具有促生效果的微生物可能會通過影響根際微生物群落幫助植物建立高鹽抵御機制。邵美琪在NaCl脅迫條件下，將枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）NCD-2接種到番茄，發(fā)現(xiàn)有顯著促進效果，在100 mmol/L NaCl脅迫下 NCD-2菌株對番茄根際細菌和真菌群落組成分析表明，NCD-2菌株處理顯著增加了根際細菌中節(jié)桿菌屬（Arthrobacter）、芽孢桿菌屬（Bacillus）、鞘氨醇單胞菌屬（Sphingomonas）、微枝形桿菌屬（Microvirga）菌群的相對豐度，顯著增加了根際真菌中被孢菌門（Mortierella）、球囊菌門（Glomeromycota）、壺菌門（Chytridiomycota）菌群的相對豐度，顯著降低了曲霉菌屬（Aspergillus）和鐮刀菌屬（Fusarium）的相對豐度，結果表明，在鹽脅迫下NCD-2菌株可能是通過影響節(jié)桿菌屬、芽孢桿菌屬、鞘氨醇單胞菌屬等有益菌群的相對豐度，降低曲霉菌屬、鐮刀菌屬等病原真菌的相對豐度，促進番茄的生長。以上研究表明，植物根際微生物群落結構的組裝可能會幫助植物建立抵御鹽脅迫的耐性機制，但目前對于鹽脅迫下根際微生物群落組裝增強植物的耐鹽性研究較少，在未來應加強鹽脅迫條件下對植物根際微生物群落結構和功能的研究。

總之，根際微生物可通過促進植物的營養(yǎng)吸收、調節(jié)植物激素、脅迫響應基因以及影響根際微生物群落組裝等方式，幫助植物增強對鹽脅迫的耐受性，隨著人口的擴增，糧食短缺依舊是研究的重點，因此研究在鹽漬土中根際微生物與植物互作以適應鹽脅迫仍然是值得深入的課題。

4 植物響應重金屬脅迫的根際微生態(tài)機制

部分重金屬是植物生長發(fā)育必需的微量元素，不僅可作為酶的輔助因子，還在蛋白質大分子的結構域中發(fā)揮重要作用，但過量的重金屬攝入會導致植物的生理生化過程受到影響。重金屬脅迫誘導植物產(chǎn)生大量的活性氧（ROS）自由基，進而引起脂膜及大分子物質的過氧化，導致植物細胞的新陳代謝損傷，甚至引起細胞死亡［36］。植物的整個生長過程在重金屬脅迫下會產(chǎn)生生化分子、生理形態(tài)等水平的變化，以減輕重金屬對植物細胞的損傷，但深入研究發(fā)現(xiàn)根際微生物在幫助植物建立緩解重金屬脅迫的抵抗機制中起著重要的作用。根際微生物及其代謝物（脫落酸、赤霉素等植物激素）通過促進植株對各種營養(yǎng)吸收等方式，改善植物在重金屬脅迫下的生長。還可通過改變螯合劑（如有機酸、聚磷酸）的釋放、氧化/還原反應等以改變重金屬的生物有效性，以此提高植物對重金屬脅迫的耐性。

4.1 促進植物對營養(yǎng)的吸收

氮元素（N）是植物生長的必需元素，空氣的氮氣并不能直接被植物所利用，而土壤中存在固氮微生物，氮元素可通過固氮微生物的一系列反應轉變?yōu)橹参锟衫玫男问?。通過慢生根瘤菌（Bradyrhizobium sp.）、中慢生根瘤菌（Pseudomonas sp.）、根瘤菌（Ochrobactrum cytisi）等共生固氮微生物以固定N2向植物提供所必需的N元素，以促進植物在重金屬脅迫下的生長［37］。張璐研究發(fā)現(xiàn)，在重金屬鉛（Pb）污染土壤中，紫花苜蓿（Medicago sativa L.）接種根瘤菌（Glomus mosseae，G）和叢枝菌根真菌（Rhizobium meliloti，R），能夠促進植株對營養(yǎng)元素N和P的吸收，還可增加植株的結瘤率和菌根侵染率，以促進植株生長，從而增強植株對重金屬鉛污染的耐性［38］。眾所周知，磷元素也是植物生長的必需元素，但土壤中植物可吸收的形態(tài)只有H2PO-4和HPO2-4這2種，其余大部分的磷均以不溶態(tài)的形式存在［39］。而土壤中存在大量的解磷菌，可將土壤中的不溶態(tài)磷轉化為有效磷，從而促進植物對于磷的吸收。Ma等通過對蓖麻（Ricinus communis）和向日葵（Helianthus annuus）接種嗜冷桿菌（Psychrobacter sp.）SRS8的研究，發(fā)現(xiàn)在鎳污染的土壤中，SRS8可促進蓖麻和向日葵植株對磷的吸收［40］。而根際微生物通過提高植株對N、P等營養(yǎng)元素的吸收，改善植株在重金屬脅迫下的生長，這對廢棄礦山的復墾具有重要意義。

