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    基于轉錄組測序的烏桕葉色相關基因的挖掘

    2024-09-24 00:00:00王曉曉鄭旭趙文靜繆美華劉興滿
    江蘇農業(yè)學報 2024年8期

    收稿日期:2023-10-11

    基金項目:中央財政林業(yè)科技推廣示范基金項目[蘇(2021)TG12];江蘇省蘇北科技專項(SZ-LYG202142);連云港市財政局專項基金項目(QNJJ2205)

    作者簡介:王曉曉(1996-),女,山東濟南人,碩士,研究實習員,主要從事觀賞樹種栽培及遺傳育種研究。(E-mail)2402287168@qq.com

    通訊作者:劉興滿,(E-mail)yyyy28@126.com

    摘要: 烏桕(Triadica sebifera)耐鹽堿能力強,葉色隨季節(jié)變化顯著,尤以秋季觀賞性最佳,是園林綠化中常用的彩葉植物。為揭示烏桕葉片呈色的分子機制,本研究對自主選育的3個烏桕品種連桕1號、云臺紅桕、云臺金桕轉色前后的葉片進行轉錄組測序,共獲得123.78 GB測序數據,70 815個高質量單一基因序列(Unigenes),其中48 367個Unigenes得到了功能注釋。將3個烏桕品種轉色前后的轉錄組數據進行兩兩對比,各比較組之間鑒定出共有的差異表達基因(DEG)2 674個。GO分析發(fā)現,DEG主要與細胞過程、細胞、結合等生物學功能相關。通過KEGG Pathway功能分析,篩選出53個與烏桕葉色相關的DEG,包括與花青素合成有關的基因14個,與卟啉和葉綠素代謝有關的基因22個,與類胡蘿卜素生物合成有關的基因17個。其中花青素合成途徑相關基因在烏桕轉色后相對表達量上升,葉綠素、類胡蘿卜素合成途徑相關基因相對表達量下降,而葉綠素、類胡蘿卜素降解途徑相關基因相對表達量上升,該結果與葉片中色素含量的變化趨勢一致。本研究結果可為探究烏桕葉片呈色機制提供理論依據。

    關鍵詞: 烏桕;葉色變化;轉錄組;基因挖掘;分子機制;呈色

    中圖分類號: S687.9 文獻標識碼: A 文章編號: 1000-4440(2024)08-1521-12

    Mining of genes related to Triadica sebifera leaf color based on transcriptome sequencing

    WANG Xiaoxiao, ZHENG Xu, ZHAO Wenjing, MIAO Meihua, LIU Xingman

    (Lianyungang Academy of Agricultural Sciences, Lianyungang 222000, China)

    Abstract: Triadica sebifera is a frequently-used color-leafed plant in landscaping because of its strong salt-tolerance and remarkable leaf color change with seasons, and it has the best ornamental properties in autumn. In order to reveal the molecular mechanism of leaf coloration of Triadica sebifera, the transcriptomes of leaves of three self-selected varieties of Triadica sebifera (Lianjiu No.1, Yuntaihongjiu and Yuntaijinjiu) were sequenced before and after leaf color changed. A total of 123.78 GB sequencing data were obtained, with 70 815 high-quality Unigenes, of which 48 367 were functionally annotated. A total of 2 674 shared differentially expressed genes (DEGs) of different comparison groups were identified from the transcriptome data of three Triadica sebifera varieties before and after color transformation, through pairwise comparison. Go analysis revealed that DEGs were mainly related to biological functions such as Cell process, Cell and Binding. Through functional analysis of KEGG Pathway, 53 DEGs related to leaf color were screened, including 14 genes related to anthocyanin synthesis, 22 genes related to porphyrin and chlorophyll metabolism and 17 genes related to biosynthesis of carotenoid. The relative expression levels of genes related to anthocyanin biosynthesis pathway were increased and those related to chlorophyll and carotenoid biosynthesis pathways were decreased, the relative expression levels of genes related to chlorophyll and carotenoid degradation pathways were increased, which results were consistent with the change trends of pigment content in leaves. The results of this study can provide a theoretical basis for exploring the mechanism of leaf coloration of Triadica sebifera.

