櫟屬麻櫟亞組與冬青櫟組的質(zhì)體捕獲歷史研究

摘 要： 櫟屬（Quercus）麻櫟亞組（subsect. Campylolepides）包括麻櫟（Q. acutissima）、栓皮櫟（Q. variabilis）及小葉櫟（Q. chenii）3個物種，是櫟屬土耳其櫟組（section Cerris）的東亞分支，前人已經(jīng)對麻櫟亞組或組內(nèi)物種的物種形成和譜系地理做過深入研究，也發(fā)現(xiàn)了土耳其櫟組（section Cerris）曾與冬青櫟組（section Ilex）發(fā)生過古基因漸滲并導(dǎo)致質(zhì)體捕獲，但目前麻櫟亞組與冬青櫟組質(zhì)體的具體進化歷史仍不清楚。該研究對15個冬青櫟組的樣品進行了基因組淺層測序，并整合先前發(fā)表的麻櫟亞組及其近緣類群共計325個重測序數(shù)據(jù)，其中麻櫟亞組3物種19居群276個體，利用這些數(shù)據(jù)進行質(zhì)體基因組組裝和分析。結(jié)果表明：（1）麻櫟亞組3個物種間存在共享單倍型，但整個麻櫟亞組的質(zhì)體單倍型基本構(gòu)成一個單系分支，嵌套在華中至四川涼山州一帶冬青櫟組物種組成的分支中。（2）麻櫟亞組物種中一個來自遼東半島的孑遺麻櫟單倍型與冬青櫟組物種萬山櫟（Q. pseudosetulosa）聚為一個進化枝。（3）兩次質(zhì)體捕獲事件均發(fā)生在中新世中期，在此之后麻櫟亞組與冬青櫟組未發(fā)生過質(zhì)體捕獲，推測麻櫟亞組跟冬青櫟組物種目前已經(jīng)形成近乎完全的生殖隔離。該研究表明冬青櫟組和麻櫟亞組在質(zhì)體基因組的演化歷史中經(jīng)歷了古老的質(zhì)體捕獲事件，并最終逐步形成了相對獨立的演化路徑。

關(guān)鍵詞： 櫟屬， 麻櫟亞組， 土耳其櫟組， 冬青櫟組， 質(zhì)體捕獲， 質(zhì)體基因組漸滲

中圖分類號： Q943

文獻標識碼： A

文章編號： 1000-3142（2024）09-1721-11

Plastid capture history of subsect. Campylolepides

and section Ilex （Fagaceae： Quercus）

Abstract： Quercus subsect. Campylolepides contains three species： Q. acutissima， Q. variabilis and Q. chenii， which is the East Asian clade of Quercus section Cerris. Species formation and phylogeography of whole subsection or species within the subsection have been studied in detail. Ite1MpHJ7UsfGb+UNpNjWNohLGffYrwjAApELEIlCd8NQ= has been also found that section Cerris had an ancient gene introgression with section Ilex， which led to the plastid capture. However， the specific evolutionary history of plastids in subsect. Campylolepides and section Ilex remains unclear. Our study performed low-coverage whole genome sequencing on 15 samples from section Ilex and integrated previously published data from subsect. Campylolepides and its relatives， resulting in a total of 325 resequencing data， of which 276 individuals were from three subsect. Campylolepides species and 19 populations. We assembled 325 plastids to perform phylogeographic analysis. The results were as follows： （1） There were shared haplotypes among three species of subsect. Campylolepides， but the plastid haplotypes of the entire subsect. Campylolepides form a monophyletic branch nested within section Ilex species which are distributed from central China to Liangshan， Sichuan. （2） A relictual haplotype of subsect. Campylolepides from the Liaodong Peninsula clustered with Q. pseudosetulosa， a specie of the section Ilex. （3） Both plastid capture events occurred in the middle Miocene， after which no plastid capture occurred between subsect. Campylolepides and section Ilex. It is hypothesized that subsect. Campylolepides and section Ilex have formed almost complete reproductive isolation. The study demonstrates that section Ilex and subsect. Campylolepides have undergone ancient plastid capture events in their evolution history， ultimately lead to the gradual formation of relatively independent evolutionary paths.

Key words： Quercus， subsect. Campylolepides， section Cerris， section Ilex， plastid capture， plastid genome introgression

