冰藻對南大洋大西洋扇區(qū)南極磷蝦越冬期間碳源的貢獻*

陳曉麗 張吉昌 王新良 韓正兵 彭全材 王延清 楊 光

冰藻對南大洋大西洋扇區(qū)南極磷蝦越冬期間碳源的貢獻*

陳曉麗1, 2, 3, 4張吉昌5, 6王新良5, 6韓正兵7彭全材1, 2, 4王延清8楊 光1, 2, 3, 4①

(1. 中國科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室 山東青島 266071; 2. 嶗山實驗室 山東青島 266237; 3. 中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049; 4. 中國科學(xué)院海洋大科學(xué)中心 山東青島 266071; 5. 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部極地漁業(yè)可持續(xù)利用重點實驗室 山東青島 266071; 6. 嶗山實驗室 深藍漁業(yè)工程聯(lián)合實驗室 山東青島 266237; 7. 自然資源部第二海洋研究所 浙江杭州 310012; 8. 中國科學(xué)院海洋研究所工程技術(shù)部 山東青島 266071)

南極磷蝦是南大洋生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵物種, 種群聚集在南大洋的大西洋扇區(qū)。海冰在南極磷蝦生活史中起著重要作用, 海冰及其冰下環(huán)境為磷蝦越冬提供了避難場所, 但海冰是否為磷蝦越冬提供了重要的餌料存在一定的爭議, 對此問題的解決需要量化源于海冰的冰藻對南極磷蝦越冬期間餌料及碳源的貢獻?；?020年冬季(3～8月)于南大洋大西洋扇區(qū)48.1亞區(qū)(布蘭斯菲爾德海峽周邊區(qū)域)和48.3亞區(qū)(南喬治亞島周邊海域)采集的磷蝦樣品, 通過兩種高支鏈類異戊二烯化合物(IPSO25和HBI III)分別作為源于海冰的冰藻和源于水體浮游植物的生物標(biāo)志物, 對兩個區(qū)域冬季磷蝦對冰藻和浮游植物的依賴進行研究。結(jié)果顯示, 處于較高緯度、海冰密集度較高的48.1亞區(qū)的南極磷蝦體內(nèi)含有更高的IPSO25, 而處于開闊水域48.3亞區(qū)的磷蝦體內(nèi)有更高比例的HBI III, 另外48.3亞區(qū)磷蝦的13C和15N穩(wěn)定同位素顯著高于48.1亞區(qū)的磷蝦。48.1亞區(qū)南極磷蝦越冬期間對浮游植物和冰藻的依賴與體長相關(guān), 其中體長相對較短的早期成體呈現(xiàn)更高的依賴性, 同時該區(qū)域磷蝦對冰藻的攝食提高了其營養(yǎng)級地位。48.3區(qū)南極磷蝦越冬期間兩種類異戊二烯含量與15N穩(wěn)定同位素數(shù)值呈負相關(guān)關(guān)系, 表明該區(qū)域南極磷蝦在初級生產(chǎn)匱乏時會攝食動物性餌料。若未來南大洋大西洋扇區(qū)海冰持續(xù)減少, 這將對整個磷蝦種群、磷蝦漁業(yè)的可持續(xù)發(fā)展和區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性產(chǎn)生威脅。

南極磷蝦; 冰藻; 浮游植物; 越冬; 南大洋; 高支鏈類異戊二烯

極地是全球變化的敏感區(qū)域, 全球變暖引起的海冰變化及其對生態(tài)系統(tǒng)的影響受到人們的廣泛關(guān)注(Murphy, 2016; Atkinson, 2019)。南極大磷蝦(, 以下簡稱為南極磷蝦或磷蝦)被認為是南大洋生態(tài)系統(tǒng)的基石物種, 一方面南極磷蝦作為連接初級生產(chǎn)和高營養(yǎng)級生物的中間環(huán)節(jié), 在南大洋食物網(wǎng)中的物質(zhì)循環(huán)和能量傳遞過程起著重要作用(Schmidt, 2016); 另一方面南極磷蝦通過攝食浮游植物、糞便排放以及殘骸沉降對南大洋生物泵的輸出效率產(chǎn)生重要貢獻(Cavan, 2019; Manno, 2020)。因此南極磷蝦的種群變動對整個南大洋食物網(wǎng)和生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要影響(Kohlbach, 2017a)。

盡管南極磷蝦是環(huán)南極分布物種, 其種群主要集中在南大洋的大西洋扇區(qū), 國際上關(guān)于南極磷蝦種群變動的研究也多聚焦于這個扇區(qū)(Loeb, 1997; Atkinson, 2004, 2008; Flores, 2012)?；?0世紀初期Discovery環(huán)南極航次數(shù)據(jù)結(jié)果, 接近70%的磷蝦種群聚集在該扇區(qū)(Atkinson, 2008)。同時該扇區(qū)也是南大洋溫度升高、海冰減少最為明顯的區(qū)域(Yang, 2021a), 受到海冰減少等環(huán)境變化的影響, 南大洋大西洋扇區(qū)磷蝦豐度顯著降低(Atkinson, 2004), 種群極向收縮(Atkinson, 2019), 并且在高緯度海區(qū)形成了新的棲息地(Atkinson, 2022)。與大西洋扇區(qū)相比, 南大洋其他扇區(qū)海冰變化的速率甚至是方向均不一致, 例如羅斯海扇區(qū)海冰甚至呈現(xiàn)增加的趨勢(Blanchard- Wrigglesworth, 2021)。大西洋扇區(qū)海冰的減少以及其他扇區(qū)生境的相對穩(wěn)定使得磷蝦種群聚集區(qū)豐度降低, 從而在環(huán)南極尺度上變得更加均勻(Yang, 2021b)。