    Key words: Triadica sebifera;leaf color change;transcriptome;gene mining;molecular mechanism;coloration

    烏桕(Triadica sebifera)隸屬大戟科(Euphorbiaceae)烏桕屬(Triadica),在中國栽培歷史悠久,耐鹽堿能力強,具有觀賞、油用、藥用等多種用途。烏桕樹體高大,在秋季呈現綠、紅、黃、紫等豐富的葉色,因此常用于道路綠化、公園造景,極具觀賞價值[1]。目前對烏桕的研究主要集中在繁殖栽培[2]、油用品質[3]、種子性狀[4]等方面。倪正[5]通過對比金黃4號、合紅6號和滁紫1號不同發(fā)育期葉片色素含量和N元素含量,闡明了兩者對葉色的影響。吳飛洋等[6]通過探究影響烏桕葉片轉色的環(huán)境因素,發(fā)現山地紅壤條件下的全光照處理更有利于秋季烏桕葉色的呈現。目前對烏桕葉片呈色機理的研究主要集中在生理特性和環(huán)境因子上,在分子水平上對烏桕呈色機制的研究還鮮有報道。

    色素是植物葉片呈色的物質基礎,葉綠素、類胡蘿卜素、花色素苷是決定葉色的主要色素,其中由花青素和糖組成的糖苷是紅葉植物的主要呈色物質[7]。當色素含量和比例發(fā)生變化時,葉色也會隨之改變[8]。近年來,轉錄組測序(RNA-Seq)技術不斷迭代升級,已成為研究彩葉植物呈色機制的重要工具。利用轉錄組測序技術,Dong等[9]發(fā)現,在熱脅迫下雞爪槭(Acer palmatum)中花青素和類胡蘿卜的生物合成相關基因表達量顯著上調,而葉綠素的生物合成相關基因表達量顯著下調,色素合成相關基因表達量的變化是葉色由紅變綠的直接分子機制。Liu等[10]對三色觀賞甘藍(Brassica oleracea L. var. acephala)轉錄組進行測序發(fā)現,甘藍葉片從綠色轉為白色是由于葉綠素生物合成過程受到抑制。

    連桕1號、云臺紅桕及云臺金桕均是從烏桕實生苗中選育出的新品種。其中,連桕1號葉片碩大,葉面積為普通烏桕的2倍,秋季葉片呈紫紅色,最佳觀葉期25 d。云臺紅桕早秋葉片呈亮紅色,最佳觀葉期比連桕1號提早1周。秋季云臺金桕葉片呈金黃色,葉片轉色早,觀賞期長。此外,3個烏桕品種耐鹽能力強,均可在含鹽量5‰的沿海地區(qū)種植。本研究以上述品種轉色前后的葉片(綠色葉、紅色葉、黃色葉)為研究對象,探究色素合成相關基因的差異表達情況,以揭示烏桕葉片呈色機制,同時為調控烏桕葉色、延長觀賞期提供理論依據。

    1 材料與方法

    1.1 試驗材料

    試驗材料為連云港市農業(yè)科學院東辛試驗基地自主選育的3個烏桕品種:連桕1號、云臺紅桕、云臺金桕。于2021年9月至11月分別采集3個烏桕品種的轉色前和轉色后的葉片,3個烏桕品種的葉片轉色前均為綠色,轉色后分別為紫紅色、紅色和金黃色,每種葉片設置3次生物學重復,依次進行編號(表1)。

    1.2 試驗方法

    1.2.1 色素含量的測定 花青素、葉綠素和類胡蘿卜素含量分別參照植物原花青素試劑盒、植物葉綠素含量試劑盒、類胡蘿卜素含量試劑盒(蘇州科銘生物技術有限公司產品)說明書,使用分光光度法進行測定,均為鮮重含量。

    1.2.2 總RNA的提取與質量檢測 使用MiniBEST Plant RNA Extraction試劑盒(日本TaKaRa公司產品)提取總RNA,隨后使用核酸蛋白質濃度測定儀(德國Eppendorf公司產品,產品型號為BioPhotometer Plus 6132)檢測RNA的純度、濃度和完整度,將RNA保存于-80 ℃冰箱中備用。

