海藻對海洋熱浪的生理生態(tài)學(xué)響應(yīng):進(jìn)展與展望

高 光,馮 媛

(廈門大學(xué)海洋與地球?qū)W院,近海海洋環(huán)境科學(xué)國家重點實驗室,福建 廈門 361102)

近年來,海洋熱浪(MHWs)事件在全球范圍內(nèi)頻發(fā),從公海到邊緣海和沿海地區(qū)均有發(fā)生,對海洋生態(tài)系統(tǒng)造成了巨大破壞.MHWs的定義最初由Pearce等[1]提出,現(xiàn)普遍接受的定義為:連續(xù)5 d每日溫度超過30年歷史溫度基線90%閾值的海洋異常增溫現(xiàn)象[2].盡管有研究表示人為引起的氣候變化(尤其是全球變暖)引發(fā)了MHWs且進(jìn)一步造成其強(qiáng)度和持續(xù)時間的大幅增加[3],氣候變化與單個MHWs發(fā)生概率之間的關(guān)聯(lián)仍不清晰[4].近期備受關(guān)注的MHWs事件包括2011年西澳大利亞海域的“Ningaloo Nio”(2010—2011年)[5]、太平洋東北部持續(xù)較久的“Blob”(2013—2015年)[6]以及2016年影響印度-太平洋大部分地區(qū)的厄爾尼諾相關(guān)極端變暖事件[7-8].自20世紀(jì)至21世紀(jì)初,年均MHWs天數(shù)在全球范圍內(nèi)增加,且相較于前期(1925—1954年),后期(1987—2016年)每年MHWs天數(shù)增加50%以上,全球MHWs的平均持續(xù)時長和頻次分別增長17%和34%[9],且據(jù)預(yù)測這種上升的趨勢將在21世紀(jì)持續(xù)并加速.歷史上頻繁經(jīng)歷MHWs的地區(qū),預(yù)計在21世紀(jì)末前會加劇升溫,但在變暖的基線周圍溫度變化幅度將減小;而在其他地區(qū),尤其是高緯度地區(qū),盡管長期變暖趨勢較弱,但溫度變化幅度和MHWs強(qiáng)度可能會明顯增加[10].過去幾年東海和南海MHWs的頻率、持續(xù)時間和強(qiáng)度均呈顯著上升趨勢[11-12],且預(yù)計在未來幾十年將繼續(xù)增長[13].

一些MHWs事件已經(jīng)對海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重大影響,并造成了巨大的生態(tài)和社會經(jīng)濟(jì)后果[14],包括珊瑚的白化[15-17]、海藻林的損失[18-19]、海洋無脊椎動物的大規(guī)模死亡[20-21]、物種分布范圍的快速轉(zhuǎn)移[14]、群落的重組[22]以及漁業(yè)的衰退[23-24].2016—2017年發(fā)生在中國東部沿海的MHWs對沿海漁業(yè)和水產(chǎn)養(yǎng)殖造成了嚴(yán)重影響[11],而發(fā)生在南海的MHWs則嚴(yán)重破壞了珊瑚和海藻之間的共生關(guān)系[25-26].這些極端事件說明,MHWs已成為生態(tài)系統(tǒng)規(guī)模變化的關(guān)鍵驅(qū)動因素之一,對海洋群落和生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能會產(chǎn)生顯著的影響[5,27].海藻(包括微藻和大型海藻)作為海洋生態(tài)系統(tǒng)的主要初級生產(chǎn)者,為其他消費者提供了基本原料和能量,在支撐海洋生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)發(fā)展方面發(fā)揮了至關(guān)重要的作用;此外,它們還承擔(dān)了地球約50%O2的生產(chǎn)和CO2的生物吸收,在全球O2供應(yīng)、CO2固定和緩解氣候變化方面發(fā)揮著重要作用[28-29].因此,MHWs如何影響海藻的生理生態(tài)將在很大程度上決定其對海洋生態(tài)系統(tǒng)的功能和服務(wù)的影響,但目前在此方面還缺乏系統(tǒng)的科學(xué)認(rèn)知.本文主要綜述海藻對MHWs的生理生態(tài)學(xué)響應(yīng),并對未來研究需求和方向提出建議,以期提高人們對該領(lǐng)域的科學(xué)認(rèn)知,進(jìn)一步推動相關(guān)研究的開展,為應(yīng)對措施的制定提供科學(xué)依據(jù).

1 MHWs對海藻生理的影響

非移動的、對溫度敏感的類群,如大型海藻,特別容易直接受到與逐漸變暖和急性極端變暖事件相關(guān)的溫度升高影響[30].海水溫度的緩慢升高有利于大型海藻獲取和同化無機(jī)碳,從而受益于長期的海洋變暖[31],還可以通過增加一些海藻如龍須菜(Gracilariopsislemaneiformis)[32]的凈光合作用從而利于其生長[33].然而,與長期緩慢增溫相比,MHWs超過海藻的適應(yīng)能力,并導(dǎo)致難以預(yù)測和控制的生態(tài)結(jié)構(gòu)劇烈轉(zhuǎn)變[34].盡管不同海藻可能有不同的溫度閾值,但MHWs會對海藻產(chǎn)生嚴(yán)重?fù)p傷[35].

1.1 生物量和生長

絕大多數(shù)MHWs促進(jìn)微藻的生長,如阿拉斯加大陸架浮游植物豐度顯示,2000—2015年期間,東北太平洋“Blob”事件中除最后兩年外,溫度與硅藻的豐度之間存在顯著正相關(guān)[36].然而在MHWs影響下三角褐指藻(Phaeodactylumtricornutum)的生理響應(yīng)室內(nèi)試驗中卻觀察到生物量的減少[37].