海冰在南極磷蝦生活史過程中起著重要作用, 一方面冬季海冰為磷蝦越冬提供了重要的餌料(冰藻)和庇護場所; 另一方面夏季海冰消退時形成的穩(wěn)定水體及藻類的釋放利于浮游植物的暴發(fā), 為磷蝦種群補充提供餌料(Loeb, 1997)。但是目前磷蝦種群變動與海冰變化的耦合機制還不明確, 甚至存在一定的爭議(Meyer, 2017)。主流觀點認為海冰為磷蝦幼體和成體在冬季和春季浮游植物暴發(fā)前提供重要的攝食場所和棲息地(Atkinson, 2004, 2019; Flores, 2012), 或者強調(diào)季節(jié)性海冰覆蓋間接性地對夏季浮游植物生產(chǎn)和磷蝦種群補充產(chǎn)生一定的貢獻(Saba, 2014); 而也有研究認為海冰與磷蝦種群補充沒有太直接的關(guān)系(Reiss, 2017), 并且通過冬季航次的觀測強調(diào)海冰只是為磷蝦幼體越冬的存活提供了庇護場所, 但并非良好的攝食場所(Meyer, 2017)。解決這一分歧的關(guān)鍵在于量化出不同區(qū)域冰藻及源于水體浮游植物的初級生產(chǎn)對南極磷蝦碳源的貢獻及其與時間序列海冰變化的耦合關(guān)系。

將南大洋食物網(wǎng)中的冰藻碳源和水體中的浮游植物碳源清晰分開具有一定的難度, 磷蝦胃含物分析鑒定的硅藻可以源于冰藻, 也可以源于浮游植物(Schmidt,2006, 2014)。近些年兩種類異戊二烯化合物(IPSO25及HBI III)被分別用作源于海冰的硅藻和源于水體的浮游植物硅藻的標(biāo)記物應(yīng)用于極地食物網(wǎng)的研究工作中(Goutte, 2014; Belt, 2016, 2017)。

本研究基于冬季磷蝦生產(chǎn)船采集的樣品, 通過選取兩種高度支鏈類異戊二烯標(biāo)記(IPSO25和HBI III)作為冰藻碳源和浮游植物碳源的標(biāo)志物, 結(jié)合磷蝦的13C和15N穩(wěn)定同位素分析, 對冬季南大洋大西洋扇區(qū)48.1亞區(qū)和48.3亞區(qū)磷蝦對冰藻碳源的依賴進行分析。本研究的目的在于解釋以下三個問題: (1) 南極磷蝦對海冰冰藻和水體浮游藻的依賴是否呈現(xiàn)區(qū)域差異? (2) 南極磷蝦對兩種藻類碳源的依賴是否與體長相關(guān)? (3) 攝食冰藻是否影響了南極磷蝦的營養(yǎng)級地位?

1 材料與方法

1.1 冬季磷蝦樣品的獲取

本研究中所使用的南極磷蝦樣品由 “福榮海”號磷蝦漁船采集。采樣船在2020年對南極海洋生物資源養(yǎng)護委員會(CCAMLR, Conservation of Antarctic Marine Living Resources)所劃定的48.1亞區(qū)(布蘭斯菲爾德海峽)(63°～64°S, 57°～60°W, 3～5月)和48.3亞區(qū)(南喬治亞島)(53°～54.5°S, 35.5°～36.5°W, 6～8月)的冬季漁業(yè)生產(chǎn)期間(3～8月), 每間隔10～14天進行一次磷蝦樣品的收集, 共計19個采樣位點(圖1)。磷蝦捕撈后立即-20 °C冷凍保存, 直至實驗室分析。

1.2 磷蝦基礎(chǔ)生物學(xué)參數(shù)的測定

磷蝦樣品在4 °C條件下進行解凍, 每個采樣位點隨機挑取5尾形態(tài)完整的磷蝦, 共計95尾個體作為樣本, 記錄其單尾個體的體長(B)、濕重(W)、性別等基本參數(shù), 并通過公式計算干重(D)、碳重(C)、體重體長比(F)。保留磷蝦第二腹節(jié)進行穩(wěn)定同位素13C和15N測定。相關(guān)公式如下:

D=6.4578 5×10-5B3.89, (Atkinson, 2006) (1)

C=0.42D, (Atkinson, 2012)(2)

F=W/B3.71. (Steinke, 2021) (3)

1.3 穩(wěn)定同位素分析

磷蝦樣品的第二腹節(jié)經(jīng)真空冷凍干燥48 h后, 使用研缽研磨成粉, 放置于凍存管,-80 °C條件下保存直到分析。樣品的穩(wěn)定性同位素分析采用穩(wěn)定同位素比質(zhì)譜儀(Isoprime-100, Elementar, 英國)進行測定。碳氮的穩(wěn)定同位素比值以國際通用的值(單位: ‰)表示:

=(sample/standard-1)×1000,

式中,代表13C或15N,sample表示所測得的同位素比值(13C/12C或15N/14N), 碳、氮穩(wěn)定同位素的standard分別以國際標(biāo)準物質(zhì)美洲擬箭石(PDB)和大氣氮的同位素值來表示。所有樣品的穩(wěn)定同位素13C和15N值均在中國水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所完成分析。

圖1 大西洋扇區(qū)采樣站位分布圖

注: 黃點1～19表示采樣站位, 1～10號(按采樣時間排序)站位處于48.1亞區(qū)(布蘭斯菲爾德海峽區(qū)域); 11～19號站位處于48.3亞區(qū)(南喬治亞島周邊區(qū)域)