    1.2.3 cDNA文庫的構建及測序 用帶有Oligo dT的磁珠特異性結合帶有PolyA尾的mRNA,利用打斷試劑使mRNA片段化,以打斷后的mRNA為模板合成一鏈cDNA,隨后利用二鏈合成反應體系合成二鏈cDNA。使用試劑盒純化回收、末端修復并連接測序接頭,然后對片段大小進行選擇,最后進行PCR擴增。cDNA文庫的測序在Illumina平臺上進行。

    1.2.4 測序數據的過濾與組裝 對原始數據(Raw reads)進行過濾,得到高質量序列(Clean reads)。使用Trinity軟件進行de novo組裝,利用CD-HIT軟件聚類得到非冗余序列(Unigenes)。使用eXpress軟件計算Unigenes的表達水平,表達水平用FPKM值表示。

    1.2.5 Unigenes功能注釋 用7個功能數據庫對組裝得到的Unigenes進行注釋。其中KEGG、GO、NR、eggNOG、SwissProt、KOG注釋通過Diamond軟件進行,Pfam注釋通過HMMER軟件進行。

    1.2.6 差異表達基因(DEG)的篩選 首先篩選保留counts>2的基因,利用DESeq2軟件對各樣本基因的counts數目進行標準化處理,計算差異表達倍數(Fold change),將q<0.05且Fold change>2作為篩選條件,采用負二項分布檢驗的方式進行差異顯著性檢驗,最終根據檢驗結果確定DEG。

    1.2.7 DEGs的表達模式分析 使用TBtools軟件可視化展示候選DEG的相對表達量。

    2 結果與分析

    2.1 烏桕轉色前后色素含量的變化

    由圖1可以看出,轉色后連桕1號、云臺紅桕、云臺金桕葉片的花青素含量顯著高于轉色前,而葉綠素a、葉綠素b和類胡蘿卜素含量均顯著低于轉色前(P<0.05)。其中,連桕1號轉色后的花青素含量是轉色前的9.84倍,葉綠素(a+b)和類胡蘿卜素含量分別為轉色前的64.30%和51.70%;云臺紅桕轉色后的花青素含量是轉色前的13.20倍,葉綠素(a+b)和類胡蘿卜素含量分別為轉色前的23.94%和42.62%;云臺金桕轉色后的花青素含量是轉色前的5.54倍,葉綠素(a+b)和類胡蘿卜素含量分別為轉色前的4.56%和49.18%。

    2.2 轉錄組測序結果及質量評估

    以3個烏桕品種轉色前后的葉片為材料,構建18個cDNA文庫,使用Illumina平臺進行轉錄組測序,共獲得123.78 GB序列數據,拼接出70 815個Unigenes。將Raw reads過濾后,平均每個文庫的Clean reads為47.48 MB,有效數據量為6.69~7.14 GB,Q30堿基均不低于94.75%,平均GC含量為42.74%(表2)。以上研究結果表明,本次測序數據質量良好,可用于后續(xù)分析。

    2.3 Unigenes功能注釋

    將得到的Unigenes在7個數據庫(NR、SwissProt、KEGG、KOG、eggNOG、GO和Pfam)中進行功能注釋的結果見表3。有6 633個Unigenes(9.37%)被7個數據庫同時注釋,有48 367個Unigenes(68.30%)被任一數據庫注釋。注釋到Unigenes數量最多的為NR數據庫,共有48 103個Unigenes與其顯著相關,占總數的67.93%,其中,序列長度為300~<1 000 bp的Unigenes占24.53%,序列長度≥1 000 bp的占43.40%。

    NR注釋結果顯示,與烏桕具有同源性的物種有10個,其中巴西橡膠樹同源性較高,達28.72%,其次為蓖麻、麻風樹、木薯,同源性均在12.54%及以上(圖2)。

    隨后將烏桕Unigenes序列注釋到KOG數據庫,得到基因同源物的分類信息,結果如圖3所示。32 164個Unigenes根據基因功能歸納為25個組,其中注釋到功能預測(General function prediction only)類別的Unigenes數量最多,有6 635個,占注釋總數的20.63%;其次是翻譯后修飾(Posttranslational modification)、蛋白質轉換(Protein turnover)、分子伴侶(Chaperones)類別,有3 295個Unigenes,占總數的10.24%,注釋到信號轉導機制(Signal transduction mechanisms)類別的Unigenes有2 799個,占總數的8.70%。