“核質(zhì)不一致”現(xiàn)象在系統(tǒng)發(fā)育研究中經(jīng)常遇到，即質(zhì)體基因組與核基因組構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育樹的拓撲結(jié)構(gòu)不一致，通常由不完全譜系分選（Meleshko et al.， 2021），雜交或基因漸滲造成（Stull et al.， 2023）。質(zhì)體捕獲（plastid capture）是種間雜交導(dǎo)致的特殊現(xiàn)象。當不同物種雜交后，雜交種與一個親本物種重復(fù)回交會導(dǎo)致質(zhì)體基因組從一個物種融入到另一個物種中，最終導(dǎo)致細胞核與細胞質(zhì)來自不同的物種（Rieseberg & Soltis， 1991；Kleinkopf et al.， 2019）。遺傳模型研究發(fā)現(xiàn)，如果細胞質(zhì)替代在種子生產(chǎn)中提供優(yōu)勢，質(zhì)體捕獲便容易發(fā)生（Tsitrone et al.， 2003）。大量的實例研究，如礬根屬（Heuchera）（Liu et al.， 2020）、柳屬（Salix）（Percy et al.， 2014）、楊屬（Populus）（Liu et al.， 2017）等證明質(zhì)體捕獲普遍發(fā)生于被子植物類群中。在部分類群中僅僅依靠質(zhì)體基因去構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系會導(dǎo)致物種關(guān)系誤判（Rieseberg & Soltis， 1991）；而在個別類群中，近緣物種的質(zhì)體基因通常與地理位置相關(guān)而非物種親緣關(guān)系，這一現(xiàn)象在櫟屬（Quercus）物種中極為普遍并有大量的相關(guān)研究（Simeone et al.， 2016；Yang et al.， 2016；Tekpinar et al.， 2021；Yang et al.， 2021）。

麻櫟（Quercus acutissima）、栓皮櫟（Q. variabilis）和小葉櫟（Q. chenii）原產(chǎn)地為東亞，在國內(nèi)櫟屬分類系統(tǒng)中，這3種櫟屬物種因形態(tài)相近被劃分為一組（周浙昆，1992）；在最近的櫟屬系統(tǒng)發(fā)育框架中（Hipp et al.， 2020），3個物種共同組成了櫟屬土耳其櫟組（Quercus section Cerris）的東亞分支——Camus（1936）定義的麻櫟亞組（subsect. CG6lTlCyffq8boDR4PEE8Yg==ampylolepides）。麻櫟和栓皮櫟是東亞暖溫帶闊葉林重要成分之一（李垚等，2014）；而小葉櫟分布地僅限于華東地區(qū)（李垚等，2016）。麻櫟亞組物種作為東亞暖溫帶闊葉林主要成分，國內(nèi)外已有大量學者對其雜交漸滲、物種形成開展大量研究。麻櫟亞組內(nèi)物種雜交漸滲現(xiàn)象頻繁，在麻櫟和栓皮櫟中相似生境的居群可能會共享適應(yīng)性漸滲片段，而適應(yīng)性漸滲位點傾向于分布在重組率受抑制的區(qū)域（Fu et al.， 2022）；麻櫟亞組物種的編碼區(qū)普遍存在大量正選擇和負選擇，而連鎖選擇進一步驅(qū)動遺傳分化（Liang et al.， 2022）。李垚（2019）對麻櫟亞組物種的譜系地理、演化歷史做了詳盡研究，認為麻櫟遺傳結(jié)構(gòu)呈現(xiàn)出以第二、第三級階梯為界的東西分化，小葉櫟的遺傳結(jié)構(gòu)則受限于華東地區(qū)的地形和氣候，并且?guī)讉€物種間廣泛共享單倍型，而種間單倍型共享現(xiàn)象則來源于種間漸滲及祖先多態(tài)性共享。

在基于簡化基因組構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系中，麻櫟亞組物種與歐洲土耳其櫟物種互為姐妹關(guān)系并組成一個單系分支（Hipp et al.， 2020）。Zhou等（2022）對整個殼斗科進行了系統(tǒng)發(fā)育基因組學研究，發(fā)現(xiàn)殼斗科櫟屬不同組間以及與近緣屬類群的質(zhì)體基因組譜系可能存在大量質(zhì)體捕獲事件。本研究中來自湖北、廣西、山東、湖南、江蘇、云南的麻櫟亞組物種并沒有與歐洲的土耳其櫟組物種聚為一支，而是與湖北地區(qū)的冬青櫟組物種鐵橡櫟（Q. cocciferoides）及匙葉櫟（Q. dolicholepis）聚為了姐妹支，因此土耳其櫟組東亞物種被確定曾與冬青櫟組物種發(fā)生質(zhì)體捕獲。Simeone等（2018）對13種土耳其櫟組物種譜系地理關(guān)系的研究表明，土耳其櫟組物種可能在漸新世早期于東北亞起源后擴散至西亞地區(qū)，并與當?shù)囟鄼到M物種相互接觸后產(chǎn)生種間基因交流。