多項研究表明,MHWs對形成棲息地的大型海藻造成了破壞,可導(dǎo)致其豐度下降,包括2014—2016年加州洋流系統(tǒng)[38-39]、2017—2018年新西蘭的巨藻(Macrosystispyrifera)局部滅絕[19].在過去10年中,分別在2015—2016年[9]、2017—2019年[40]和2018—2019年夏天[41],新西蘭地區(qū)有3次典型的MHWs對大型海藻產(chǎn)生了影響.盡管加利福尼亞北部的牛鞭海帶(Nereocystisluetkeana)海藻林在先前環(huán)境波動中均表現(xiàn)出一定的生存韌性,而在應(yīng)對2014—2016年間的極端MHWs時,沿350 km海岸線的海藻林經(jīng)歷了前所未有的損失并至今仍未恢復(fù)[42].此外,在美國西北太平洋地區(qū)對大葉藻(Zosteramarina)的研究發(fā)現(xiàn),當(dāng)水溫超過15 ℃時其生長速度下降[43].然而,仍有一些物種可以抵抗MHWs的影響[44],如:2014—2015年的MHWs并未顯著影響南加州的巨藻生物量[45];新西蘭南島的MHWs甚至促進(jìn)了入侵種裙帶菜(Undariapinnatida)和石莼(Ulvaspp.)的生長[19];位于墨西哥太平洋南部的珊瑚礁群落,受2009—2010年厄爾尼諾現(xiàn)象相關(guān)的變暖事件影響,大型海藻(主要是草皮型海藻)覆蓋率從2.4%增加到6.1%[46];在2010—2011年的MHWs中,澳大利亞西南部的草皮型海藻覆蓋率也急劇增加[34];在對北大西洋兩個常見物種掌狀海帶(Laminariadigitata)和北方海帶(L.hyperborea)的研究中也發(fā)現(xiàn)它們對短期高溫脅迫表現(xiàn)出一定的生理彈性[47].綜上可見MHWs對海藻生長的影響存在物種差異性.

1.2 光合作用

溫度對化學(xué)反應(yīng)速率有根本性的影響,在大型藻類中光合作用普遍依賴于溫度[48].MHWs對海藻的光合效率因物種及地理位置不同而各異.Feij?o等[37]在2018年研究了MHWs影響下三角褐指藻的生理響應(yīng)機(jī)制,發(fā)現(xiàn)暴露于MHWs的硅藻細(xì)胞表現(xiàn)出較弱的光合系統(tǒng)Ⅱ、較高的能量耗散,以及較高的葉綠素a和褐藻素濃度.MHWs對假鉤沙菜(Hypneapseudomusciformis)生產(chǎn)力的影響與緯度有關(guān):在中、低緯度地區(qū)有負(fù)面影響,而在高緯度地區(qū)有正面影響[49].Burdett等[47]在大西洋東北部兩類常見的棲息地構(gòu)建種海帶的MHWs模擬實驗中發(fā)現(xiàn),在亞致命的急性熱應(yīng)激下,大型海藻北方海帶在凈光合作用方面沒有顯示出明顯變化,而淺水物種掌狀海帶則表現(xiàn)出更高的敏感性.在對假鉤沙菜的MHWs脅迫室內(nèi)模擬中,發(fā)現(xiàn)其光合速率受MHWs影響而下降[49].

光合色素的改變通常和光合效應(yīng)緊密關(guān)聯(lián).在MHWs影響下,海表葉綠素a濃度有增有減,但絕大多數(shù)極端MHWs情況下葉綠素a濃度會下降[50],一般情況下葉綠素a濃度與MHWs的負(fù)效應(yīng)發(fā)生在中、低緯度地區(qū),而正效應(yīng)出現(xiàn)在高緯度地區(qū).Montie等[51]收集了發(fā)生在南大洋區(qū)間19個極端的夏季MHWs影響區(qū)域的葉綠素a濃度數(shù)據(jù)(代表浮游植物豐度),發(fā)現(xiàn)極端的夏季MHWs增加了葉綠素a濃度,且對最冷地區(qū)的影響最強(qiáng),原因可能是密集的分層抑制了從深海到上層海洋的營養(yǎng)物質(zhì)供應(yīng),這對營養(yǎng)水平極低的熱帶和亞熱帶水域的浮游植物而言是致命的.相比之下,高緯度地區(qū)的浮游植物更多受到光照的限制而非營養(yǎng)物質(zhì)的限制[52],分層可以減少混合,使海藻暴露在更多的太陽輻射下,促進(jìn)浮游植物的光合作用和生長,從而呈現(xiàn)較高的葉綠素a濃度.

高溫下糖海帶(Saccharinalatissima)的生長和存活率下降與碳平衡受損有關(guān)[53-54],其生長從根本上依賴于碳的獲取,即依賴于光合作用的表現(xiàn).光合作用是對溫度敏感的代謝過程之一[55],葉綠素a和其他色素的濃度隨著溫度的升高而降低,因此光合效率也降低.在模擬MHWs高溫處理糖海帶期間,可觀察到光合作用性能的降低及由此帶來的生長受限,就是由高溫導(dǎo)致的葉綠素a濃度降低所驅(qū)動的[56].

對海藻而言,亞致死表現(xiàn)為表面完整性的缺失、藻體肉眼可見的變色(變白或變綠)、色素的損失或光合作用的減弱[57].MHWs引起的海藻生理反應(yīng)眾多,與色素相關(guān)的組織白化(生物體達(dá)到亞致死的一個顯著指標(biāo))就是其中之一,這種白化通常由表面完整性缺失引起[58].異常高溫現(xiàn)象(夏季MHWs)可通過生物作用間接造成藻體破損,即通過增加覆蓋在海藻葉片上附生植物的生存和生長,降低藻體組織的強(qiáng)度,造成破損和冠層損失[59-60].野外研究發(fā)現(xiàn),紫菜(Porphyraperforate)、齒緣墨角藻(Fucusserratus)、凹頂藻Laurenciaspectabilis、鋸齒藻(Prionitislanceolata)、腹枝藻(Gastrocloniumsubarticulatum)、杉藻(Gigartinacanaliculate)[61]以及優(yōu)秀藻屬褐藻Egregiamenziesii[62]在經(jīng)歷加州厄爾尼諾-南方濤動事件后由于組織色素變化,藻體由綠變紅.室內(nèi)研究顯示,MHWs能夠?qū)е慢堩毑斯夂仙仫@著降低,發(fā)生組織白化而死亡[63].