1.4 IPSO25和HBI Ⅲ分析

利用磷蝦樣品測定類異戊二烯化合物(IPSO25和HBI III)的分析方法參考Belt的相關(guān)方法(Belt, 2012)。將已測定好各項生物參數(shù)的磷蝦樣品進行真空冷凍干燥, 加入7-HND和9-OHD作為內(nèi)標(biāo), 加入20%氫氧化鉀-甲醇溶液, 80 °C條件下反應(yīng)2 h, 再用正己烷萃取中性組分, 接著在25 °C條件下氮吹吹干, 用正己烷定容。隨后立即采用Agilen 7890A-5975C氣相色譜-質(zhì)譜聯(lián)用儀進行測定。IPSO25和HBI Ⅲ含量均以ng/g表示。此外, 對IPSO25/[IPSO25+HBI Ⅲ](簡寫為Ⅱ/[Ⅱ+Ⅲ], 表示冰藻在磷蝦藻類來源的餌料(冰藻和浮游藻)中的占比)進行計算, 而磷蝦體組分的(Ⅱ/[Ⅱ+Ⅲ])比值可以用于揭示磷蝦的攝食歷史(Schmidt, 2018)。

1.5 海冰及葉綠素濃度和海水表層溫度數(shù)據(jù)的獲取

本研究中磷蝦樣品采集區(qū)域(48.1亞區(qū), 48.3亞區(qū))和采集時期(2020年3～8月)的海冰、表層溫度及表層葉綠素濃度數(shù)據(jù)從相關(guān)衛(wèi)星數(shù)據(jù)渠道獲取, 其中海冰數(shù)據(jù)源于美國冰雪數(shù)據(jù)中心(NSIDC)(39°～90°S, 0～360°E; 分辨率: 25 km×25 km)(https://nsidc.org/ data/NSIDC-0079/versions/3), 圖2; 葉綠素濃度數(shù)據(jù)源于全球海洋生物地球化學(xué)分析與預(yù)測(80°S～90°N, 0～360°E; 分辨率: 0.25°×0.25°)(https://data.marine. copernicus.eu/product/GLOBAL_ANALYSIS_FORECAST_BIO_001_028/description); 海水表層溫度(SST)來自NOAA海面溫度(90°S～90°N, 180°E～ 180°W;分辨率: 0.25°×0.25°)(https://www.ncei.noaa.gov/products/ climate-data-records/sea-surface-temperature-optimum-interpolation), 葉綠素濃度(chl)和SST數(shù)據(jù)皆為2020年3月1日至8月31日的每日數(shù)據(jù), 并通過Origin繪圖軟件制作折線圖。

1.6 統(tǒng)計分析及圖表繪制

對兩個區(qū)域的各參數(shù), SST、chl、體長、碳重、穩(wěn)定同位素(13C、15N)以及兩種HBIs利用SPSS統(tǒng)計軟件進行獨立樣本檢驗, 比較均值的區(qū)域性差異; 同時也利用SPSS軟件對于各區(qū)域內(nèi)的磷蝦的體長、體重體長比、碳重、兩種HBIs、氮同位素各項數(shù)據(jù)進行l(wèi)og對數(shù)轉(zhuǎn)化后兩兩之間進行Pearson相關(guān)性分析。站位分布圖使用ODV (Ocean Data View)軟件制作, 海冰狀況圖使用Arcgis和Photoshop軟件制作, 其他圖表使用Origin繪圖軟件完成繪制。

2 結(jié)果

2.1 采樣區(qū)域環(huán)境特征

采樣期間內(nèi), 48.1亞區(qū)周邊海域海冰密集度逐漸升高, 處于邊緣冰區(qū), 而48.3亞區(qū)則一直處于開闊水域(圖2)。結(jié)合SST和chl(表1, 圖3), 采樣期間48.1亞區(qū)的海水表層溫度顯著低于48.3亞區(qū)。48.1亞區(qū)的葉綠素濃度3～5月份顯著高于48.3亞區(qū), 而6～8月份顯著低于48.3亞區(qū)。

2.2 磷蝦生理參數(shù)

2.2.1 區(qū)域間對比 通過對比兩區(qū)域間磷蝦的體長和碳重, 發(fā)現(xiàn)48.3亞區(qū)磷蝦體長[(42.69±3.36) mm]和碳重[(42.37±11.80) mg C]都顯著高于48.1亞區(qū)[體長(38.11±2.78) mm, 碳重(27.60±7.27) mg C;<0.05, 圖4]。

圖2 2020年3～8月采樣海區(qū)海冰狀況

注: 圖中黃點表示48.1亞區(qū)采樣點, 紅點表示48.3亞區(qū)采樣點, 藍點表示采樣海區(qū)與海冰的重合區(qū)域

表1 2020年3～8月采樣區(qū)域環(huán)境參數(shù)

Tab.1 Environmental parameters of sampling area from March to August,2020

圖3 2020年3～8月采樣區(qū)域海水表層溫度(SST)和葉綠素濃度(chl a)

圖4 不同采樣區(qū)域磷蝦的體長和碳重均值

穩(wěn)定同位素分析結(jié)果顯示, 48.3亞區(qū)南極磷蝦13C (-23.49‰±1.76‰)和15N (5.10‰±0.43‰)都顯著高于48.1亞區(qū)(13C:-28.42‰±1.64‰,15N: 3.93‰± 0.84‰;<0.05), 這說明48.3亞區(qū)的磷蝦營養(yǎng)級地位高于48.1亞區(qū)的磷蝦(圖5)。

通過定量分析HBIs數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn), 48.1亞區(qū)的磷蝦體內(nèi)的IPSO25顯著高于48.3亞區(qū)磷蝦(<0.01); 與IPSO25的區(qū)域?qū)Ρ冉Y(jié)果相反, HBI Ⅲ在48.3亞區(qū)磷蝦的體內(nèi)的含量顯著高于48.1亞區(qū)磷蝦(<0.01), 同時48.3亞區(qū)的HBI Ⅲ數(shù)據(jù)波動范圍更大(圖6)。另外, 本研究也對指示磷蝦餌料的比值Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)進行了區(qū)域?qū)Ρ? Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)比值越高表示磷蝦以冰藻硅藻為食的比例越高, 并且磷蝦的Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)比值是隨著站點距冰邊緣的距離的增加而降低(Schmidt, 2018), 磷蝦體內(nèi)IPSO25含量占總類異戊二烯含量百分比的區(qū)域性差異(48.1亞區(qū)磷蝦顯著高于48.3亞區(qū))與兩區(qū)域冰藻對磷蝦貢獻度的差異以及距冰緣距離的遠近(48.1亞區(qū): 冰緣區(qū); 48.3亞區(qū): 開闊水域)有很好的吻合。