綜上所述，前人已經(jīng)對麻櫟亞組或者組內(nèi)單一物種的譜系地理，麻櫟亞組物種間基因組的分化規(guī)律以及物種形成機制方面做過大量且深入的研究，但目前對東亞地區(qū)麻櫟亞組與冬青櫟組的質(zhì)體捕獲歷史尚不清楚。借助先前研究積累的大量基因組數(shù)據(jù)，我們將麻櫟亞組納入包含其近緣類群的櫟屬質(zhì)體基因組系統(tǒng)發(fā)育框架中以探究其與近緣類群間的質(zhì)體譜系共享及演化歷史。本研究重點對位于麻櫟亞組分布區(qū)內(nèi)的冬青櫟組樣品進行了基因組淺層測序，并綜合Zhou等（2022）、Fu等（2022）和Liang等（2022）研究的櫟屬重測序數(shù)據(jù)進行了質(zhì)體全基因組組裝和注釋。對麻櫟亞組及其近緣類群的質(zhì)體基因組進行系統(tǒng)進化分析，以期解決或探討以下問題：（1）國內(nèi)麻櫟亞組物種跟冬青櫟組物種發(fā)生過幾次質(zhì)體捕獲，在較近的歷史時期麻櫟亞組是否與櫟屬其他類群尤其是冬青櫟組物種共享近緣的質(zhì)體基因型；（2）國內(nèi)麻櫟亞組物種與冬青櫟組物種進行古基因交流的時間和可能過程。

1 材料與方法

1.1 樣品信息

本研究全新測序了15個冬青櫟組（section Ilex）的樣品（表1），樣品選取原則為盡量選擇位于麻櫟亞組分布區(qū)內(nèi)的樣品；并與前人研究中的三部分重測序數(shù)據(jù)整合，總計325條序列。三部分重測序數(shù)據(jù)包括Zhou等（2022）研究中的輪葉三棱櫟屬（Trigonobalanus）2條、栗屬（Castanea）2條、錐屬（Castanopsis）2條、柯屬（Lithocarpus）2條、櫟屬土耳其櫟組（section Cerris）5條、櫟屬冬青櫟組7條、櫟屬青岡組（section Cyclobalanopsis）8條、水青岡屬（Fagus）1條，共計29條序列。整合Fu等（2022）及Liang等（2022）研究所用的樣品，選取Fu等（2022）研究中的櫟亞屬（subgenus Quercus）5條序列及7個麻櫟樣品居群（BWL、GSM、LCX、TCX、TMS、ZHX、ZJS）、9個麻櫟、栓皮櫟同域分布居群（DWX、JJL、KUM、KYS、LFS、LSK、MPX、PWX、TBS）；選取Liang等（2022）研究中2個栓皮櫟、小葉櫟同域分布居群（HYX、JJX）及1個麻櫟、栓皮櫟、小葉櫟同域居群（LYG）；共計19個居群，276個個體（表2）。

1.2 質(zhì)體基因組組裝

本研究測序的樣品為硅膠干燥的葉片，通過CATB法提取總DNA，使用Covaris超聲波破碎儀打斷，成功構(gòu)建350 bp小片段文庫后，使用Illumina高通量測序平臺進行測序。樣品測序數(shù)據(jù)量為2 G，整個測序過程由北京諾禾致源股份有限公司完成。本研究測序樣品與其余三部分已經(jīng)發(fā)表的重測序數(shù)據(jù)組成本研究全部樣品數(shù)據(jù)集，重測序數(shù)據(jù)使用SRA-TOOL下載，Bioproject號為PRJNA773751、PRJNA763710、PRJNA769460。用GetOrganelle v1.6.2（Jin et al.， 2020）組裝，K為105、121，R為15。在NCBI中BLAST獲得相似度最高的序列為小葉櫟葉綠體基因組（NC_039428），并以該序列為參考序列，在PGA中對本研究所有的質(zhì)體基因組進行注釋（Qu et al.， 2019）。在Geneious v9.0.2中進行檢查和補充注釋，共獲得了325條麻櫟、栓皮櫟及其近緣類群質(zhì)體全基因組序列，蛋白編碼序列（coding sequence，CDS）由Geneious中Export Annotations工具提取并串聯(lián)后用于后續(xù)分析。

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 單倍型共享 在DnaSP v6.0中確定276個麻櫟亞組樣品的單倍型數(shù)目和分布（Rozas et al.， 2017），使用RAxML v8.0構(gòu)建單倍型的最大似然樹（maximum likelihood，ML）（Stamatakis，2014），并在ArcMap v10.4.1中繪制單倍型地理分布圖。

1.3.2 系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系及分化時間 對獲得的276條麻櫟亞組物種質(zhì)體序列使用MAFFT v7.490比對后（Katoh & Standley， 2013），在DnaSP v6.0中進行滑窗分析（Rozas et al.， 2017），窗口大小為600，步長為200。構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹時，對276條麻櫟亞組序列進行縮減，每個單倍型中選取不同物種和來自不同居群的序列， 共獲得75條麻櫟亞組質(zhì)體基因組序列，與其近緣類群49條共同組成系統(tǒng)發(fā)育框架。編碼序列進行提取，將76個共有蛋白編碼基因進行串聯(lián)后，首先使用MAFFT v7.490軟件對序列進行比對（Katoh & Standley， 2013），其次使用trimAl v1.4（Capella-Gutidrrez et al.， 2009）對序列進行修剪，然后使用RAxML v8.0構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，最后在ITOL中修飾并呈現(xiàn)（Letunic＇ & Bork， 2021）。