1.3 呼吸作用

溫度升高通常會導(dǎo)致微藻的呼吸作用增加,但也有藻類呼吸作用對溫度不敏感[64].室內(nèi)試驗[37]中,MHWs對三角褐指藻的光合作用產(chǎn)生了負(fù)面影響,而線粒體呼吸率則不受影響,這導(dǎo)致光合作用與呼吸作用的效率比降低,進(jìn)而引起凈初級生產(chǎn)力的降低.此外,光合作用與呼吸作用的效率比降低還會導(dǎo)致水體脫氧,對整個海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生影響[37].

在大型海藻中,MHWs短期普遍增強(qiáng)海藻的呼吸作用,但效果不顯著或不持久.在室內(nèi)模擬實驗中發(fā)現(xiàn)MHWs未顯著影響大葉藻的呼吸作用[65].Rendina等[66]對珊瑚藻(Corallinaofficinalis)的MHWs模擬實驗發(fā)現(xiàn),持續(xù)一周的MHWs(增加1 ℃)也未明顯影響其呼吸作用,這可能是由于珊瑚藻對季節(jié)性和潮汐溫度變化的良好適應(yīng)性[67];而在21世紀(jì)末預(yù)測的3 ℃增長基礎(chǔ)上,進(jìn)一步增加1 ℃(模擬MHWs),則引發(fā)其呼吸速率的降低,說明MHWs在不久的將來可能會對該物種產(chǎn)生不利影響.同樣地,在第一次MHWs模擬實驗中,膨石藻屬Phymatolithonlusitanicum的總光合作用或呼吸作用無明顯反應(yīng);而在連續(xù)兩次MHWs模擬中,其呼吸速率均明顯增加,但在最高溫度持續(xù)4 d后又恢復(fù)[68].類似情況在墨角目褐藻Phyllosporacomosa中也出現(xiàn),其呼吸速率隨MHWs模擬中溫度的升高而升高,但MHWs對其同樣不存在持久影響[69].

南加州的巨藻孢子體在MHWs模擬下則表現(xiàn)出更高的呼吸效率,呼吸作用的增強(qiáng)提供了激活和維持適應(yīng)過程所需的代謝能量,以應(yīng)對高溫脅迫[70-72].由于光合作用能力減弱和呼吸活動增強(qiáng),顯示出不平衡的碳代謝,孢子體的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量普遍下降,說明光合作用物質(zhì)合成的減少和呼吸過程的消耗增多[73],利用碳水化合物所獲得的更多代謝能量提供于應(yīng)付生理壓力的適應(yīng)過程[74].

1.4 生化組分

Britton等[75]對P.comosa的研究發(fā)現(xiàn),暴露于MHWs、未來的海洋溫暖條件都可能導(dǎo)致其脂肪酸的飽和程度增加.其原理為膜的流動性隨著溫度的升高而增加,最終會導(dǎo)致細(xì)胞和細(xì)胞器周圍的脂質(zhì)層瓦解;而海藻可以通過調(diào)整膜中的脂肪酸組成來減少這種流動性[76].在原位[77]和實驗室[78]研究中都觀察到海藻對溫度升高的反應(yīng)中脂肪酸組成的這種變化.

通過對已有大型海藻研究進(jìn)行總結(jié),發(fā)現(xiàn)大型海藻對MHWs的生理響應(yīng)存在種間差異(表1).在同一MHWs強(qiáng)度下,不同種海藻生理表現(xiàn)不同,如皺波角藻的生長相較于海黍子和齒緣墨角藻,表現(xiàn)出對MHWs更強(qiáng)的耐受性.此外,海藻生活史的不同階段對MHWs脅迫的耐受性也不同,如邊花昆布中,孢子體比配子體更耐受高溫脅迫.除藻體本身的差異外,MHWs效應(yīng)還與初始溫度和MHWs強(qiáng)度相關(guān):當(dāng)初始溫度和MHWs強(qiáng)度較低時,MHWs效應(yīng)不顯著,甚至可能是正面效應(yīng);而隨著二者的不斷升高,MHWs的負(fù)面效應(yīng)顯現(xiàn)并愈發(fā)嚴(yán)重.

2 MHWs對海藻生態(tài)的影響

2.1 物種分布范圍收縮

長期的海洋升溫使熱帶物種分布向寒冷地區(qū)擴(kuò)張,引起海藻群落的地理分布轉(zhuǎn)移[87].而在過去50年里,持續(xù)的MHWs現(xiàn)象則導(dǎo)致溫帶海藻分布向極地收縮,熱帶物種向極地擴(kuò)張[34],例如:2011年西澳大利亞州的大范圍MHWs導(dǎo)致冠型褐藻S.dorycarpa[88]和邊花昆布[34]的范圍大規(guī)模向南收縮;同樣地,在西班牙北部已報道了齒緣墨角藻和伸長海條藻(Himanthaliaelongata)兩種冠型海藻的分布范圍收縮[89].

此外,當(dāng)熱帶和亞熱帶食草動物因MHWs而轉(zhuǎn)移它們的分布范圍時,海藻的捕食壓力會相應(yīng)增加.捕食壓力的改變也可能導(dǎo)致海藻種群的崩盤和生態(tài)系統(tǒng)的改變[90].

2.2 藻 華

一些海藻的大規(guī)?？焖偕L和生物量極速積累容易形成藻華.這些藻華會改變種群結(jié)構(gòu),減少海藻多樣性;更重要的是,它們會嚴(yán)重影響海洋環(huán)境,導(dǎo)致海水酸化及脫氧,甚至通過排泄毒素引起動物死亡,進(jìn)而擾亂海洋生態(tài)系統(tǒng)[91-92].因此,海藻多樣性是生態(tài)系統(tǒng)健康的重要指標(biāo).