4.2 分泌植物激素

根際微生物在進行生命代謝活動時向土壤分泌一系列的代謝物，其中就含有一些植物激素如植物生長素（IAA）、赤霉素（GA）等可直接促進植物細胞生長、分裂來促進植物生長。Carlos等報道了腸桿菌屬（Enterobacter）、沙雷氏菌屬（Serratia）、克雷伯氏菌屬（Klebsiella）和大腸埃希氏菌屬（Escherichia）等10株細菌，通過測定發(fā)現(xiàn)幾株細菌在銅、砷、鉛、鎳、鎘和錳等重金屬存在下均可合成IAA來促進向日葵生長［41］。Efe等也報道了1株死谷芽孢桿菌（Bacillus vallismortis）具有合成IAA的特性，并促進植物生長［42］。不僅如此，根際微生物還可產(chǎn)生多種植物激素促進植物生長。連翠飛等研究發(fā)現(xiàn)假單胞菌（Pseudomonas）CX-5-2通過合成IAA和GA，明顯促進小麥（Triticum aestivum L.）的生長［43］。目前，對重金屬脅迫下根際微生物分泌植物激素的研究，集中在IAA的研究上，而對其他激素的研究較少，在未來應加強重金屬脅迫下對根際微生物分泌多種植物激素的研究。

4.3 調控抗氧化酶體系

植物的抗氧化酶體系，如超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、過氧化物酶等抗氧化酶可清除重金屬脅迫誘導植物過量的活性氧自由基，從而保護細胞免受損傷，降低重金屬對植物的損傷。Garg等的研究表明，將叢枝菌根真菌（Glomus mosseae）接種到木豆［Cajanus cajan （Linn.） Millsp.］，在重金屬鎘和鉛的單獨或組合脅迫下，通過提高木豆體內的超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、過氧化物酶等酶活性，來幫助植物抵御重金屬的傷害［44］。Babu等報道了樟子松接種木霉（Trichoderma sp.）PDR1-7，可顯著促進礦山尾礦中重金屬的溶解，提高植株土壤中養(yǎng)分利用率、葉綠素含量和抗氧化酶活性，以減少應激反應的重要標志物丙二醛的產(chǎn)生，來改善植物在重金屬脅迫下的生長［45］。

4.4 氧化還原反應

自然界中，有些重金屬以不同價態(tài)的形式存在，而微生物可通過一系列代謝活動來改變重金屬離子的氧化還原反應，以轉變重金屬離子的價態(tài)及存在形態(tài)，從而使毒性減弱，間接提高植物對重金屬脅迫的耐受性。吳佳研究發(fā)現(xiàn)，砷及其化合物毒性由砷的價態(tài)、化合物的構成不同而改變，As（Ⅴ）的毒性對于植物來說高于As（Ⅲ）的毒性，而根際微生物砷酸還原菌（arsenate-reducing bacteria）Ts33、Ts41能夠促進土壤中As（Ⅴ）還原為As（Ⅲ），使根際As（Ⅴ）含量減少9.97%～18.64%，轉化后As毒性降低，對植物細胞的損害也減?。?6］。Srivastava等也報道了1種沙雷氏菌（Serratia sp.），可將對植物高毒性的Cr（Ⅵ）轉化為毒性較低的Cr（Ⅲ）［47］。