利用BEAST 2軟件包對麻櫟亞組物種及其近緣類群的分化時間進行推斷（Bouckaert et al.， 2014），使用jModelTest 2計算堿基替換模型（Darriba et al.， 2012），采用Yule Model模型，寬松分子鐘，進化速率為1.0。采用兩個化石校準點對分化時間進行校正，第一個化石點為殼斗科最早的大化石記錄（Grímsson et al.， 2016），用于校準外類群水青岡屬與內(nèi)類群的分化時間；第二個化石點為錐屬最早化石記錄（Wilf et al.， 2019），用于校準錐屬與栗屬的分化時間。獨立運行3次MCMC模擬，每次代數(shù)為100 000 000，每1 000代取樣1次，在TRACER v1.7.1中查看其ESS是否大于200（Rambaut et al.， 2018），如果ESS>200，則說明結(jié)果收斂。使用TREEANNOTATOR v2.6.0軟件構(gòu)建最大可信樹，前30%作為burn-in舍棄。

2 結(jié)果與分析

2.1 麻櫟亞組不同物種單倍型共享分析

從國內(nèi)麻櫟亞組物種276個個體獲得了77個共有蛋白編碼基因，串聯(lián)后長度為67 863 bp，共檢測出43個單倍型。3個物種間存在單倍型共享現(xiàn)象（圖1），12個單倍型為麻櫟、栓皮櫟共享，H14為麻櫟和小葉櫟共享，H19為栓皮櫟和小葉櫟共享，H4為3個物種共享單倍型。共檢測到28個獨享單倍型，其中19個為麻櫟獨享，5個為栓皮櫟獨享，4個為小葉櫟獨享。由圖2可知，15個麻櫟亞組物種共享單倍型中有7個分布在多個不同居群，主要涉及東北、華東、西南、華南地區(qū)11個居群的混合現(xiàn)象；而28個物種獨享單倍型分布則更傾向于單個居群，僅4個物種獨享單倍型出現(xiàn)在不同居群。

2.2 質(zhì)體基因組特征及其系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系

276條麻櫟亞組質(zhì)體全基因組總長范圍為160 806～161 311 bp，G+C含量為37.8%，對276條序列進行共線性分析發(fā)現(xiàn)其無基因重排現(xiàn)象，對質(zhì)體全基因組進行滑窗分析，高變異區(qū)段集中在rbcL-accD、ccsA-ndhD、ycf1、trnK（UUU）-rps16區(qū)段，對276條全基因組序列比對后識別到846個有效變異位點，其中309個位于蛋白編碼序列。基于蛋白編碼基因序列的系統(tǒng)發(fā)育樹（圖3）中，國內(nèi)麻櫟亞組物種基本全部聚在一支上，僅LSK居群的一個麻櫟樣品與冬青櫟組物種萬山櫟（Q. pseudosetulosa）聚在一支。麻櫟亞組物種先是與湖北地區(qū)的匙葉櫟、巴東櫟（Q. engleriana）組成一個分支，然后與四川西南部的帽斗櫟（Q. guyavifolia）、黃背櫟（Q. pannosa）及四川東北邊緣的刺葉櫟（Q. spinosa）、匙葉櫟組成一個大分支，再后來這一大分支又與歐洲土耳其櫟組物種組成的分支互為姐妹支，其中包含歐洲地區(qū)的土耳其櫟（Q. cerris）、歐洲栓皮櫟（Q. suber）、栗葉櫟（Q. castaneifolia）。根據(jù)麻櫟亞組物種主體分支的內(nèi)部聚集情況，總體上可將其劃分為4個小分支：分支1涵蓋了18個居群的43個體；分支2涵蓋了10個居群的19個體；分支3由7個居群的10個體組成；分支4由2個居群的2個麻櫟個體組成。

2.3 種群分歧時間

在BEAST推斷的系統(tǒng)發(fā)育樹（圖4）中，冬青櫟組物種與土耳其櫟組物種的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系與ML樹并不一致，在BEAST構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育中，歐洲土耳其櫟組物種與四川東北部的冬青櫟組物種聚為一支。而麻櫟亞組分支內(nèi)部拓撲關(guān)系與ML法構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育樹大體一致，麻櫟亞組物種4個主要分支中，最近共同祖先時間分別為分支1（8.37 Ma）、分支2（8.98 Ma）、分支3（9.76 Ma）；分支1、分支2、分支3形成的分支與分支4的最近共同祖先時間是12.70 Ma。整個分布區(qū)的麻櫟亞組物種與湖北、四川西南部地區(qū)的冬青櫟組物種最近共同祖先時間為18.41 Ma；歐洲土耳其櫟組物種與四川東北邊緣的冬青櫟物種最近共同祖先時間為18.61 Ma；旅順口地區(qū)的麻櫟（單倍型H43）與廣東地區(qū)的萬山櫟最近共同祖先時間為14.42 Ma。東亞土耳其櫟組-冬青櫟組分支與歐洲土耳其櫟組物種最近共同祖先時間為19.98 Ma。麻櫟亞組物種中，首先分化出來的是遼東半島旅順口（LSK）居群的H43單倍型，然后是旅順口（LSK）與莊河（ZHX）居群共享單倍型H42（分支4），最后在相近時間里分支1、分支2、分支3相繼分化出來。