MHWs通常會誘發(fā)微藻藻華,如:2013年南澳大利亞的MHWs伴隨著異常而多變的高溫持續(xù)了一周(比歷史平均溫度高5 ℃),導(dǎo)致由有害硅藻密聚角毛藻(Chaetoceroscoarctatus)主導(dǎo)的藻華暴發(fā)[93];2015年春末在持續(xù)多年的MHWs引起的“Blob”期間,北美西海岸發(fā)生了前所未有的鏈狀硅藻澳洲擬菱形藻(Pseudonitzschiaaustralis)藻華,影響范圍從加利福尼亞中部向北一直延伸至哥倫比亞沿岸[94].在中國的東海和渤海區(qū)域,有害海藻大量繁殖的頻繁發(fā)生可能與MHWs密切相關(guān)[95].異常升溫會加強(qiáng)海水分層,將浮游植物生長限制在水柱頂端,從而為其生長提供充足的光線[44];同時,此期間MHWs還減小了浮游動物的豐度,通過降低浮游植物的捕食壓力,刺激浮游植物或有害海藻的繁殖.

然而,Lim等[96]從韓國沿岸2002—2018年的平均水溫與多環(huán)旋溝藻(Cochlodiniumpolykrikoides)藻華負(fù)相關(guān)的規(guī)律中發(fā)現(xiàn),雖然MHWs導(dǎo)致的各種環(huán)境變化,包括降水減少、高進(jìn)光量、極高的SST和強(qiáng)烈的分層,都加速了2018年韓國沿岸藻華早期的發(fā)展,但是當(dāng)韓國沿岸水域水溫超過30 ℃時,多環(huán)旋溝藻的生長則受限.因此,他們認(rèn)為MHWs對多環(huán)旋溝藻藻華的影響是個“雙刃劍”:它通過加劇分層、極端高水溫,為藻華產(chǎn)生營造了適宜環(huán)境;但在細(xì)胞密度和藻華持續(xù)層面卻造成了負(fù)面影響,且在亞洲東側(cè)沿岸尤為顯著.目前研究主要集中在微藻藻華,MHWs對大型海藻藻華的報道非常有限,Jiang等[63]室內(nèi)研究顯示MHWs會促進(jìn)綠潮藻腸滸苔的繁殖,并且和氮耦合作用下,氮起主導(dǎo)作用,能夠抵消MHWs對腸滸苔生長造成的負(fù)面影響.已有研究顯示,綠潮暴發(fā)與海水溫度升高密切相關(guān),全球變暖可能會導(dǎo)致綠潮暴發(fā)更加嚴(yán)重[97-98],但MHWs是否也會對綠潮暴發(fā)起促進(jìn)作用還需要進(jìn)一步研究.

2.3 大型海藻群落結(jié)構(gòu)及碳匯效應(yīng)改變

2.3.1 冠型海藻被草皮型海藻取代

草皮型海藻(或稱“草皮”)指在表面具有相似的形態(tài)和生態(tài)特征的一組大型海藻.相較于海帶和其他冠型海藻,草皮型海藻幾乎沒有三維結(jié)構(gòu),通常是一層密集的細(xì)絲、枝條或羽狀物[99].Straub等[58]通過整理海藻對MHWs反應(yīng)的文獻(xiàn)發(fā)現(xiàn),MHWs可導(dǎo)致冠型褐藻豐度的減少和草皮型海藻豐度的增加,進(jìn)而導(dǎo)致群落結(jié)構(gòu)從海藻林到海藻草皮的轉(zhuǎn)變.固著生長、對溫度敏感的生物類群(如大型海藻)可能特別容易受到與緩慢升溫和突發(fā)極端變暖事件(即MHWs)相關(guān)的溫度上升的直接影響,如:西澳大利亞北部的海藻林受MHWs影響,由于溫度異常超過它們的生理耐受范圍[72,88]和溫度安全閾值[100],其物種瀕臨滅絕,草皮型海藻和馬尾藻取而代之;在其分布范圍邊緣的100 km海岸線上,草皮型海藻的覆蓋率在不到兩年的時間內(nèi)從10%以下增加到80%以上[34].

這種MHWs造成的不同影響首先可以歸因于物種的差異.大多數(shù)冠型海藻適應(yīng)于涼爽和營養(yǎng)豐富的水域,因此易受到MHWs和人為導(dǎo)致的水體渾濁的影響[9];且在較溫暖地區(qū)冠型海藻易受到海洋變暖的影響,而對其他如捕食競爭、附生和機(jī)械損傷等因素的反應(yīng)減弱[99].而草皮型海藻往往個體較小,屬于機(jī)會主義物種,具有較高的生長率和周轉(zhuǎn)率,因此與較大的冠型海藻相比可以有很強(qiáng)的壓力耐受性[99].

其次,地點或背景溫度是影響海藻對MHWs反應(yīng)的另一個因素.盡管大多數(shù)海藻林經(jīng)歷MHWs后種群衰退[27,34],但分布于物種地理分布中心以及冷端的物種面對MHWs則表現(xiàn)出耐受力.如最近北太平洋的大規(guī)模增溫事件并未引起南加州海藻林群落結(jié)構(gòu)的變化,這可能是因為在地理和溫度層面東北太平洋巨藻在南加州都不處于其溫度極限[45].

再者,不同的營養(yǎng)策略可能有助于冠型褐藻到草皮型海藻的轉(zhuǎn)變[101].草皮型海藻有較高的養(yǎng)分吸收能力,可在充足的營養(yǎng)條件下迅速獲取營養(yǎng)并增殖;相比之下,冠型褐藻傾向于儲存可用的營養(yǎng)物質(zhì)在其組織中,并在變化的環(huán)境中保持相對穩(wěn)定的生長速度.這些差異使草皮型海藻在養(yǎng)分供應(yīng)充足時超越冠型褐藻,迅速占據(jù)可用空間.盡管高水平的硝酸鹽可以改善MHWs對巨藻生長和光合作用的負(fù)面影響[101],但不足以使其與生長快速的草皮型海藻競爭,后者的存在會抑制巨藻的生存.

