氮沉降對植物共生微生物的影響研究進展

王慶貴,王乙棋,閆國永,邢亞娟

(1.黑龍江大學現(xiàn)代農(nóng)業(yè)與生態(tài)環(huán)境學院,黑龍江 哈爾濱 150040;2.曲阜師范大學生命科學學院,山東 曲阜 273165)

目前,中國和其他主要經(jīng)濟體正面臨氮沉降加劇及其對人類健康、環(huán)境及全球氣候風險增加等負面影響的持續(xù)挑戰(zhàn)[1-3].養(yǎng)分的短期和長期變化可能反饋給氣候,導致氣候變化[4].微生物群落的主要組成部分通過地球化學資源的交換而相互聯(lián)系,生態(tài)系統(tǒng)中的營養(yǎng)物質(zhì)可能通過影響微生物的相互作用推動全球氮循環(huán),從而影響生態(tài)系統(tǒng)功能[5-9].

植物和微生物的相互作用可能在植物適應氣候變化的過程中發(fā)揮重要功能,在應對氣候變化中具有關(guān)鍵核心地位[10-11].人類和相關(guān)共生微生物的協(xié)同進化,選擇了對人類健康至關(guān)重要的共生關(guān)系,植物和動物也是如此[12-13].在生物和非生物脅迫下,植物可以改變它們的滲出模式,以選擇性地招募有益的“耐壓微生物組”,內(nèi)生微生物可以通過改善植物的營養(yǎng)吸收或間接地促進植物防御的方式,使宿主植物直接受益[14-17].

生態(tài)系統(tǒng)中的能量以生產(chǎn)力的形式在地上和地下相互傳遞[18].土壤中的微生物會選擇性富集有助于植物耐受性的微生物群,植物根系通過銨和硝酸鹽的形式吸收土壤中的可用氮,并通過木質(zhì)部導管運輸?shù)街参锏牡厣喜糠?植物-土壤反饋可以影響植物性能、多樣性和群落結(jié)構(gòu),最終影響生態(tài)系統(tǒng)過程[19-20].地下多樣化微生物群落在塑造地上生物多樣性和陸地生態(tài)系統(tǒng)功能以及兩者對環(huán)境變化的生態(tài)適應和進化過程中具有重要作用(圖1),地上微生物也是如此,兩者之間可以形成強大的共同驅(qū)動力[21-23].截至目前,有關(guān)地上-地下的反饋研究主要圍繞兩個子系統(tǒng)之間的相互作用進行,但其協(xié)同進化關(guān)系仍存在知識缺失,加之微生物多樣性及群落組成與生態(tài)系統(tǒng)功能之間的相關(guān)性一直是生態(tài)學的關(guān)鍵科學問題之一,因此,兩者的相互作用如何改變生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能,仍需持續(xù)加強研究[24-25].

圖1 海洋和陸地生物群落中的微生物和氣候變化[10]Fig.1 Microorganisms and climate change in ocean and terrestrial biomes[10]

1 植物-微生物共生體

研究表明,初始陸地植物可能是一種半水生的原始藻類和一種水生真菌的共生產(chǎn)物[26].植物的外部和內(nèi)部、地上和地下組成了一個復雜的植物微生態(tài)系統(tǒng),近年來被稱為植物圈,其中包含了各種各樣功能的微生物.在這些微生物中,有一些是與植物共生的,被稱為植物-微生物共生體(Plant-Microbe Symbiont,PMS),它是影響植物對氣候變化反應的一個重要因素[27-28].PMS有助于塑造植物群落和生態(tài)互作,有益的PMS決定了植物的生態(tài)功能[29].研究[30-32]結(jié)果顯示,短期內(nèi)微生物的豐度和活性更多地受植物物種和性狀調(diào)節(jié),而微生物群落組成在很大程度上是由宿主植物決定的,微生物的生態(tài)學過程與影響生態(tài)系統(tǒng)分解和養(yǎng)分循環(huán)速率的植物性狀變異密切相關(guān).微生物群落的確定性驅(qū)動因素主要是樹種效應、樹木與其環(huán)境之間存在的不同界面,樹木凋落物、土壤、季節(jié)變化和林業(yè)生產(chǎn)的影響[33].宿主植物的表面及內(nèi)部富含特定微生物并發(fā)揮不同功能,可以迅速適應環(huán)境變化[34-35],見圖2[36].植物傾向于選擇有利且具有良好腐生營養(yǎng)能力的內(nèi)生和外生菌根系統(tǒng)來促進共生關(guān)系[37].READ等[38]以北半球為基礎(chǔ),揭示了優(yōu)勢菌根共生體在促進植物特有功能群捕獲氮素中的作用.復雜微生物群落的獨特組成與不同類型的生態(tài)系統(tǒng)功能有關(guān),微生物種群對環(huán)境變化的敏感性可能對微生物功能有重要影響[39-40].植物能與根瘤菌形成共生關(guān)系,在根部形成根瘤,根瘤內(nèi)細菌可以將大氣中的氮轉(zhuǎn)化為植物可以利用的銨態(tài)氮[41].以桉樹為例,其內(nèi)生細菌的種類分布具有不同發(fā)育階段的特異性,其中許多種類具有固氮潛力,可能有助于桉樹的整體氮代謝[42].