4.5 根際微生物群落組裝增強植物對重金屬脅迫的耐受性

在根際土壤微生態(tài)系統(tǒng)中，植物響應重金屬脅迫時通過招募特定的微生物類群，形成具有特定功能的根際微生物群落幫助植物應對不利環(huán)境。如高鵬通過對蜈蚣草（Pteris vittata L.）非根際、根際及內生微生物群落研究發(fā)現(xiàn)，蜈蚣草微生物群落結構差異顯著受所處位置影響，與砷濃度無顯著關系，其中根際核心微生物為黃色桿菌科未確定菌屬（Xanthobacteraceae uncultured）、綠灣菌門（Chloroflexi）未分類屬KD4-96等對砷具有高度耐受性且能夠促進植物生長的有益微生物，在幫助蜈蚣草緩解砷毒害中發(fā)揮著重要作用［48］。根際是植物-微生物互作的界面，是土壤與植物之間進行養(yǎng)分和能量交換的活躍區(qū)域，在受重金屬脅迫的土壤中，根際可能是阻止金屬吸收的重要屏障。而根際核心微生物是根際微生物群落的關鍵組成部分，篩選出核心微生物對理解復雜微生物群落的穩(wěn)定性、可塑性和功能非常重要。Sun等通過采集礦區(qū)周邊受釩（V）、鉻（Cr）、銅（Cu）、銻（Sb）、鉛（Pb）、鎘（Cd）和砷（As）污染的農(nóng)田中種植玉米（Zea mays L.）、水稻（Oryza sativa L.）和大豆［Glycine max （L.） Merr.］的根際土壤，通過Illumina測序分析和共網(wǎng)絡分析發(fā)現(xiàn)，根際微生物群落結構的塑造主要取決于V和Cr的水平，Gaiellaceae（放線菌門放線菌綱，未確定菌屬）相關的OTU參與了大豆和水稻共生網(wǎng)絡中與其他細菌物種的相互作用且能與幾種金屬共存，具有潛在的金屬抗性［49-50］。這些研究表明了植物根際微生物群落組裝可能會增強植物對重金屬脅迫的耐受性，但目前重金屬脅迫下根際微生物群落組裝增強植物耐重金屬的研究較少?？傊?，根際微生物可通過調控其代謝物、氧化/還原反應及影響根際微生物群落的組裝等方式增強植物對重金屬脅迫的耐性，但目前對于重金屬脅迫下根際微生物分泌的多種植物激素研究尚少，以及根際微生物群落組裝在植物響應重金屬脅迫過程中發(fā)揮的作用仍需探討，因此加強對根際微生物的探究，可有效在礦山等污染地的重金屬修復進程中發(fā)揮重要作用。

5 植物響應病害的根際微生態(tài)機制

隨著化學農(nóng)藥的廣泛使用，農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中的病原菌對農(nóng)藥的抗性越來越強，而天敵卻被大量消滅，導致病原菌大量繁殖，嚴重破壞生態(tài)系統(tǒng)，化學農(nóng)藥不僅污染大氣、水和土壤，還可能殘留在動植物體內，通過食物鏈進入人體，危害人類健康。因此，尋求綠色環(huán)保的植物病害防治技術是科研工作者的研究熱點之一。而微生物修復因其對自然環(huán)境干擾較小、效果較佳備受關注，目前對于根際有益微生物防治病害的研究也取得了重大突破，許多報道表明，根際有益微生物不僅可有效防治病害，還可有效促進植物的生長發(fā)育。如Gowtham等研究報道了PGPR-解淀粉芽孢桿菌（Bacillus amyloliquefaciens）對辣椒（Capsicum annuum L.）炭疽病具有71%的顯著防病效果，接種PGPR-解淀粉芽孢桿菌增強了辣椒幼苗的活力及營養(yǎng)參數(shù)［51］。這些根際促生微生物可通過誘導植物抗性和產(chǎn)生抗菌物質等2種方式幫助植物抵御病害。