    2.4 Unigenes的差異表達分析

    為獲得烏桕葉色變化的相關基因,將連桕1號轉色前(LGA)、連桕1號轉色后(LGB)、云臺紅桕轉色前(LGC)、云臺紅桕轉色后(LGD)、云臺金桕轉色前(LGE)、云臺金桕轉色后(LGF)的轉錄組數據進行兩兩對比,分為LGB和LGA、LGD和LGC、LGF和LGE、LGD和LGB和LGF和LGB 5個比較組,并將q<0.05且Fold change>2作為篩選條件來篩選DEG,共鑒定出52 491個DEG,DEG數量統(tǒng)計結果如圖4所示。LGB和LGA的比較組共有24 616個DEG,其中有11 765個DEG表達上調,12 851個表達下調;LGD和LGC的比較組共有28 686個DEG,其中有13 316個DEG表達上調,15 370個DEG表達下調;LGF和LGE的比較組共有37 669個DEG,其中有19 789個DEG表達上調,17 880個DEG表達下調;LGD和LGB的比較組共有11 648個DEG,其中有5 469個DEG表達上調,6 179個DEG表達下調;LGF和LGB的比較組共有24 492個DEG,其中有13 515個DEG表達上調,10 977個DEG表達下調。5個比較組共有的DEG有2 674個(圖4、圖5)。

    2.5 DEG的GO富集分析

    對3個烏桕品種葉片轉色前后的DEG進行GO富集分析發(fā)現,所有的DEG被富集在生物過程、細胞組分和分子功能三大類別。在生物過程類別中,DEG主要富集在細胞過程和代謝過程中,LGB 和LGA的比較組中的DEG數量分別為7 936個和6 746個,LGD和LGC的比較組中DEG數量分別為9 582個和8 224個,LGF和LGE的比較組中DEG數量分別為12 836個和10 923個,LGD和LGB的比較組中DEG數量分別為3 938個和3 450個,LGF和LGB的比較組中DEG數量分別為8 423個和7 296個。在細胞組分類別中,DEG主要富集在細胞和細胞成分中,LGB和LGA的比較組中的DEG數量分別為10 101個和10 090個,LGD和LGC的比較組中DEG數量分別為12 215個和12 197個,LGF和LGE的比較組中DEG數量分別為16 216個和16 191個,LGD和LGB的比較組中DEG數量分別為5 058個和5 051個,LGF和LGB的比較組中DEG數量分別為10 631個和10 613個;此外,在5個比較組中有大量DEG富集在分子功能類別中的結合和催化活性中(圖6)。

    2.6 DEG的KEGG Pathway分析

    KEGG Pathway注釋分類對明確DEG的生物學功能起到重要作用[11]。LGB和LGA、LGD和LGC、LGF和LGE、LGD和LGB、LGF和LGB 5個比較組分別得到了126條、127條、127條、125條、126條富集代謝通路,富集的DEG分別為6 515個、7 765個、10 825個、3 378個、7 428個。5個比較組中DEG富集程度排名前20條的代謝通路如圖7所示,可以看出,DEG在類黃酮生物合成、苯丙素生物合成、卟啉和葉綠素代謝、類胡蘿卜素生物合成等通路中的富集程度較高,可能與烏桕葉色變化過程相關。