此外,生物因素也可導(dǎo)致冠型褐藻的損失和草皮型海藻的生長.一些無脊椎動物、甲殼類和魚類以褐藻為食,可導(dǎo)致褐藻生物量下降,并造成褐藻的殘碎和斷裂[90].由于環(huán)境條件的改變(高溫)和頂級捕食者的離開,以大型海藻為食的北方球海膽(Strongylocentrotusdroebachiensis)大量繁殖,推動了海藻林到以珊瑚藻為主的“荒地”的轉(zhuǎn)變[102].溫度上升可能會促進(jìn)覆蓋在海藻上附生生物的附著與生長,而這些附生物的過度生長會降低海帶類褐藻組織的強(qiáng)度,造成斷裂和冠層損傷[103];草皮型海藻則比它們的捕食者對高溫具有更強(qiáng)的耐受性,因此MHWs會減輕其遭受的捕食壓力,這一機(jī)制也促進(jìn)了冠型褐藻向草皮型海藻的轉(zhuǎn)變[104].

2.3.2 本地物種被入侵物種取代

入侵物種通常比本地物種有更廣泛的溫度耐受程度[105],這意味著在MHWs期間看到的極端溫度可能會給本地物種帶來壓力,同時也可能增加入侵物種的競爭力[106].這對目前處于滯后階段的入侵物種或那些已經(jīng)建立但在環(huán)境條件下無法勝過本地物種的入侵物種特別有利[80].而澳大利亞和新西蘭海岸的MHWs則導(dǎo)致當(dāng)?shù)爻遍g帶低潮區(qū)的公牛藻被入侵物種裙帶菜所取代[19].快速生長的非本地物種如裙帶菜的傳播,可以通過改變相對于本地物種的光合作用參數(shù),潛在地改變營養(yǎng)聯(lián)系[107].相較于多年生海藻物種,裙帶菜生物量的高周轉(zhuǎn)率可能增加其對周圍生態(tài)系統(tǒng)的碳輸出[108].在快速生長的大型海藻如海黍子[109]、真江蘺(Gracilariavermiculophylla)[110]和刺松藻(Codiumfragile)[110]入侵后,初級生產(chǎn)力有所提高.

2.3.3 底棲海藻群落在不同水深的差異

在亞熱帶-溫帶生物地理過渡區(qū),深度的增加可緩和MHWs對海藻和珊瑚為主的底棲生物群落的影響,Giraldo-Ospina等[111]發(fā)現(xiàn)關(guān)鍵的生境建設(shè)海藻如邊花昆布和墨角藻目Syctothaliadorycarpa,在淺礁上遭受MHWs后有災(zāi)難性的損失,但在較深的群落中仍然存在且受影響較小.較深的棲息地受2010—2011年MHWs事件的影響較小,可能由于海流的影響,生活在其中的底棲海藻已經(jīng)適應(yīng)了頻繁的溫度變化,使它們有能力抵御MHWs[112-114];底層大型海藻另一種應(yīng)對MHWs的機(jī)制可能是因其適應(yīng)較低光照條件,淺層大型海藻則因暴露在高溫和強(qiáng)光下而提高光合效率,因此底層大型海藻的光合作用受MHWs影響較小[115].

2.3.4 群落結(jié)構(gòu)同質(zhì)化

在MHWs期間經(jīng)歷的極端暖水條件可超過淺水海洋種群的溫度耐受范圍,并導(dǎo)致形成生境的基礎(chǔ)種群損失和海洋群落的同質(zhì)化[116].在太平洋MHWs(PMHW)期間,潮間帶基礎(chǔ)物種如巖藻(F.distichus)和其他大型肉質(zhì)海藻由于固著生長特別容易受到MHWs事件影響,導(dǎo)致生物量減少,而無脊椎動物的基礎(chǔ)物種如藤壺類和貽貝類腐食性動物由于空間的競爭減少,在PMHW發(fā)生后有所增加,這與從自養(yǎng)型群落向更多異養(yǎng)型群落的轉(zhuǎn)變模式相吻合,說明PMHW對整個海灣的潮間帶結(jié)構(gòu)有影響[117].這種群落轉(zhuǎn)變的特點是潮間帶群落更加同質(zhì)化,且同質(zhì)化程度與干擾的嚴(yán)重程度成正比,方向(覆蓋度的減少或增加)和強(qiáng)度也與更嚴(yán)重的災(zāi)難性事件一致,其他地區(qū)的海洋系統(tǒng)也觀察到類似現(xiàn)象[27,116].

2.3.5 碳匯效應(yīng)

大型海藻固定和轉(zhuǎn)移了近海大量的碳,部分碳最終會以顆粒有機(jī)碳或溶解有機(jī)碳的形式在海洋中長期存在[118].通過提供復(fù)雜的生物棲息地和較高的初級生產(chǎn)力,大型海藻能增強(qiáng)當(dāng)?shù)氐纳锒鄻有?為近海食物網(wǎng)提供基礎(chǔ),并提高次級生產(chǎn)力[119-120].高溫會影響初級生產(chǎn)力以及碳同化和轉(zhuǎn)移的速度,對相互關(guān)聯(lián)的棲息地產(chǎn)生連鎖效應(yīng)[121].MHWs導(dǎo)致冠型海藻生長減弱和死亡率升高,海藻林面積的持續(xù)下降進(jìn)而導(dǎo)致其碳埋藏和固碳量減少[122],可能會對近海的碳循環(huán)產(chǎn)生影響[123].當(dāng)海藻林消失時,大部分碳(89%)會被納入海洋食物網(wǎng)并最終以CO2形式再進(jìn)入大氣[124].此外,大型海藻碎屑的轉(zhuǎn)移也會改變當(dāng)?shù)匚锓N的組成和豐度.如沉積在峽灣的北方海帶碎屑已被證明可吸引來自深海棲息地的一系列動物[125],其顆粒碎屑流也可能是海洋碳匯中外界輸入碳的重要來源[126].群落結(jié)構(gòu)向草皮型海藻的轉(zhuǎn)變也會影響海藻固碳,由于草皮型海藻和漂浮的大型海藻相較于冠型海藻的碳周轉(zhuǎn)率更快,大型海藻碳固存量降低;此外,微藻憑借較廣的覆蓋面,在全球范圍內(nèi)貢獻(xiàn)了最大的碳捕獲和固存能力[29],因此MHWs促進(jìn)的微藻藻華因其短生活史和高生物量周轉(zhuǎn)率等特征也能增加對周圍生態(tài)系統(tǒng)的碳輸出[107].