3 討論與結(jié)論

3.1 麻櫟亞組3個物種的單倍型共享

對國內(nèi)麻櫟亞組3個物種276個個體的質(zhì)體單倍型研究表明，麻櫟亞組3個物種間單倍型存在共享。就數(shù)量性狀而言，共享單倍型數(shù)量為15，出現(xiàn)頻率較高，共計172個個體，占全部個體的62.32%；而獨享單倍型數(shù)量為28，出現(xiàn)頻率較低，104個個體僅占全部個體的37.68%。Li等（2022）的研究發(fā)現(xiàn)麻櫟亞組3個物種存在廣泛的單倍型共享，并推測3個麻櫟亞組物種曾共享一個祖先質(zhì)體基因庫，在現(xiàn)代物種形成之前可能已經(jīng)分化為不同譜系，麻櫟亞組內(nèi)單倍型廣泛共享主要來源于過去發(fā)生和正在進行的漸滲/雜交以及祖先多態(tài)性的保留。本研究由于使用質(zhì)體基因組數(shù)據(jù)，在單倍型解析上較之前的研究有了更高的分辨率，并且發(fā)現(xiàn)物種間共享單倍型大多數(shù)在同一地點或臨近地點共享，這一現(xiàn)象表明物種間的質(zhì)體共享主要是由近期同域雜交導(dǎo)致的質(zhì)體捕獲造成，因為譜系篩選是一個隨機過程，不太可能形成如此顯著的同域物種間質(zhì)體共享現(xiàn)象。

值得一提的是，東北地區(qū)檢測到了出現(xiàn)在不同進化支上多種不同類型的單倍型，表明該區(qū)域可能是麻櫟亞組一個長期穩(wěn)定的冰期避難所。前人對山楊（Hou et al.， 2018）、蒙古櫟（Zeng et al.， 2015）、五味子（Ye et al.， 2019）等大量譜系地理研究也表明，東北地區(qū)在末次冰期是長期穩(wěn)定的森林植物避難所。遼東半島以及渤海地區(qū)可以容許麻櫟亞組物種能夠在冰期分布區(qū)收縮和冰期后擴張期間穩(wěn)定地在東北地區(qū)定殖。而華中、華東地區(qū)則是單倍型共享發(fā)生最頻繁的區(qū)域，Li等（2021）的研究就表明70%的麻櫟亞組雜交個體均來自此地。

3.2 麻櫟亞組與東亞冬青葉櫟組的質(zhì)體捕獲

核基因組數(shù)據(jù)構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育表明整個土耳其櫟組構(gòu)成一個單系類群（Hipp et al.， 2020），東亞分支和歐洲分支的分歧時間約在早漸新世（30 Ma）；而在質(zhì)體基因組構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育樹及分化時間中，麻櫟亞組首先與東亞的冬青櫟組物種組成東亞土耳其櫟-冬青櫟（Cerris-Ilex）分支，而且在東亞Cerris-IlLjFais5WhTde7e0QhsJpFtkXSOmZ3yXH71CYZ7dmGBU=ex分支內(nèi)，麻櫟亞組并沒有與整個東亞的冬青櫟組組成姐妹分支，而是僅與湖北的巴東櫟和匙葉櫟組成姐妹分支，其他多個早出的冬青櫟組分支是由四川東部和涼山地區(qū)的冬青櫟組物種構(gòu)成。整個東亞Cerris-Ilex分支與Cerris歐洲分支開始分化的時間為中新世早期（19.98 Ma），與Zhou等（2022）研究中質(zhì)體基因組推斷的時間比較接近。相比核基因組推斷的土耳其櫟組東亞分支與歐洲分支的間斷時間，質(zhì)體基因組推斷的時間晚了將近10 Ma，說明其與冬青櫟組物種接觸并產(chǎn)生基因交流的時間要晚于土耳其櫟組東亞和歐洲分支地理分化的時間。土耳其櫟組東亞分支與歐洲分支在地理分布上呈間斷分布，與喜馬拉雅隆升、古地中海退卻（孫航，2002）造成的鐵筷子屬（Helleborus）（Sun et al.， 2001）、綠絨蒿屬（Meconopsis）（莊璇，1981）、馬甲子屬（Paliurus）（Chen et al.， 2017）等類群的經(jīng)典東亞-地中海間斷分布模式不同，土耳其櫟組的間斷分布很可能是由亞洲北部溫帶落葉森林植被消失所造成（Denk et al.， 2023）。由此，我們推測麻櫟亞組的祖先物種很可能是由于北部溫帶落葉森林植被消失導(dǎo)致瓶頸效應(yīng)，分布區(qū)被迫南遷且種群相對較小，與廣泛分布在亞熱帶區(qū)域的冬青櫟組物種接觸并發(fā)生雜交，從而得以捕獲冬青櫟組的質(zhì)體。