    2.7 3種烏桕葉色相關基因的表達模式分析

    基于KEGG富集結果,對花青素生物合成途徑、卟啉和葉綠素代謝途徑以及類胡蘿卜素生物合成途徑相關的53個DEG的相對表達量進行可視化展示。

    本研究在6種不同葉色狀態(tài)的烏桕葉片中,篩選出14個與花青素合成相關的DEG,包括查爾酮合成酶基因(CHS)、黃烷酮-3-羥化酶基因(F3H)、二氫黃酮醇還原酶基因(DFR)、花青素合成酶基因(ANS)(圖8A)。隨著連桕1號、云臺紅桕和云臺金桕葉片在秋季轉色,這些基因的表達水平均上調,且在連桕1號轉色后查爾酮合成酶基因(CHS)、黃烷酮-3-羥化酶基因(F3H)、二氫黃酮醇還原酶基因(DFR)、花青素合成酶基因(ANS)表達水平的提升最為明顯。在卟啉和葉綠素代謝途徑中篩選出22個DEG,隨著葉片發(fā)育,葉色轉紅、轉黃,鎂原卟啉Ⅸ甲基轉移酶基因(CHLM)、葉綠素合成酶基因(CHLG)、二乙烯還原酶基因(DVR)、葉綠素羥甲基還原酶基因(HCAR)、δ-氨基酮戊酸脫水酶(ALAD)、尿卟啉原Ⅲ合成酶基因(UROS)、尿卟啉原Ⅲ脫羧酶基因(UROD)、原葉綠素酸酯氧化還原酶基因(POR)、原卟啉原氧化酶基因(PPOX)等與葉綠素合成相關的基因相對表達量下降;而葉綠素b還原酶基因(NOL)、脫鎂葉綠素甲酯酸a加氧酶基因(PAO)等與葉綠素降解相關的基因相對表達量上升(圖8B)。從類胡蘿卜素生物合成途徑中篩選出17個DEG。與轉色前相比,烏桕轉色后葉片中參與類胡蘿卜素生物合成的多種關鍵酶基因相對表達量下降,如八氫番茄紅素脫氫酶基因(PDS)、類胡蘿卜素異構酶基因(CRTISO)、番茄紅素環(huán)化酶基因(LCYE、LCYB)等,參與類胡蘿卜素降解途徑的部分9-順式環(huán)氧化類胡蘿卜素雙加氧酶(NCED)基因表達量上升,且各個基因之間的表達量相差較大,CYP707A基因家族相關基因的表達量上升(圖8C)。

    3 討論

    Illumina Solexa測序技術是利用邊合成邊測序和可逆終止子原理的雙端測序,具有較高的準確性及靈敏度,是研究植物生長發(fā)育的有力工具[12]。目前,人們已對許多彩葉植物進行了轉錄組測序,如文心蘭(Oncidium hybridum)[13]、羅漢松(Podocarpus costalis)[14]、杜梨(Pyrus betulifolia Bunge)[15]、紫薇(Lagerstroemia indica)[16]等,為研究彩葉植物呈色機理奠定了基礎。本研究對連桕1號、云臺紅桕、云臺金桕轉色前后的葉片進行轉錄組測序,共構建18個cDNA文庫,獲得123.78 GB數據,Q30堿基不低于94.75%,平均GC含量42.74%,表明本次測序質量較高,烏桕轉錄組數據滿足后續(xù)分析要求。

    本研究在NR、SwissProt、KEGG、KOG、eggNOG、GO和Pfam 7個數據庫中共成功注釋到48 367個Unigenes。隨后通過差異表達分析共鑒定到124 437個DEG,其中5個比較組共有的DEG為2 674個。GO功能分類結果表明,烏桕葉色變化與細胞過程和代謝過程(生物過程)、細胞和細胞成分(細胞組分)、結合和催化活性(分子功能)等過程密切相關;KEGG富集分析結果顯示,在類黃酮生物合成、苯丙素的生物合成、卟啉和葉綠素代謝、類胡蘿卜素生物合成等通路中的DEG顯著富集,這些代謝途徑可能與烏桕的葉色變化有關。

    花青素的生物合成受多種結構酶基因的控制,這些基因可分為早期生物合成基因(CHS、F3H)和晚期生物合成基因(DFR、ANS)[17-18]。其中CHS是啟動花青素合成的端口基因,負責調控花青素等類黃酮物質的合成和積累[19]。F3H位于CHS下游,是控制二氫黃酮醇合成的關鍵基因,二氫黃酮醇在DFR的作用下,進一步生成無色的花青素,然后由ANS催化成有顏色的花青素,從而影響植物組織著色[20-22]。本研究中,相較于綠色葉,紅色葉和黃色葉中CHS、F3H、DFR、ANS等基因相對表達量和花青素含量顯著上升,這與前人關于雞爪槭(Acer palmatum)[23]和彩葉桂(Osmanthus fragrans)[24]葉色的研究結果類似。由此推測,這些基因表達上升可能導致花青素的合成與積累量升高,從而促使烏桕紅色和黃色葉片的形成。