圖5 不同區(qū)域穩(wěn)定同位素比值(δ13C、δ15N)

48.1亞區(qū)的磷蝦兩種HBIs在體長范圍在30～ 41 mm時呈現(xiàn)同樣的增加的趨勢, 體長大于45 mm之后, 兩種HBIs都呈現(xiàn)下降的趨勢; 說明邊緣冰區(qū)的冰藻可能在磷蝦體長較短的時期提供重要碳源。48.3亞區(qū)的磷蝦兩種HBIs與體長的關(guān)系呈現(xiàn)出與48.1亞區(qū)完全不同的趨勢, 可能是因為無冰區(qū)磷蝦在體長較短的時期對于冰藻碳源的依賴程度低(圖8)。兩個區(qū)域磷蝦15N穩(wěn)定同位素基本隨著體長的增加而增加(圖8)。

2.2.2 區(qū)域內(nèi)相關(guān)性分析 Pearson相關(guān)性分析顯示48.1亞區(qū)磷蝦體重體長比和碳重具有極顯著正相關(guān)關(guān)系(<0.01), 同時IPSO25和氮同位素15N呈現(xiàn)顯著的正相關(guān)關(guān)系(<0.05)。這說明在邊緣冰區(qū)的冰藻碳源對于南極磷蝦營養(yǎng)級地位的升高有重要貢獻。

在48.3亞區(qū), 磷蝦的體長和體重體長比具有顯著的負相關(guān)關(guān)系, 和碳重具有極顯著的正相關(guān)關(guān)系(<0.01); HBI Ⅲ和IPSO25和氮同位素15N都具有極顯著的負相關(guān)關(guān)系(<0.01)。這說明在無冰區(qū)的冰藻碳源并沒有提高南極磷蝦的營養(yǎng)級地位, 氮同位素15N與兩種HBIs負相關(guān)關(guān)系說明了其他餌料(動物性餌料)的重要性。

圖6 不同采樣區(qū)域磷蝦體內(nèi)高支鏈類異戊二烯(IPSO25和HBI III)含量

圖7 不同區(qū)域IPSO25占總高支鏈類異戊二烯的比值[Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)]

3 討論

3.1 冰藻生物標(biāo)志物在極地海域食物網(wǎng)中的應(yīng)用

極地海域海冰減少伴隨的冰藻供應(yīng)的變化及其對食物網(wǎng)和生態(tài)系統(tǒng)的影響逐漸受到人們的關(guān)注(表2)。目前多數(shù)冰藻碳源、浮游植物碳源的定量研究主要基于特定化合物的穩(wěn)定同位素分析方法(compound- specific stable isotope analyses, CSIA)。Kohlbach等(2017a)基于源于海冰的有機顆粒物(i-POM)、源于水體的有機顆粒物(p-POM)以及南極磷蝦體內(nèi)特定硅藻、甲藻脂肪酸標(biāo)志物的穩(wěn)定同位素分析, 結(jié)合貝葉斯多源穩(wěn)定同位素混合模型(MixSIAR)分析, 發(fā)現(xiàn)冰藻產(chǎn)生的碳ice對磷蝦碳源的貢獻可達到88%。Wang等(2015)運用相似方法對北極白令海區(qū)域三種浮游動物優(yōu)勢物種(端足類, 橈足類及磷蝦)進行研究, 發(fā)現(xiàn)冰藻是北極浮游動物的重要餌料, 為北極不同浮游動物提供了重要的碳源。

近些年生活在海冰中的冰藻產(chǎn)生的高支鏈類異戊二烯化合物(HBIs)逐漸被用到極地海洋食物網(wǎng)研究中(Schmidt, 2016)。高支鏈類異戊二烯化合物起先被主要用于極地海域海冰的重建, 其中單烯型HBI I主要被用于北極(Belt, 2015; 吳嘉琪等, 2020), 二烯型HBI II主要用于南極(Massé, 2011)。目前HBIs作為生物標(biāo)志物的研究顯示這類化合物廣泛存在于南大洋中(Schmidt, 2018), 可用于估計南極海域動物體內(nèi)冰藻類碳源和浮游藻類的碳源貢獻(Goutte, 2013)。Schmidt等(2018)通過IPSO25和HBI Ⅲ標(biāo)記結(jié)合浮游動物的生理學(xué)參數(shù)干重/體長比、消化腺尺寸及生長率等的測定評估了海冰對南大洋西南極半島海域浮游動物的影響。本研究在此基礎(chǔ)上, 結(jié)合了13C和15N穩(wěn)定同位素的測定, 來更好地評估南大洋大西洋扇區(qū)主要磷蝦漁業(yè)生產(chǎn)區(qū)磷蝦越冬期間對海冰冰藻碳源的依賴及其對營養(yǎng)級地位等的影響和區(qū)域性差異。

圖8 不同區(qū)域IPSO25、HBI Ⅲ濃度、IPSO25/HBIs比值和δ15N值隨體長的變化趨勢

3.2 海冰/冰藻對南極磷蝦越冬的重要性

南極磷蝦在南大洋夏季12～3月產(chǎn)卵, 秋季個體發(fā)育成帶叉幼體, 帶叉幼體在整個冬季需要不斷攝食來保證這期間能量的需求(Meyer, 2012)。因為冬季餌料相對匱乏, 越冬階段被認為是磷蝦種群生活史受氣候變化影響最為敏感和脆弱的階段(Flores, 2012)。目前, 關(guān)于海冰變動(冰藻供給)與磷蝦種群補充的相關(guān)關(guān)系存在一定的爭議。一些研究表明, 冬季海冰持續(xù)時間縮短的區(qū)域, 冰藻碳的減少無法通過冬季浮游藻的增加得到補償, 因此海冰的減少會影響越冬期幼體磷蝦的生存, 從而影響整個磷蝦種群的生物量(Kohlbach, 2017a)。而Meyer等(2017)通過冬季航次的觀察結(jié)果認為海冰為磷蝦越冬提供的僅僅是一個庇護所, 并不是一個好的攝食場所。