有關(guān)MHWs對大型海藻群落結(jié)構(gòu)的主要影響及其潛在原因,歸納總結(jié)于表2.

表2 MHWs對大型海藻群落結(jié)構(gòu)的影響

3 海藻對MHWs的響應(yīng)機(jī)制

海藻對MHWs的響應(yīng)機(jī)制可劃分為生理響應(yīng)和生態(tài)響應(yīng)兩個層次,生理響應(yīng)主要針對生物個體,生態(tài)響應(yīng)涉及種群水平之上的響應(yīng)(圖1).

3.1 生理響應(yīng)機(jī)制

生物對溫度升高的生理反應(yīng)取決于此種群在其溫度耐受范圍內(nèi)所處的生理位置及溫度脅迫的強(qiáng)度和持續(xù)時間[14].在其溫度生態(tài)位范圍內(nèi),當(dāng)環(huán)境升溫超過物種生態(tài)最適溫度(生長速率最快時的溫度)時,其光合效率和生長速率會下降,并誘發(fā)許多生理應(yīng)激反應(yīng)[127],而海洋變暖和MHWs都可能使溫度超過該最適值.現(xiàn)有調(diào)查表明,南澳大利亞淺水生境中的溫帶物種已處于溫度耐受的上限[93].海洋浮游植物群落暴露于MHWs的模擬實驗也印證了最適溫度理論:高溫(增加4 ℃)提高了硅藻的生長速率,導(dǎo)致它們在群落中占主導(dǎo)地位;而在暴露于更強(qiáng)烈MHWs(增加6 ℃)的群落中硅藻則完全死亡[128].

暴露在較高但亞致死的溫度下,可能會產(chǎn)生急性可逆和長期的影響[56].急性可逆影響一般是通過改變酶活性和膜流動性從而影響新陳代謝(包括光合作用)并減少碳的獲取,但這些影響通常短暫,一旦溫度再次降低就會消失;相反地,長期受高溫脅迫的影響通常是由活性氧(ROS)增加引起的,它可能通過損害生物大分子影響色素水平、酶系統(tǒng)、膜脂和DNA[129],導(dǎo)致分配給保護(hù)和修復(fù)過程的能量增加,進(jìn)而影響生物體暴露在高溫下的長期表現(xiàn)[130].從生理學(xué)角度看,海藻應(yīng)對MHWs主要有以下幾類響應(yīng)機(jī)制.

3.1.1 細(xì)胞應(yīng)激反應(yīng)

細(xì)胞應(yīng)激反應(yīng)被定義為應(yīng)激反應(yīng)基因的上調(diào),包括表達(dá)熱休克蛋白的基因,能增強(qiáng)海藻對應(yīng)激條件的耐受性[131].在MHWs脅迫下,P.comosa可能通過合成熱休克蛋白,抑制與光合作用相關(guān)的蛋白合成[132],在脅迫停止后溫度降低又使P.comosa能夠重新合成這些蛋白以取代受損蛋白,從而恢復(fù)正常的光合作用速率.P.comosa還可以通過降低膜的流動性來抵消溫度升高的負(fù)面效應(yīng),從而耐受海洋變暖和MHWs[73].這種現(xiàn)象也印證了海藻能量權(quán)衡的一種方式,即為快速應(yīng)對高溫脅迫,將能量用于重塑脂肪酸及重新合成溫度相關(guān)蛋白.此外,P.comosa在未來升溫條件下可能將降低耗能的CO2濃縮機(jī)制,且由此節(jié)省的任何能量未用于生長,而可能用于脂肪酸組成的調(diào)整,因此P.comosa和其他海藻可以利用海洋酸化來抵消海洋變暖和MHWs的負(fù)面影響[75].

3.1.2 熱適應(yīng)

熱適應(yīng)(或稱逐步的表型可塑性[133])是指生物通過改變基因表達(dá)和表觀修飾遺傳,調(diào)整表型(如生長速度)以應(yīng)對環(huán)境變化[134].浮游植物有機(jī)體可經(jīng)過幾代無性繁殖從而適應(yīng)新環(huán)境,一旦新環(huán)境的變化因素停止,此適應(yīng)仍可逆.然而,Saha等[65]發(fā)現(xiàn)春季MHWs可能對大葉藻的碳收支平衡(光合作用和呼吸作用)產(chǎn)生有害的累積效應(yīng),而未表現(xiàn)出對于夏季MHWs的“熱適應(yīng)”,因此物種對“熱適應(yīng)”的策略在一定條件下受限.

目前對海藻應(yīng)對溫度脅迫的生理機(jī)制已有一定研究基礎(chǔ),然而對基礎(chǔ)物種如何在原地對MHWs脅迫作出反應(yīng)尚缺乏了解[65].現(xiàn)有認(rèn)知大部分來自在恒定溫度壓力下對單一物種的實驗,而忽略了自然棲息地的潛在重要特征,如波動的環(huán)境變量以及各種潛在的非生物和生物因素的相互作用[135].非生物因素包括自然光、溫度的晝夜波動和日間波動,以及自然營養(yǎng)物質(zhì)濃度;生物因素包括在藻體表面以及水體中與海藻生態(tài)系統(tǒng)相關(guān)的各種群,涵蓋微生物到捕食者[136].