圖2 植物微生物群落的環(huán)境驅(qū)動因素[36]Fig.2 Environmental factors of plant microbial communities[36]

2 氮沉降對植物共生微生物群落組成和多樣性的影響

微生物在養(yǎng)分轉(zhuǎn)化和吸收中起著重要作用,而長期重復施用氮肥可能會改變微生物的群落組成[43-44].氮循環(huán)是土壤生態(tài)系統(tǒng)元素循環(huán)的核心之一,其4個主要過程——生物固氮作用、氨化作用、硝化作用和反硝化作用均由微生物驅(qū)動[45].長期施肥后,植物及其共生微生物的豐富度和多樣性會顯著降低[46].植物微生物按附生位置分為根際、葉際和內(nèi)生微生物[17].土壤微生物主要通過植物根際到達葉際,再進入植物體內(nèi)[47-48].不同生態(tài)位是影響氮循環(huán)關(guān)鍵功能微生物最主要的因素[49].有研究[50-51]顯示,氮沉降會減少許多生態(tài)系統(tǒng)中微生物的生物量以及其中的元素含量;也有研究[52-53]表明,施氮對微生物生長沒有顯著影響.有關(guān)氮對微生物組成和多樣性的影響,學界進行了很多研究,比如ZHANG等[54-55]發(fā)現(xiàn),氮沉降顯著減少了細菌多樣性,但增加了真菌的多樣性;WANG等[56]研究表明,外源氮沉降降低了細菌豐度,但增加了真菌豐度.

氮沉降會顯著影響微生物群落結(jié)構(gòu)[57].植物通過共同菌根網(wǎng)絡在植物內(nèi)部和植物之間轉(zhuǎn)移氮,真菌群落組成的改變往往伴隨著養(yǎng)分獲取能力的變化[58-59].對于真菌來說,長期氮沉降會降低真菌的豐度和多樣性[60].氮肥會降低叢枝菌根真菌的生產(chǎn)力、物種豐富度和多樣性,加劇群落收斂[61],也會減小真菌菌絲長度和降低密度[62].PAUNGFOO-LONHIENNE[63]的研究也發(fā)現(xiàn),氮肥改變了真菌群落的組成并減少了真菌的多樣性.以細菌為例,長期氮素處理會影響土壤細菌群落的多樣性和組成,原因可能是由于細菌多樣性顯著降低,群落組成發(fā)生了顯著變化[64].施氮,是通過土壤酸化和植物群落變化間接影響細菌群落,直接影響土壤細菌豐富度,對細菌多樣性和群落組成有明顯的控制作用,且不同土層和不同處理的細菌群落存在顯著差異[65].同時,不同植物組織類型的細菌群落組成也存在顯著差異[66].

3 氮沉降對植物共生微生物功能團的影響

植物共生微生物直接影響植物的生長和生理生態(tài)功能[67].同一功能組別中的微生物類群對氮肥的不同反應,可能對維持復雜和動態(tài)環(huán)境中的微生物氮循環(huán)至關(guān)重要[68].氮沉降后,微生物中的關(guān)鍵群落可能會影響植物群落組成和生產(chǎn)力以及各種生態(tài)系統(tǒng)過程,也可以改變共生微生物的功能,并影響植物群落結(jié)構(gòu)和生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)性[69-70].氮沉降會使微生物群落的組成、多樣性和功能發(fā)生改變[71].研究[45,72]表明,長期施肥后,植物微生物共生體參與土壤碳、氮和磷循環(huán)的微生物功能基因明顯減少,植物群落和微生物功能群落之間網(wǎng)絡的復雜性也明顯降低.還有研究[73-74]表明,氮沉降對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)與活性耦合及養(yǎng)分利用效率之間具有顯著影響,這可能是通過影響微生物的活性和功能來影響?zhàn)B分的利用效率.此外,氮沉降會對微生物功能特征產(chǎn)生影響,進而改變土壤碳、氮礦化過程[75-76].

參與氮循環(huán)的微生物種類繁多,在功能和系統(tǒng)發(fā)育上存在驚人的多樣性,包括固氮菌、異養(yǎng)硝化微生物、氨氧化細菌和厭氧氨氧化細菌,以及反硝化細菌、古菌和真菌[77].氮沉降會改變氮循環(huán)過程中關(guān)鍵微生物功能基因的豐度,許多微生物類群對植物氮元素的吸收具有重要作用[78-80].比如,鞘氨醇單胞菌屬可能在非生物脅迫耐受性和改善植物生長特性方面有幫助[81].變形菌門、放線菌門、酸桿菌門、浮霉菌門、根瘤菌門和厚壁菌門都是已知的參與氮代謝過程的微生物類群[82-83].由此可見,這些微生物的主要類群對于氮循環(huán)是十分重要的.