5.1 誘導植物抗性

根際有益微生物通過誘導植物抗性幫助植物抵御各種病害，這可能是根際有益微生物誘導植物產(chǎn)生系統(tǒng)獲得性抗性（SAR）和誘導性系統(tǒng)抗性（ISR），其中SAR通常在病原體攻擊宿主后通過水楊酸（SA）依賴途徑觸發(fā)，而ISR是某些根際微生物通過茉莉酸（JA）信號途徑和乙烯（ET）信號途徑激活［52-53］。Yoo等報道了曲霉菌（Aspergillus terreus）JF27處理的番茄（Solanum lycopersicum L.）種子可抑制由丁香假單胞桿菌（Pseudomonas syringae）致病變種引起的細菌斑點病，且SAR標記物致病相關基因（PR1）在曲霉菌處理生長的番茄植株葉片中表達水平更高，這表明JF27可能通過誘導番茄植株SAR來增強對斑點病的耐受性［54］。而Tonelli等研究報道了芽孢桿菌（Bacillus sp.）CHEP5會引起了花生（Arachis hypogaea L.）的系統(tǒng)性抗性（ISR），這對花生防御病原體齊整小核菌（Sclerotium rolfsii）的感染十分有效［55］。

5.2 產(chǎn)生抗菌物質

根際微生物通過生命代謝活動產(chǎn)生許多揮發(fā)性有機化合物（VOCs），產(chǎn)生的VOCs通過土壤間隙溢出，在占據(jù)相同生態(tài)位微生物之間的拮抗作用中發(fā)揮重要作用。Yuan等報道了解淀粉芽孢桿菌 （Bacillus amyloliquefaciens）NJN-6產(chǎn)生的VOCs，可抑制造成香蕉（Musa nana Lour.）枯萎病的尖孢鐮刀菌（Fusarium oxysporum f. sp.）的生長和孢子萌發(fā)［56］。這些生防菌產(chǎn)生起作用的VOCs包括苯、酚、酮和烷烴等，但VOCs的數(shù)量和化合物組成因菌株不同而不同，還受到環(huán)境因素影響。此外，根際微生物在代謝活動中還能分泌一些胞外酶以抑制病原微生物生長，Shen等研究發(fā)現(xiàn)，吸水鏈霉菌（Streptomyces hygroscopicus）B04可利用多種碳源，產(chǎn)生幾丁質酶、蛋白酶，通過抑制尖孢鐮刀菌的生長降低根腐病的發(fā)生率［57］。幾丁質酶能降解真菌細胞壁，還能通過損壞致病菌菌絲形成的幾丁質，使菌絲停止生長，是理想的生防制劑。邢介帥等研究發(fā)現(xiàn)，枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）T2產(chǎn)生的蛋白酶對尖孢鐮刀菌（Fusarium oxysporum）的孢子萌發(fā)、菌絲生長有明顯抑制作用［58］。值得注意的是生防菌代謝產(chǎn)生的多種代謝產(chǎn)物雖具生防效果，但抗生素等代謝物可能會殘留在農(nóng)作物上危害人體健康。