表2 極地物種對冰藻碳源依賴的元數(shù)據(jù)分析

Tab.2 Meta-analysis on the dependency of polar species on ice algae associated carbon sources

通過特定脂肪酸化合物的穩(wěn)定同位素分析, Kohlbach等(2017a)首次量化并比較了源于冰藻的碳源和源于浮游藻類的碳源對磷蝦幼體的貢獻, 研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)威德爾海北部區(qū)域磷蝦幼體以及1齡蝦冬季對冰藻碳源的依賴可以達到67%, 成體磷蝦對冰藻碳源的依賴可以降低到30%以下, 我們的研究結(jié)果與其相吻合(圖6)。磷蝦成體在越冬時有更為靈活的策略來應(yīng)對餌料的不足, 比如磷蝦成體能夠降低代謝率, 消耗身體儲存的脂類進而呈現(xiàn)負生長現(xiàn)象, 對碎屑、橈足類甚至其他磷蝦進行攝食(Ikeda, 1982; Meyer, 2010; Schmidt, 2011)。磷蝦成體這種靈活的攝食策略增加了解釋冬季不同海冰狀況下磷蝦餌料與種群補充之間關(guān)系過程中的不確定性(Walsh, 2020)。

本研究結(jié)果顯示南極磷蝦成體越冬期間對于冰藻和浮游藻類的攝食存在顯著的區(qū)域性差異(圖6)。HBIs數(shù)據(jù)顯示位于喬治亞島周邊海域的48.3亞區(qū)磷蝦體內(nèi)源于浮游藻類的HBI III含量顯著高于位于布拉斯菲爾德海峽周邊海域的48.1亞區(qū)的磷蝦, 而48.3亞區(qū)磷蝦體內(nèi)源于冰藻的IPSO25含量則明顯更低(圖6)。海冰密集度及葉綠素濃度數(shù)據(jù)顯示即使在南大洋冬季6～8月份, 南喬治亞島周邊海域海冰密集度低且維持了一定的浮游植物的生長(圖2, 3), 這與此區(qū)域磷蝦體內(nèi)更高的浮游藻類的信號有很好的對應(yīng)(圖6)。同時48.3亞區(qū)周邊海域磷蝦成體更高的15N數(shù)值(圖5)說明此區(qū)域磷蝦對動物性餌料有更高的攝食。以往研究也顯示越冬期間南喬治亞島周邊海域的磷蝦以小型橈足動物(如spp.)和原生動物作為重要的食物來源(Schmidt, 2014)。48.1亞區(qū)周邊海域磷蝦體內(nèi)更高的IPSO25含量顯示冰藻為此區(qū)域磷蝦越冬階段提供了重要碳源, 且磷蝦對冰藻的攝食提高了自身的營養(yǎng)級地位(圖5, 6), 說明除了冰藻, 浮冰下大量的異養(yǎng)型生物(如原生動物、橈足類等)也可能為磷蝦提供了重要的餌料(Meyer, 2009)。我們研究結(jié)果顯示南大洋未來無冰期的延長可能利于低緯度南喬治亞島周邊海域成體磷蝦越冬階段的攝食(Flores, 2012), 而不利于高緯度季節(jié)性冰區(qū)磷蝦越冬餌料的供給。

與成體相比, 磷蝦幼體脂類含量非常低, 不足以支撐冬季長時間的無餌料饑餓狀態(tài)。因此冬季初級生產(chǎn)非常低時被認為是磷蝦幼體發(fā)育的瓶頸期(Loeb, 1997; Atkinson, 2014)。同時南大洋冬季單純浮游藻類難以滿足磷蝦幼體的能量供應(yīng), 其必須借助于其他餌料碳源(比如源于海冰的冰藻)來成功越冬(Daly, 1990), 攝食冰藻可促進磷蝦幼體的生長和發(fā)育, 海冰密集度降低會引起冰藻對于幼年磷蝦冬季能量收支貢獻的大幅度降低(～146%下降到～16%) (Bernard, 2019)。高豐度的磷蝦幼體也在南大洋冬季浮冰下被頻繁地發(fā)現(xiàn)(Meyer, 2009; David, 2017)。雖然本研究結(jié)果顯示無冰區(qū)的冰藻碳源對于該區(qū)域磷蝦碳源貢獻不高, 但基于磷蝦HBIs和營養(yǎng)級隨體長的變化關(guān)系(圖8), 可以推測在磷蝦體長較短的時期, 如成體的早期階段, 冰藻碳源對其越冬期碳源貢獻更為明顯。另外, IPSO25占總類異戊二烯化合物(HBIs)的比值[Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)]越高代表磷蝦的餌料組成中冰藻的占比越高(Schmidt, 2018), 通過Ⅱ/(Ⅱ+Ⅲ)的比值圖(圖8), 表明在成體磷蝦體長較短的時期, 冰藻的餌料貢獻度有明顯升高。簡而言之, 冰藻對磷蝦越冬階段的貢獻隨著個體發(fā)育過程發(fā)生轉(zhuǎn)變, 磷蝦幼體、未成體及早期磷蝦成體對冰藻碳源的依賴性更高。