土耳其櫟組與冬青櫟組關(guān)系密切，曾發(fā)生過多次質(zhì)體捕獲事件，如土耳其櫟組東亞分支與歐洲分支中均發(fā)現(xiàn)了與冬青櫟組物種雜交的“痕跡”（Simeone et al.， 2016）。東亞分支內(nèi)，本研究在旅順口（LSK）居群中發(fā)現(xiàn)了一個與冬青櫟組物種萬山櫟聚為一支的單倍型（H43），這一單倍型表明土耳其櫟組物種和冬青櫟組物種可能發(fā)生過不止一次質(zhì)體捕獲。但是，由于萬山櫟是萬山群島的一個孑遺物種，在地理上跟東北地區(qū)的麻櫟亞組物種沒有直接接觸，因此此次質(zhì)體捕獲很可能來自其他與萬山櫟共享相同質(zhì)體類型的冬青櫟組物種，如烏岡櫟等；盡管目前東北地區(qū)并沒有冬青櫟組的分布，但地質(zhì)歷史上國內(nèi)冬青櫟組的歷史地理分布可能更為靠北。

現(xiàn)存麻櫟亞組的質(zhì)體主要是與冬青櫟組其中一次捕獲的結(jié)果，這一捕獲事件發(fā)生時間為早漸新世至中新世之間，即核基因推斷的土耳其櫟組東亞分支與歐洲分支間斷時間之后，質(zhì)體基因推斷的麻櫟亞組與冬青櫟組質(zhì)體單倍型分化的時間之前，現(xiàn)代麻櫟亞組與冬青櫟組發(fā)生質(zhì)體捕獲的地理位置很可能是我國的東北至華中地區(qū)一帶。麻櫟亞組在與冬青櫟組物種發(fā)生雜交和質(zhì)體捕獲后，逐步與冬青櫟組物種形成生殖隔離并擴散至東亞各地。麻櫟亞組近期的種間漸滲主要發(fā)生在亞組內(nèi)3個物種之間。麻櫟亞組物種于中新世晚期分化為4個地理規(guī)律不強的分支。這一時期全球氣候的持續(xù)變冷（Guo et al.， 2008）及東亞季風氣候加強（Sun & Wang， 2005）造成了南北植被頻繁變遷，使得麻櫟亞組不同譜系間多次接觸，麻櫟亞組的遺傳譜系也逐漸失去地理規(guī)律。第四紀冰期使得該類群的分布區(qū)進一步片段化，如東北地區(qū)就存在獨立的避難所，先前的研究也表明華中及華東地區(qū)的山地存在麻櫟亞組3個物種共同的避難所（Li et al.， 2021），而間冰期局部擴張現(xiàn)象及不同避難所間的遷徙事件加劇了居群間單倍型共享。

本研究表明，麻櫟亞組3個物種間存在質(zhì)體基因組共享。土耳其櫟組與冬青櫟組曾發(fā)生多次質(zhì)體捕獲事件，但麻櫟亞組現(xiàn)今的質(zhì)體主要來自其中一次捕獲事件。麻櫟亞組物種與冬青櫟組物種接觸并捕獲其質(zhì)體發(fā)生在麻櫟亞組物種現(xiàn)代譜系形成之前，時間限于早漸新世與中新世中期之間。在中新世中期以后2個類群未再發(fā)生過質(zhì)體置換，推測2個類群已經(jīng)形成了極強的生殖隔離。

參考文獻：

BOUCKAERT RR， HELED J， KHNERT D， et al.， 2014. BEAST 2： A software platform for bayesian evolutionary analysis ［J］. PLoS Comput Biol， 10（4）： e1003537.

CAMUS A， 1936. Les chênes： Monographie du genre Quercus et monographie du genre Lithocarpus ［M］. Paris： Encyclopédie conomique de Sylviculture.

CAPELLA-GUTIRREZ S， SILLA-MARTNEZ JM， GABALDN T， 2009. trimal： a tool for automated alignment strimming in large scale phylogenetic analyses ［J］. Bioinformatics， 25（15）： 1972-1973.

CHEN YS， MESEGUER AS， GODEFROID M， et al.， 2017. Out-of-India dispersal of Paliurus （Rhamnaceae） indicated by combined molecular phylogenetic and fossil evidence ［J］. Taxon， 66（1）： 78-90.

DARRIBA D， TABOADA GL， DOALLO R， et al.， 2012. jModelTest 2： more models， new heuristics and parallel computing ［J］. Nat Methods， 9（8）： 772.

DENK T， GRIMM GW， HIPP AL， et al.， 2023. Niche evolution in a northern temperate tree lineage： biogeographical legacies in cork oaks （Quercus section Cerris） ［J］. Ann Bot， 131（5）： 769-787.