微生物群落在其內(nèi)部以及與植物之間進行三方的相互作用,以提高植物對環(huán)境約束的適應性,而其活性元素對基因組的塑造在導致物種形成過程中發(fā)揮了重要作用[84-86].葉和根微生物群之間存在廣泛的分類學和功能重疊,基因組信息和重新定殖實驗也為微生物群專門化到各自的生態(tài)位提供了證據(jù)[87-88].微生物的主要菌門可能在生物成長發(fā)育過程中起到重要作用,其功能見表1.

表1 微生物主要菌門的功能(NCBI)Tab.1 Functions of the main microbial phyla(NCBI)

高通量技術(shù)可以揭示植物微生物群落與其宿主植物之間的相互作用,基因組測序、功能基因組學和微生物生態(tài)學可以幫助解決有關(guān)植物相關(guān)微生物及其與植物相互作用的問題[114-115].針對預測功能的方法,可使用Phylogenetic Investigation of Communities by Reconstruction of Unobserved States[116]中的Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes[117]和Clusters of Orthologous Groups of proteins[118]功能數(shù)據(jù)庫來預測植物共生微生物的功能,并在BugBase[119]中進行表型預測.

4 討論與展望

氮是所有生物體的重要組成部分,生物固氮是大氣氮素進入生態(tài)系統(tǒng)氮循環(huán)的主要途徑,增加人為氮輸入會改變氮循環(huán),影響陸地生態(tài)系統(tǒng)功能[7,120-122].氮沉降對生態(tài)系統(tǒng)功能具有多樣化的影響[123-124],既可以直接影響?zhàn)B分循環(huán),改變地上植被群落結(jié)構(gòu)和多樣性[125],也可以通過間接影響微生物群落結(jié)構(gòu)和多樣性,進一步影響植物生長和生態(tài)系統(tǒng)功能[126].

大氣中的氮沉降對大多數(shù)陸地生態(tài)系統(tǒng)的土壤微生物生長、組成和功能產(chǎn)生了負面影響,隨著氮沉降率和持續(xù)時間的增加,這種負面影響將會更加明顯[127].微生物群落及其驅(qū)動過程受到碳、氮、磷有效性的微調(diào),這些關(guān)鍵元素相對豐度的變化可能會影響該生態(tài)系統(tǒng)微生物群落結(jié)構(gòu)的時空異質(zhì)性、相關(guān)功能以及養(yǎng)分的動態(tài)變化[128].研究[129-130]表明,長期施肥可以減少植物共生微生物的豐度和多樣性,以及植物和功能微生物之間的潛在聯(lián)系,引起可預測的功能特征變化,對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生影響.

植物對環(huán)境的適應性是由可塑性和生態(tài)型對環(huán)境條件的適應性驅(qū)動的,而不同類型的陸地生態(tài)系統(tǒng)對氮沉降的響應主要取決于環(huán)境因子[131-133].研究內(nèi)生微生物與宿主植物的相互作用,以及它們在宿主內(nèi)的功能,對發(fā)揮內(nèi)生植物相關(guān)性狀的生態(tài)功能尤其重要[134].植物-微生物共生體是一個廣泛存在于各個生態(tài)系統(tǒng)的群體,植物與微生物之間的合作關(guān)系十分巧妙,也正是因為有PMS的存在,植物能夠在復雜多變的環(huán)境中生存并得以繁衍,植物與微生物之間復雜的合作關(guān)系得以穩(wěn)定保持.未來應尋求共同進化的多物種關(guān)系的跨學科方法,連接基因組、表型、生態(tài)系統(tǒng)并成為它們的進化力量[135].不斷加強對植物相關(guān)微生物群落的全球規(guī)模表征,可以加深對微生物在植物生態(tài)和進化關(guān)系中的重要作用,以及依賴于這些微生物在生態(tài)系統(tǒng)中所發(fā)揮功能的理解[136].由于加氮后生態(tài)系統(tǒng)變化的復雜性,未來可以集中在長期定位觀測、長時序?qū)Ρ妊芯康两祵嶒瀰^(qū)和對照區(qū)的差異及其表征[137].

綜上,系統(tǒng)研究氮沉降對于植物微生物群落功能團的影響,以及植物與其共生微生物之間的協(xié)同共生關(guān)系,對于揭示未來全球變化背景下植物共生微生物對生態(tài)系統(tǒng)功能的影響機制及其調(diào)控手段具有重要意義.