冰藻碳源在夏季浮游植物暴發(fā)之前, 特別是冬季末期到春季的過渡期間, 對磷蝦的餌料來源起著非常重要的貢獻(Kohlbach, 2017a)。南大洋大西洋扇區(qū)海冰的減少及海冰覆蓋季節(jié)的縮短伴隨的冰藻碳源供應(yīng)的不足, 使得此區(qū)域磷蝦豐度降低(Atkinson, 2004), 且種群向極地高緯度海域收縮(Atkinson, 2019, 2021)。而與之相反的是一種浮游被囊類紐鰓樽因為其種群生活史不依賴于海冰且更易于在相對溫暖且無冰的環(huán)境中生存將逐漸取代南極磷蝦在南大洋生態(tài)系統(tǒng)的地位(Atkinson, 2004; Pauli, 2021)。由于紐鰓樽與南極磷蝦在營養(yǎng)價值、碳含量等方面顯著的差異(Yang, 2022), 這種優(yōu)勢物種的更替將對高營養(yǎng)級生物及整個南大洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生影響(Trivelpiece, 2011; Constable, 2014)。此外南大洋大西洋扇區(qū)也是磷蝦漁業(yè)的主要集中區(qū)域, 近些年約70%以上的磷蝦漁業(yè)集中在這個區(qū)域(Krafft, 2021), 如果未來該海域海冰持續(xù)減少的話, 這將嚴重影響整個磷蝦種群、磷蝦漁業(yè)的可持續(xù)發(fā)展和區(qū)域性生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定。

4 結(jié)論

本研究顯示南大洋大西洋扇區(qū)南極磷蝦越冬期間對餌料的攝食策略存在顯著的區(qū)域性差異, 48.3亞區(qū)(南喬治亞島周邊海域)的南極磷蝦主要以浮游植物和動物性餌料作為越冬期間的主要食物, 呈現(xiàn)出更高的營養(yǎng)級地位; 而48.1亞區(qū)(布蘭斯菲爾德海峽周邊海域)的南極磷蝦越冬期間對冰藻有更高的依賴, 特別是體長較短的早期成體。

盡管人們從20世紀起就對南極磷蝦進行了大量的研究, 目前關(guān)于南極磷蝦是否能夠適應(yīng)未來環(huán)境的變化還不清楚。未來氣候變化對南大洋海冰及伴隨的冰藻供應(yīng)的影響將會通過上行效應(yīng)影響南大洋食物網(wǎng)和生態(tài)系統(tǒng)。對此問題的探究需要我們將海冰變化、海洋變化、餌料供應(yīng)變化與磷蝦分布及種群變動結(jié)合起來, 從多圈層的角度預(yù)測未來氣候變化背景下磷蝦種群變動的重要性。

致謝 感謝遼寧遠洋漁業(yè)有限公司“福榮海”輪船組領(lǐng)導(dǎo)和船員以及南極磷蝦科學(xué)觀察員對南極磷蝦樣品采集給予的大力協(xié)助。

吳嘉琪, 趙軍, 韓正兵, 等, 2020. 利用高支鏈類異戊二烯(HBIs)重建極地海冰的研究進展[J]. 極地研究, 32(1): 121-131.

ATKINSON A, HILL S L, BARANGE M,, 2014. Sardine cycles, krill declines, and locust plagues: revisiting ‘wasp-waist’ food webs [J]. Trends in Ecology & Evolution, 29(6): 309-316.

ATKINSON A, HILL S L, PAKHOMOV E A,, 2019. Krill () distribution contracts southward during rapid regional warming [J]. Nature Climate Change, 9(2): 142-147.

ATKINSON A, HILL S L, REISS C S,, 2022. Stepping stones towards Antarctica: Switch to southern spawning grounds explains an abrupt range shift in krill [J]. Global Change Biology, 28(4): 1359-1375.

ATKINSON A, MEYER B, KAWAGUCHI S,, 2021. Evaluating change within the krill-based food web and developing solutions for the future sampling of krill: report of the online SCAR krill action group (SKAG) workshop, 26-30 April 2021 [EB/OL]. Zenodo. (2021-05-21). https://zenodo.org/record/4776335#.ZGS0APnQnqs.

ATKINSON A, SHREEVE R S, HIRST A G,, 2006. Natural growth rates in Antarctic krill (): II. Predictive models based on food, temperature, body length, sex, and maturity stage [J]. Limnology and Oceanography, 51(2): 973-987.

ATKINSON A, SIEGEL V, PAKHOMOV E,, 2004. Long-term decline in krill stock and increase in salps within the Southern Ocean [J]. Nature, 432(7013): 100-3.

ATKINSON A, SIEGEL V, PAKHOMOV E A,, 2008. Oceanic circumpolar habitats of Antarctic krill [J]. Marine Ecology Progress Series, 362: 1-23.

ATKINSON A, WARD P, HUNT B P V,, 2012. An overview of Southern Ocean zooplankton data: abundance, biomass, feeding and functional relationships [J]. CCAMLR Science, 19: 171-218.

BELT S T, BROWN T A, SMIK L,, 2017. Identification of C25highly branched isoprenoid (HBI) alkenes in diatoms of the genusin polar and sub-polar marine phytoplankton [J]. Organic Geochemistry, 110: 65-72.

BELT S T, CABEDO-SANZ P, SMIK L,, 2015. Identification of paleo Arctic winter sea ice limits and the marginal ice zone: optimised biomarker-based reconstructions of late Quaternary Arctic sea ice [J]. Earth and Planetary Science Letters, 431: 127-139.

BELT S T, SMIK L, BROWN T A,, 2016. Source identification and distribution reveals the potential of the geochemical Antarctic sea ice proxy IPSO25[J]. Nature Communications, 7: 12655.

BELT S T, BROWN T A, RODRIGUEZ A N,, 2012. A reproducible method for the extraction, identification and quantification of the Arctic sea ice proxy IP 25 from marine sediments [J]. Analytical methods. 4(3): 705-713.