3.2 生態(tài)響應(yīng)機(jī)制

種群對MHWs的響應(yīng)取決于多個因素,雖然反應(yīng)有普遍規(guī)律,但是在脅迫前具有不同溫度經(jīng)歷的種群之間存在不同反應(yīng),在具有相同溫度經(jīng)歷的不同遺傳變異的種群之間也會有不同反應(yīng).Samuels等[137]研究強(qiáng)調(diào),不同種群對MHWs的耐受性不同,一些種群甚至受益于MHWs,固著類群受MHWs的影響更大可能是因為可移動類群比固著類群具有更高的熱耐受性,且可移動類群可以快速遷移以應(yīng)對快速變化的環(huán)境.Stuhr等[138]研究表明,間歇性MHWs能夠使珊瑚(Amphisteginagibbosa)維持其生長和活動,而持續(xù)的暴露則會降低珊瑚的生長和活動.然而Morn Lugo等[139]則發(fā)現(xiàn),海星(Asteriasrubens)在經(jīng)歷高溫暴露后,溫度波動的低溫期并不會減緩其損失.

3.2.1 不同生存方式海藻種群的差異響應(yīng)

P.comosa對MHWs高度敏感,考慮到其散布廣泛和缺乏適應(yīng)性的遺傳結(jié)構(gòu),預(yù)測其將會受到MHWs頻率和持續(xù)時間增加的進(jìn)一步影響;而邊花昆布顯示出對長期高溫脅迫的敏感性,并顯示出一個累積溫度閾值,即相較于短期MHWs的影響,邊花昆布更容易受到長期夏季暖水溫度和長期溫度波動的影響,這種現(xiàn)象在其他褐藻中也曾出現(xiàn)[20,140].盡管有組織白化和葉狀體衰退跡象(且衰退在穩(wěn)定升溫情況下更為嚴(yán)重),但S.linearifolium在MHWs條件下展示出較強(qiáng)的耐受性,表明氣候多變性和MHWs頻率的增加可能不會阻礙甚至有利于該物種的生長,并且這可能與其有從附著器上再生的潛力相關(guān)[141].因此當(dāng)溫帶珊瑚礁的其他優(yōu)勢物種減少時,S.linearifolium可能增加豐度而占據(jù)它們的生存空間,形成一個以S.linearifolium為主的珊瑚礁,替代草皮型海藻.3種共生的成林海藻在不同溫度情況下反應(yīng)不同,表明海水變暖對近岸生態(tài)系統(tǒng)的影響可能是復(fù)雜的,受水溫上升影響的具體表現(xiàn)因不同物種的脆弱性差異而不同[141].

3.2.2 沿緯度梯度的遺傳多樣性差異

種群面對極端氣候事件的脆弱性與遺傳多樣性的緯度規(guī)律密切相關(guān),即MHWs更傾向于使遺傳多樣性低的海藻林滅絕.一個種群受氣候影響的恢復(fù)力可能取決于其是否擁有足夠的遺傳變異.與高緯度(氣候偏冷)的海藻林相比,低緯度(氣候偏暖)的海藻林遺傳變異較少,在實驗中冠層損失后再生也受到抑制[142].有以下幾種機(jī)制可以解釋海藻林沿緯度梯度的遺傳多樣性差異及海藻林對MHWs的反應(yīng):1) 邊緣種群間的連通性降低或有效種群規(guī)模較小[143-147];2) 基因型分布的限制,即“中域效應(yīng)”[148];3) 在低緯度地區(qū)對少數(shù)抗壓基因型的選擇[144];4) 歷史上的滅絕或物種入侵事件[149].這些機(jī)制互不相斥,可能同時發(fā)生,如當(dāng)一個種群因其分布區(qū)邊緣的環(huán)境條件惡化(如等溫線移動)而收縮時,抗壓表現(xiàn)型的選擇和種間連通性降低可能都受到影響.然而,鑒于實際低緯度海藻林對MHWs的反應(yīng)與預(yù)期相反,選擇可能不是驅(qū)動遺傳多樣性模式的首要機(jī)制[150].遺傳多樣性的緯度變化可能在調(diào)節(jié)海藻林對MHWs的反應(yīng)方面發(fā)揮重要作用[142].

3.3 由極端事件驅(qū)動的表型選擇

海藻對短期溫度波動的瞬時反應(yīng)和對海洋變暖的長期適應(yīng)可能不同.溫度的長期變化對呼吸和光合作用速率的影響取決于這些過程適應(yīng)環(huán)境的程度.表型馴化可能使大型海藻對海洋變暖耐受[151].而MHWs作為極端事件會對表型進(jìn)行篩選,在接近但不超過物種最大耐受值的情況下,會促進(jìn)耐受刺激的表型持續(xù)存在.當(dāng)存在遺傳基礎(chǔ)后,該物種就能快速適應(yīng)此類環(huán)境脅迫,其機(jī)制如圖2所示.因此由極端事件驅(qū)動的表型選擇可能是為數(shù)不多的一種自然適應(yīng)機(jī)制,物種和種群可以通過這種機(jī)制提高對氣候變化快速發(fā)展的適應(yīng)性[152].在海洋環(huán)境中,極端的MHWs使海帶林(S.dorycarpa、S.fallax和E.radiata)[153-154]的遺傳多樣性大量喪失,并出現(xiàn)定向選擇增加其熱耐受力的跡象.極端事件會造成生物大量死亡,但某些性狀或基因型對極端事件背后的氣候因素(如寒冷或炎熱)具有更大的適應(yīng)性,且此種死亡是非隨機(jī)的;由于預(yù)測極端事件在未來會增加,此種選擇可以通過增加強(qiáng)壯的、不受氣候影響的基因型頻率,在氣候變化下賦予生物體以更大的抗逆性和快速的適應(yīng)性[152].