5.3 根際微生物群落組裝增強植物的抗病性

根際土中微生物群落十分豐富，其他微生物群的存在可能會改變單一微生物激活的植物信號通路。Figueredo等對花生（Arachis hypogaea L.）共接種和單獨接種慢生根瘤菌（Bradyrhizobium sp.）SEMIA6144、芽孢桿菌（Bacillus sp.）CHEP5、引起花生莖部枯萎病的齊整小核菌（Sclerotium rolfsii）發(fā)現(xiàn)，共接種SEMIA6144和CHEP5顯著提高了花生對齊整小核菌的抗性，但共接種和單獨接種每種微生物的過氧化物酶活性、酚類化合物含量等均不同，這一結果表明，根際微生物之間聯(lián)系反應十分復雜，增強植物對病原體的耐受性并不是由單一的根際微生物所決定的［7］。根際微生物群落可通過產(chǎn)生抑制病原體的抗菌物質或間接誘導植物中的ISR來增強植物對病原體的抗性。Berendsen等研究報道了擬南芥［Arabidopsis thaliana （L.） Heynh.］葉片被霜霉病病原菌（Hyaloperonospora arabidopsidis）侵染時，根際會招募黃單胞菌（Xanthomonas sp.）、單胞菌屬（Stenotrophomonas sp.）和微桿菌（Microbacterium sp.）等3種有益微生物，通過提高植物的系統(tǒng)抗性，增強后代植物對病原菌的抗性［59］。而Lee等通過分析健康和患青枯病番茄的根際微生物群落發(fā)現(xiàn)，在致病根際土壤（DRS）中放線菌和厚壁菌門的相對豐度低于健康根際土壤（HRS），而致病性青枯菌（Ralstonia solanacearum）種群沒有變化，從HRS分離出耐寒短桿菌（Brevibacterium frigoritolerans）HRS1、煙酸芽孢桿菌（Bacillus niacini）HRS2、森林芽孢桿菌（Solibacillus silvestris）HRS3和路西法芽孢桿菌（Bacillus luciferensis）HRS4等4種菌株，可通過激活植物免疫，對病原菌表現(xiàn)出更強的免疫活性［60］。植物根際穩(wěn)定的、豐富的有益微生物群落更有利于植物的生長和預防病原體入侵。隨著根際微生物群落的生長，群體密度的增加會導致其生理和生化特性發(fā)生變化，表現(xiàn)出少量菌株或單個菌株所不具備的特征，來自根際細菌的群體感應（quorm sensing，QS）信號分子可激活MPK3、MPK6、WRKY22、WRKY29等多種植物防御基因［61］。這些結果表明，應對病原體的侵染時，植物根際通過招募根際有益微生物改變根際微生物群落結構和功能增強植物對病害的抗性?？傊?，根際微生物通過誘導植物抗性和產(chǎn)生抗菌物質及根際微生物群落的組裝等重要方式增強植物抗病害的能力，目前對于根際微生物的生物防治研究取得了許多成果，但也有許多不足之處，隨著宏基因組技術的發(fā)展，根際微生物群落組成、結構和功能與植物生長、病害發(fā)生密切相關，但目前對于根際微生物群落組裝增強植物的抗病性研究較少，未來可加強對于微生物的群落結構和功能的研究，進一步為植物抗病提供理論依據(jù)。

6 結語與展望

隨著生態(tài)工程和農(nóng)業(yè)的發(fā)展，根際微生物在植物適應各種非生物和生物脅迫中通過多種方式，促進植物調節(jié)一系列的生物學性狀及生理生化反應的改變適應逆境，保證植物的生長發(fā)育。盡管對于根際微生物幫助植物抵御逆境的研究在目前取得了許多成果，但對于植物在干旱、寒冷、鹽脅迫、重金屬和病害等5個方面下根際微生物的作用仍有不足。尤其是以下3個方面：（1）植物適應非生物脅迫的根際微生物學分子機制依然不清楚，應聯(lián)合轉錄組學、代謝組學、微生物組學和分子生物學的方法，解析其植物響應逆境脅迫的根際微生物群落變化的分子機制。（2）對植物在逆境脅迫下產(chǎn)生植物激素的研究主要集中在吲哚乙酸的研究，而赤霉素、脫落酸等多種激素又是怎樣參與調控植物與逆境之間的關系，以及過量的植物激素會抑制植物的生長，而根際微生物在促生作用中是怎樣調控激素是否過量等需要進一步研究。（3）根際微生物的群落結構和功能如何平衡植物生長和抵抗逆境，以及在平衡過程中，根際微生物如何影響植物對氮和磷元素的吸收及利用等也需要進一步探討。因此未來應著重加強這3個方面的研究，為探討生態(tài)修復和農(nóng)業(yè)發(fā)展提供新道路和新方法。

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收稿日期：2023-08-04

基金項目：國家自然科學基金與貴州省喀斯特科學研究中心聯(lián)合基金項目（編號：U1812401）；貴州省林業(yè)局科研基金項目［編號：黔林科合（2022）28號］；蘭州大學中央高?；究蒲袠I(yè)務費（編號：lzujbky-2021-ey01、lzujbky-2021-kb12）。

作者簡介：陳顯磊（1999—），男，貴州六盤水人，碩士研究生，研究方向為植物微生物互作。E-mail：xianleichen@163.com。

通信作者：龔記熠，碩士，高級實驗師，研究方向為植物生理與生態(tài)學。E-mail：201307048@gznu.edu.cn。