BERNARD K S, GUNTHER L A, MAHAFFEY S H,, 2019. The contribution of ice algae to the winter energy budget of juvenile Antarctic krill in years with contrasting sea ice conditions [J]. ICES Journal of Marine Science, 76(1): 206-216.

BLANCHARD-WRIGGLESWORTH E, ROACH L A, DONOHOE A,, 2021. Impact of winds and Southern Ocean SSTs on Antarctic sea ice trends and variability [J]. Journal of Climate, 34(3): 949-965.

CAVAN E I, BELCHER A, ATKINSON A,, 2019. The importance of Antarctic krill in biogeochemical cycles [J]. Nature Communications, 10(1): 4742.

CONSTABLE A J, MELBOURNE-THOMAS J, CORNEY S P,, 2014. Climate change and Southern Ocean ecosystems I: how changes in physical habitats directly affect marine biota [J]. Global Change Biology, 20(10): 3004-3025.

DALY K L, 1990. Overwintering development, growth, and feeding of larvalin the Antarctic marginal ice zone [J]. Limnology and Oceanography, 35(7): 1564-1576.

DAVID C, SCHAAFSMA F L, VAN FRANEKER J A,, 2017. Community structure of under-ice fauna in relation to winter sea-ice habitat properties from the Weddell Sea [J]. Polar Biology, 40(2): 247-261.

FLORES H, ATKINSON A, KAWAGUCHI S,, 2012. Impact of climate change on Antarctic krill [J]. Marine Ecology Progress Series, 458: 1-19.

GOUTTE A, CHARRASSIN J B, CHEREL Y,, 2014. Importance of ice algal production for top predators: new insights using sea-ice biomarkers [J]. Marine Ecology Progress Series, 513: 269-275.

GOUTTE A, CHEREL Y, HOUSSAIS M N,, 2013. Diatom-specific highly branched isoprenoids as biomarkers in Antarctic consumers [J]. PLoS One, 8(2): e56504.

IKEDA T, DIXON P, 1982. Body shrinkage as a possible over-wintering mechanism of the Antarctic krill,Dana [J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 62(2): 143-151.

KOHLBACH D, GRAEVE M, LANGE B A,, 2016. The importance of ice algae-produced carbon in the central Arctic Ocean ecosystem: Food web relationships revealed by lipid and stable isotope analyses [J]. Limnology and Oceanography, 61(6): 2027-2044.

KOHLBACH D, GRAEVE M, LANGE B A,, 2018. Dependency of Antarctic zooplankton species on ice algae-produced carbon suggests a sea ice-driven pelagic ecosystem during winter [J]. Global Change Biology, 24(10): 4667-4681.

KOHLBACH D, LANGE B A, SCHAAFSMA F L,, 2017a. Ice algae-produced carbon is critical for overwintering of Antarctic krill[J]. Frontiers in Marine Science, 4: 310.

KOHLBACH D, SCHAAFSMA F L, GRAEVE M,, 2017b. Strong linkage of polar cod () to sea ice algae-produced carbon: evidence from stomach content, fatty acid and stable isotope analyses [J]. Progress in Oceanography, 152: 62-74.

KRAFFT B A, MACAULAY G J, SKARET G,, 2021. Standing stock of Antarctic krill (, 1850) () in the Southwest Atlantic sector of the Southern Ocean, 2018-19 [J]. Journal of Crustacean Biology, 41(3): ruab046.

LOEB V, SIEGEL V, HOLM-HANSEN O,, 1997. Effects of sea-ice extent and krill or salp dominance on the Antarctic food web [J]. Nature, 387(6636): 897-900.

MANNO C, FIELDING S, STOWASSER G,, 2020. Continuous moulting by Antarctic krill drives major pulses of carbon export in the north Scotia Sea, Southern Ocean [J]. Nature Communications, 11(1): 6051.

MASSé G, BELT S T, CROSTA X,, 2011. Highly branched isoprenoids as proxies for variable sea ice conditions in the Southern Ocean [J]. Antarctic Science, 23(5): 487-498.

MEYER B, 2012. The overwintering of Antarctic krill,, from an ecophysiological perspective [J]. Polar Biology, 35(1): 15-37.

MEYER B, AUERSWALD L, SIEGEL V,, 2010. Seasonal variation in body composition, metabolic activity, feeding, and growth of adult krillin the Lazarev Sea [J]. Marine Ecology Progress Series, 398: 1-18.

MEYER B, FREIER U, GRIMM V,, 2017. The winter pack-ice zone provides a sheltered but food-poor habitat for larval Antarctic krill [J]. Nature Ecology & Evolution, 1(12): 1853-1861.

MEYER B, FUENTES V, GUERRA C,, 2009. Physiology, growth, and development of larval krillin autumn and winter in the Lazarev Sea, Antarctica [J]. Limnology and Oceanography, 54(5): 1595-1614.

MICHEL C, LEGENDRE L, INGRAM R G,, 1997. Carbon budget of sea-ice algae in spring: evidence of a significant transfer to zooplankton grazers [J]. Oceanographic Literature Review, 44(2): 230.

MURPHY E J, CAVANAGH R D, DRINKWATER K F,, 2016. Understanding the structure and functioning of polar pelagic ecosystems to predict the impacts of change [J]. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 283(1844): 20161646.

PAULI N C, METFIES K, PAKHOMOV E A,, 2021. Selective feeding in Southern Ocean key grazers—diet composition of krill and salps [J]. Communications Biology, 4(1): 1061.

REISS C S, COSSIO A, SANTORA J A,, 2017. Overwinter habitat selection by Antarctic krill under varying sea-ice conditions: implications for top predators and fishery management [J]. Marine Ecology Progress Series, 568: 1-16.

SABA G K, FRASER W R, SABA V S,, 2014. Winter and spring controls on the summer food web of the coastal West Antarctic Peninsula [J]. Nature Communications, 5: 4318.