FU RR， ZHU Y， LIU Y， et al.， 2022. Genome-wide analyses of introgression between two sympatric Asian oak species ［J］. Nat Ecol Evol， 6（7）： 924-935.

GRMSSON F， GRIMM GW， ZETTER R， et al.， 2016. Cretaceous and paleogene Fagaceae from North America and Greenland： evidence for a Late Cretaceous split between Fagus and the remaining Fagaceae ［J］. Acta Palaeobot， 56（2）： 247-305.

GUO ZT， SUN BN， ZHANG ZS， et al.， 2008. A major reorganization of Asian climate by the early Miocene ［J］. Clim Past， 4（3）： 153-174.

HIPP AL， MANOS PS， HAHN M， et al.， 2020. Genomic landscape of the global oak phylogeny ［J］. New Phytol， 226（4）： 1198-1212.

HOU Z， WANG ZS， YE ZY， et al.， 2018. Phylogeographic analyses of a widely distributed Populus davidiana： Further evidence for the existence of glacial refugia of cool-temperate deciduous trees in northern East Asia ［J］. Ecol Evol， 8（24）： 13014-13026.

JIN JJ， YU WB， YANG JB， et al.， 2020. GetOrganelle： a fast and versatile toolkit for accurate de novo assembly of organelle genomes ［J］. Genome Biol， 21（1）： 241.

KATOH K， STANDLEY DM， 2013. MAFFT multiple sequence alignment software version 7： improvements in performance and usability ［J］. Mol Biol Evol， 30（4）： 772-780.

KLEINKOPF JA， ROBERTS WR， WAGNER WL， et al.， 2019. Diversification of Hawaiian Cyrtandra （Gesneriaceae） under the influence of incomplete lineage sorting and hybridization ［J］. J Syst Evol， 57（6）： 561-578.

LETUNIC＇ I， BORK P， 2021. Interactive Tree Of Life （iTOL） v5： an online tool for phylogenetic tree display and annotation ［J］. Nucl Acid Res， 49（W1）： W293-W296.

LI Y， 2019. Genetic structure and evolutionary history of Chinese oak species in Quercus section Cerris ［D］. Nanjing： Nanjing Forestry University： 183. ［李垚， 2019. 中國櫟屬麻櫟組樹種的遺傳結(jié)構(gòu)與演化歷史 ［D］. 南京： 南京林業(yè)大學： 183.］

LI Y， WANG L， ZHANG XW， et al.， 2022. Extensive sharing of chloroplast haplotypes among East Asian Cerris oaks： The imprints of shared ancestral polymorphism and introgression ［J］. Ecol Evol， 12（8）： e9142.

LI Y， ZHANG XW， FANG YM， 2014. Predicting the impact of global warming on the geographical distribution pattern of Quercus variabilis in China ［J］. Chin J Appl Ecol， 25（12）： 3381-3389. ［李垚， 張興旺， 方炎明， 2014. 氣候變暖對中國栓皮櫟地理分布格局影響的預(yù)測 ［J］. 應(yīng)用生態(tài)學報， 25（12）： 3381-3389.］

LI Y， ZHANG XW， FANG YM， 2016. Responses of the distribution pattern of Quercus chenii to climate change following the Last Glacial Maximum ［J］. Chin J Plant Ecol， 40（11）： 1164-1178. ［李垚， 張興旺， 方炎明， 2016. 小葉櫟分布格局對末次盛冰期以來氣候變化的響應(yīng) ［J］. 植物生態(tài)學報， 40（11）： 1164-1178.］

LI Y， ZHANG XW， WANG L， et al.， 2021. Influence of pliocene and pleistocene climates on hybridization patterns between two closely related oak species in China ［J］. Ann Bot， 129（2）： 231-245.

LIANG YP， SHI Y， YUAN S， et al.， 2022. Linked selection shapes the landscape of genomic variation in three oak species ［J］. New Phytol， 233（1）： 555-568.

LIU L， DU YX， FOLK RA， et al.， 2020. Plastome evolution in Saxifragaceae and multiple plastid capture events involving Heuchera and Tiarella ［J］. Front Plant Sci， 11： 361.

LIU X， WANG Z， SHAO W， et al.， 2017. Phylogenetic and taxonomic status analyses of the abaso section from multiple nuclear genes and plastid fragments reveal new insights into the North Americaorigin of Populus （Salicaceae） ［J］. Front Plant Sci， 7： 2022.

MELESHKO O， MARTIN MD， KORNELIUSSEN TS， et al.， 2021. Extensive genome-wide phylogenetic discordance is due to incomplete lineage sorting and not ongoing introgression in a rapidly radiated bryophyte genus ［J］. Mol Biol Evol， 38（7）： 2750-2766.

PERCY DM， ARGUS GW， CRONK QCB， et al.， 2014. Understanding the spectacular failure of DNA barcoding in willows （Salix）： Does this result from a trans-specific selective sweep？ ［J］. Mol Ecol， 23（19）： 4737-4756.