    葉綠素是植物光合色素的重要組成之一[25-32],呈綠色或藍綠色。Zhou等[33]分別對綠色和白色花椰菜進行研究發(fā)現,綠色植株中參與葉綠素生物合成的相關基因表達水平更高。POR和CHLG均為葉綠素合成途徑中的關鍵酶,前者能夠催化原葉綠素酸酯向葉綠素的轉化,其亞型PORB還具有平衡植物體內原葉綠素酸酯的作用;后者負責脫植基葉綠素酯化,完成葉綠素生物合成的最終步驟[34-35]。本研究發(fā)現烏桕轉色后POR、CHLG基因相對表達量下降,且在云臺金桕中最為明顯,這可能導致葉綠素生物合成過程受阻,從而使烏桕葉片褪綠變黃。已有研究結果表明,在紫花槭中NOL基因表達量上升是造成葉綠素降解、葉片呈現紅色的重要原因[36],本研究結果與之相似。同時,本研究測定的烏桕轉色前后的葉綠素含量,其變化趨勢與轉錄組分析結果一致。

    類胡蘿卜素的生物合成與葉綠素的生物合成相互協調,其含量會對葉色造成影響[37]。八氫番茄紅素是植物體內率先合成的類胡蘿卜素,經PDS和CRTISO等催化生成番茄紅素,然后在LCYB、LCYE的作用下轉化為α-胡蘿卜素和β-胡蘿卜素[38]。Chai等[39]研究水稻斑馬葉突變體時發(fā)現,編碼CRTISO的ZEBRA2基因突變,會導致保護性類胡蘿卜素含量降低。銀杏葉片轉色后期,LCYB顯著下調表達,同時伴隨著類胡蘿卜素含量下降[40]。9-順式環(huán)氧化類胡蘿卜素雙加氧酶(NCED)是參與類胡蘿卜素降解的重要酶之一,也是控制類胡蘿卜素向脫落酸(ABA)轉化的限速中樞[41]。CYP707A基因家族編碼的脫落酸8’-羥基化酶對ABA含量變化起重要作用。本研究發(fā)現,烏桕在類胡蘿卜素合成階段,PDS、CRTISO、LCYB、LCYE等基因相對表達量下降,而在類胡蘿卜素降解階段NCED、CYP707A等基因相對表達量上升,且類胡蘿卜素含量顯著下降,這可能會導致烏桕葉片中ABA含量增多,從而加速葉片衰老,降低活性氧(ROS)的清除效率,因此光氧化損傷可能是造成突變體葉色變化的原因之一。

    4 結論

    本研究對3個烏桕品種連桕1號、云臺紅桕、云臺金桕轉色前后的葉片進行轉錄組測序及分析,共獲得123.78 GB測序數據,70 815個高質量Unigenes;將全部Unigenes與7個數據庫進行比對,有48 367個Unigenes得到功能注釋。GO分析結果顯示,DEG主要與細胞過程和代謝過程(生物過程)、細胞和細胞成分(細胞組分)、結合和催化活性(分子功能)等生物學功能相關。通過KEGG分析,篩選出與花青素、葉綠素、類胡蘿卜素等相關的53個DEG,其中花青素合成途徑相關基因在烏桕轉色后相對表達量上升,葉綠素、類胡蘿卜素合成途徑相關基因相對表達量下降,而葉綠素、類胡蘿卜素降解途徑相關基因相對表達量上升。同時對3個烏桕品種轉色前后的主要色素含量進行測定發(fā)現,花青素含量在轉色后顯著上升,葉綠素和類胡蘿卜素含量在轉色后顯著下降。

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    (責任編輯:成紓寒)

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