4 海藻響應(yīng)MHWs后的恢復(fù)

受影響的海藻種群從MHWs中恢復(fù)的潛力首先取決于MHWs的嚴(yán)重程度和海藻的物種特質(zhì),包括物種在其分布范圍內(nèi)所處的相對位置、物種特有的熱耐受性和生殖特征、生活史(如一年生或多年生)以及分散能力[58].

Babcock等[155]綜合研究了澳大利亞沿海生態(tài)系統(tǒng)中MHWs對形成棲息地的物種(包括珊瑚礁、海藻林、海草和紅樹林)的影響,得出以下結(jié)論:從多個模式類型來看,生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)時長與棲息地恢復(fù)有關(guān),熱帶系統(tǒng)的恢復(fù)時間比溫帶系統(tǒng)長;恢復(fù)的軌跡取決于生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)改變的嚴(yán)重程度和當(dāng)?shù)氐难罅髂Ｊ絒58].當(dāng)海藻豐度在物種分布的中心或兩極下降時,可通過MHWs后在原棲息地的再繁殖和從鄰近地區(qū)的擴(kuò)散得以恢復(fù);而當(dāng)繁殖體不太可能散布到受影響的地區(qū)時,競爭影響改變或捕食壓力增加,種群將不太可能恢復(fù)或恢復(fù)得非常緩慢[156].海藻林受干擾后的恢復(fù)速度很慢,即使在低溫的澳大利亞西南海岸水域也是如此,這為草皮型海藻的增殖提供了充足時間[88].因此,長時間的低溫條件可以重置群落結(jié)構(gòu)和生態(tài)過程,以促進(jìn)海藻林的恢復(fù);但由于更多MHWs將加劇和擴(kuò)大新的熱帶化生態(tài)系統(tǒng)狀態(tài)的風(fēng)險,而這種群落范圍的熱帶化從根本上改變了關(guān)鍵生態(tài)過程,從而抑制了海藻林的恢復(fù)[34].

總體來講,種群恢復(fù)潛力取決于MHWs后棲息地環(huán)境能否恢復(fù)到合適的條件(如溫度、光照和濁度)、藻種特質(zhì)、空間競爭(如開放的定居地和物種入侵)和食草動物的壓力,以及與鄰近種群的距離、散布特性和原生態(tài)系統(tǒng)的再繁殖成功概率[157].然而,干擾后的群落通常與干擾前的群落不同,具有不同的生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能群落,因此不太可能完全恢復(fù)到MHWs發(fā)生前的水平[158].

5 展 望

頻繁發(fā)生且愈演愈烈的MHWs事件正在對海洋初級生產(chǎn)者以及整個海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要影響,為此相關(guān)生態(tài)學(xué)效應(yīng)研究已經(jīng)在全球范圍內(nèi)開展.目前海藻對MHWs的生理生態(tài)學(xué)響應(yīng)研究雖已取得一些進(jìn)展,但尚存在諸多未知問題和不確定性.未來可考慮從以下幾個方面進(jìn)一步開展研究:

1) MHWs對養(yǎng)殖大型海藻的影響.盡管大型海藻栽培規(guī)模逐年增加,目前的研究大多聚焦在野生海藻林,對養(yǎng)殖大型海藻的研究非常缺乏.室內(nèi)模擬實驗發(fā)現(xiàn),MHWs會導(dǎo)致養(yǎng)殖大型海藻龍須菜的白化死亡[63].近年來中國養(yǎng)殖大型海藻的產(chǎn)量偶爾出現(xiàn)顯著降低的現(xiàn)象,據(jù)推測可能與MHWs相關(guān),因為一些經(jīng)濟(jì)種如壇紫菜(P.haitanensis)難以耐受高溫從而易引起病菌感染及葉片腐爛現(xiàn)象[159].在中國東海和渤海區(qū)域,有害海藻大量繁殖的頻繁發(fā)生往往與MHWs密切相關(guān)[95].大型海藻栽培可以抑制微藻生長,延緩綠潮事件的周期性發(fā)生[160-161],因此應(yīng)加強(qiáng)耐高溫經(jīng)濟(jì)型大型海藻的研究.Lee等[162]利用伽馬射線培育出紫菜強(qiáng)耐高溫的突變體,為選育耐MHWs的海藻品系提供了參考.此外,加強(qiáng)對養(yǎng)殖海藻地理分布的動態(tài)監(jiān)測也能協(xié)助了解MHWs對大型藻場的影響.

2) 種間競爭和其他生物因素.目前的研究大多忽略了種間(尤其是大型海藻和微藻)的相互競爭關(guān)系,也較少考慮藻體表面和水體中的微生物以及更高營養(yǎng)級的草食捕食者對海藻的附加影響.然而,它們與海藻的相互作用以及MHWs對它們的效應(yīng)會影響海藻對MHWs的響應(yīng).

3) 與其他環(huán)境因子的耦合效應(yīng).除MHWs外,氣候變化因子(如海洋酸化和暖化)以及人類活動引起的富營養(yǎng)化,正在全球尺度上影響海洋初級生產(chǎn)者,但有關(guān)這些因子的耦合效應(yīng)研究目前還比較缺乏.為更精準(zhǔn)地預(yù)測MHWs效應(yīng),需要考慮振蕩環(huán)境下的多因子耦合效應(yīng).

4) 全球合作.當(dāng)前與MHWs相關(guān)的海藻生理生態(tài)學(xué)研究主要集中在發(fā)達(dá)國家(如美國、英國、澳大利亞等),發(fā)展中國家的研究還相對缺乏.為在全球尺度上理解MHWs效應(yīng),需要各國科學(xué)家加強(qiáng)合作與交流,攜手開展研究,在MHWs頻發(fā)區(qū)域積極主動制定合作戰(zhàn)略,建立早期預(yù)警系統(tǒng)和季節(jié)預(yù)測系統(tǒng),以減少MHWs對水產(chǎn)養(yǎng)殖和海洋生態(tài)系統(tǒng)的負(fù)面影響.