SCHMIDT K, ATKINSON A, 2016. Feeding and food processing in Antarctic krill (Dana) [M] // SIEGEL V. Biology and Ecology of Antarctic Krill. Cham: Springer: 175-224.

SCHMIDT K, ATKINSON A, PETZKE K J,, 2006. Protozoans as a food source for Antarctic krill,: Complementary insights from stomach content, fatty acids, and stable isotopes [J]. Limnology and Oceanography, 51(5): 2409-2427.

SCHMIDT K, ATKINSON A, POND D W,, 2014. Feeding and overwintering of Antarctic krill across its major habitats: The role of sea ice cover, water depth, and phytoplankton abundance [J]. Limnology and Oceanography, 59(1): 17-36.

SCHMIDT K, ATKINSON A, STEIGENBERGER S,, 2011. Seabed foraging by Antarctic krill: Implications for stock assessment, bentho-pelagic coupling, and the vertical transfer of iron [J]. Limnology and Oceanography, 56(4): 1411-1428.

SCHMIDT K, BROWN T A, BELT S T,, 2018. Do pelagic grazers benefit from sea ice? Insights from the Antarctic sea ice proxy IPSO25[J]. Biogeosciences, 15(7): 1987-2006.

STEINKE K B, BERNARD K S, ROSS R M,, 2021. Environmental drivers of the physiological condition of mature female Antarctic krill during the spawning season: implications for krill recruitment [J]. Marine Ecology Progress Series, 669: 65-82.

TRIVELPIECE W Z, HINKE J T, MILLER A K,, 2011. Variability in krill biomass links harvesting and climate warming to penguin population changes in Antarctica [J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(18): 7625-7628.

WALSH J, REISS C S, WATTERS G M, 2020. Flexibility in Antarctic krilldecouples diet and recruitment from overwinter sea-ice conditions in the northern Antarctic Peninsula [J]. Marine Ecology Progress Series, 642: 1-19.

WANG S W, BUDGE S M, IKEN K,, 2015. Importance of sympagic production to Bering Sea zooplankton as revealed from fatty acid-carbon stable isotope analyses [J]. Marine Ecology Progress Series, 518: 31-50.

YANG G, ATKINSON A, HILL S L,, 2021b. Changing circumpolar distributions and isoscapes of Antarctic krill: Indo-Pacific habitat refuges counter long-term degradation of the Atlantic sector [J]. Limnology and Oceanography, 66(1): 272-287.

YANG G, ATKINSON A, PAKHOMOV E A,, 2022. Massive circumpolar biomass of Southern Ocean zooplankton: Implications for food web structure, carbon export, and marine spatial planning [J]. Limnology and Oceanography, 67(11): 2516-2530.

YANG J, XIAO C D, LIU J P,, 2021a. Variability of Antarctic sea ice extent over the past 200 years [J]. Science Bulletin, 66(23): 2394-2404.

CONTRIBUTION OF ICE ALGAE TO CARBON SOURCES OF ANTARCTIC KRILL FROM THE SOUTHWEST ATLANTIC SECTOR OF THE SOUTHERN OCEAN DURING WINTER

CHEN Xiao-Li1, 2, 3, 4, ZHANG Ji-Chang5, 6, WANG Xin-Liang5, 6, HAN Zheng-Bing7, PENG Quan-Cai1, 2, 4, WANG Yan-Qing8, YANG Guang1, 2, 3, 4

(1.Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laoshan Laboratory, Qingdao 266237, China; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;4. Center for Ocean Mega Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 5. Key Laboratory of Sustainable Development of Polar Fishery, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Yellow Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Qingdao 266071, China; 6. Joint Laboratory for Open Sea Fishery Engineering, Laoshan Laboratory, Qingdao 266237, China; 7. Second Institute of Oceanography, Ministry of Natural Resources, Hangzhou 310012, China; 8. Engineering Technology Department, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

Antarctic krill (), with majority of total stock concentrated in the Atlantic sector, is the keystone species of the Southern Ocean ecosystem. Sea ice plays great roles in the lifecycle of Antarctic krill. However, if ice algae provides important food source for krill during winter is under debate. Therefore, we need to quantify the contribution of sea ice derived carbon to Antarctic krill during winter. Based on krill samples collected in the regions near the Bransfield Strait area (CCAMLR zone 48.1, March-May 2020) and South Georgia (CCAMLR zone 48.3, June-August 2020), we analyzed the contribution of ice algae and phytoplankton to the carbon sources of krill using two highly branched isoprenoid biomarkers (IPSO25and HBI Ⅲ). Results show that krill from zone 48.1 with relatively higher latitude and ice concentration contained high amounts of IPSO25, while krill from zone 48.3 showed higher values of HBI Ⅲ and stable isotopes (13C and15N). The dependence of krill to phytoplankton and ice algae in zone 48.1 was size related, with smaller krill showing higher dependency on the primary production, while feeding on ice algae resulted in raised trophic level of krill. The negative correlations between the concentrations of isoprenoid biomarkers and15N indicates that krill from the zone 48.3 mainly predated on animal-sourced foods during winter. Continuous decline of sea ice in the southwest Atlantic sector of the Southern Ocean in future would threaten the whole krill population, the sustainable development of krill fishery, and the stability of regional ecosystems.

Antarctic krill; ice algae; phytoplankton; overwintering; Southern Ocean; highly branched isoprenoids

*青島海洋科技中心專項經(jīng)費資助, 2022QNLM030002-1號;中國科學(xué)院海洋大科學(xué)中心重點部署項目, COMS2020Q08號;南極重點海域?qū)夂蜃兓捻憫?yīng)和影響, IRASCC 01-02-01D號; 泰山學(xué)者工程項目。陳曉麗, 碩士研究生, E-mail: 1403071984@ qq.com

楊 光, 研究員, 博士生導(dǎo)師, E-mail: yangguang@qdio.ac.cn

2022-12-08,

2023-02-27

Q958

10.11693/hyhz20221200324