QU XJ， MOORE MJ， LI DZ， et al.， 2019. PGA： a software package for rapid， accurate， and flexible batch annotation of plastomes ［J］. Plant Methods，15： 50.

RAMBAUT A， DRUMMOND AJ， XIE D， et al.， 2018. Posterior summarization in Bayesian phylogenetics using tracer 1.7 ［J］. Syst Biol， 67（5）： 901-904.

RIESEBERG LH， SOLTIS DE， 1991. Phylogenetic consequences of cytoplasmic gene flow in plants ［J］. Am J Bot， 5（1）： 65-84.

ROZAS J， FERRER-MATA A， SNCHEZ-DELBARRIO JC， et al.， 2017. DnaSP 6： DNA sequence polymorphism analysis of large data sets ［J］. Mol Biol Evol， 34（12）： 3299-3302.

SIMEONE MC， CARDONI S， PIREDDA R， et al.， 2018. Comparative systematics and phylogeography of Quercus section Cerris in western Eurasia： inferences from plastid and nuclear DNA variation ［J］. PeerJ， 6： e5793.

SIMEONE MC， GRIMM GW， PAPINI A， et al.， 2016. Plastome data reveal multiple geographic origins of Quercus Group Ilex ［J］. PeerJ， 4： e1897.

STAMATAKIS A， 2014. RAxML version 8： a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies ［J］. Bioinformatics， 30（9）： 1312-1313.

STULL GW， PHAM KK， SOLTIS PS， et al.， 2023. Deep reticulation： the long legacy of hybridization in vascular plant evolution ［J］. Plant J， 114（4）： 743-766.

SUN H， 2002. Tethys tetreat and Himalayas-Hengduanshan Mountains uplift and their significance on the origin and development of the Sino-Himalayan elements and alpine flora ［J］. Acta Bot Yunnan， 24（3）： 273-288. ［孫航， 2002. 古地中海退卻與喜馬拉雅-橫斷山的隆起在中國喜馬拉雅成分及高山植物區(qū)系的形成與發(fā)展上的意義 ［J］. 云南植物研究， 24（3）： 273-288.］

SUN H， MCLEWIN W， FAY MF， 2001. Molecular phylogeny of Helleborus （Ranunculaceae）， with an emphasis on the East Asian-Mediterranean disjunction ［J］. Taxon， 50（4）： 1001-1018.

SUN XJ， WANG PX， 2005. How old is the Asian monsoon system？— Palaeobotanical records from China ［J］. Palaeogeogr Palaeoclimatol Palaeoecol， 222（3/4）： 181-222.

TEKPINAR AD， AKTA瘙塁C， KANSU ， et al.， 2021. Phylogeography and phylogeny of genus Quercus L. （Fagaceae） in Turkey implied by variations of trnT（UGU）-L（UAA）-F （GAA） chloroplast DNA region ［J］. Tree Genet Genom， 17： 1-18.

TSITRONE A， KIRKPATRICK M， LEVIN DA， 2003. A model for chloroplast capture ［J］. Evolution， 57（8）： 1776-1782.

WILF P， NIXON KC， GANDOLFO MA， et al.， 2019. Eocene Fagaceae from Patagonia and Gondwanan legacy in Asian rainforests ［J］. Science， 364（6444）： eaaw5139.

YANG J， DI XY， MENG X， et al.， 2016. Phylogeography and evolution of two closely related oak species （Quercus） from north and northeast China ［J］. Tree Genet Genom， 12（89）： 1-14.

YANG YY， QU XJ， ZHANG R， et al.， 2021. Plastid phylogenomic analyses of Fagales reveal signatures of conflict and ancient chloroplast capture ［J］. Mol Phylogenet Evol， 163： 107232.

YE JW， ZHANG ZK， WANG HF， et al.， 2019. Phylogeography of Schisandra chinensis （Magnoliaceae） reveal multiple refugia with ample gene flow in Northeast China ［J］. Front Plant Sci， 10： 199.

ZENG YF， WANG WT， LIAO WJ， et al.， 2015. Multiple glacial refugia for cool-temperate deciduous trees in northern East Asia： the Mongolian oak as a case study ［J］. Mol Ecol， 24（22）： 5676-5691.

ZHOU BF， YUAN S， CROWL AA， et al.， 2022. Phylogenomic analyses highlight innovation and introgression in the continental radiations of Fagaceae across the Northern Hemisphere ［J］. Nat Commun， 13（1）： 1320.

ZHOU ZK， 1992. Origion， phylogeny and dispersal of Quercus from China ［J］. Acta Bot Yunnan， 14（3）： 227-236. ［周浙昆， 1992. 中國櫟屬的起源演化及其擴散 ［J］. 云南植物研究， 14（3）： 227-236.］

ZHUANG X， 1981. The systematic evolution and the geographical distribution of Meconopsis Vig ［J］. Acta Bot Yunnan， 3（2）： 139-146. ［莊璇， 1981. 綠絨蒿屬的系統(tǒng)演化及地理分布 ［J］. 云南植物研究， 3（2）： 139-146.］