根系輸入對森林土壤碳庫及碳循環(huán)的影響研究進(jìn)展

黃梓敬，徐 俠*，張惠光，蔡 斌，李良彬

(1.南京林業(yè)大學(xué)生物與環(huán)境學(xué)院，江蘇 南京 210037；2.武夷山國家公園科研監(jiān)測中心，福建 武夷山 354300)

森林生態(tài)系統(tǒng)是陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要部分，森林覆蓋面積為40.3億hm2，約占地球陸地總面積的30%[1]。全球森林土壤(深度0～1 m)碳儲(chǔ)量為(383 ± 30)Pg，占森林生態(tài)系統(tǒng)碳儲(chǔ)量的44%[2]。將更多的碳固定在穩(wěn)定的土壤碳庫中能夠降低二氧化碳濃度升高帶來的風(fēng)險(xiǎn)。因此，森林土壤碳庫被認(rèn)為在應(yīng)對氣候變化方面發(fā)揮著積極作用。植物通過光合作用將空氣中的碳固定下來，高達(dá)60%的樹木光合產(chǎn)物被分配到地下部分[3]。然而，近些年相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)全球氣候變化會(huì)改變森林生態(tài)系統(tǒng)分配到地下部分的碳[4-5]，進(jìn)而影響著森林土壤碳庫及碳循環(huán)。

植物的地下部分在森林土壤物質(zhì)循環(huán)中起著重要作用[6]。一方面，細(xì)根被視為根系中最有活力的部分，控制著植物從土壤中獲取水分和養(yǎng)分[7]；另一方面，細(xì)根具有更新快的特性，碳和養(yǎng)分可以通過細(xì)根周轉(zhuǎn)這一途徑由植物流向土壤[8]。研究表明，細(xì)根在周轉(zhuǎn)過程中產(chǎn)生的根系凋落物是土壤有機(jī)質(zhì)的主要來源[9]。與地上凋落物相比，根系凋落物對穩(wěn)定土壤碳庫的貢獻(xiàn)更大[10]，這主要是由于根系凋落物中含有更多難分解的物質(zhì)(如木質(zhì)素、纖維素和單寧酸等)[11]。此外，地下低氧環(huán)境也會(huì)減緩根系凋落物的分解速率，從而增加碳停留時(shí)間，使更多的碳進(jìn)入到土壤碳庫[12]。除了死亡根系分解，植物根系還會(huì)通過根際沉積(rhizodeposition)這一過程將不穩(wěn)定的有機(jī)化合物釋放到土壤中[13-15]。傳統(tǒng)觀點(diǎn)往往更多地關(guān)注地上植物凋落物輸入和表層土壤有機(jī)碳[12,16]，越來越多研究強(qiáng)調(diào)根系凋落物及活根分泌物對土壤碳庫的重要性[17-20]。為此，筆者對近些年森林根系輸入及土壤碳匯變化研究進(jìn)行綜述，分析根系輸入對森林土壤碳庫及碳循環(huán)的影響，從而為全球氣候變化背景下森林生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)與能量流動(dòng)的深入研究提供參考。

1 森林根系輸入及其過程

植物根系中的碳流向土壤主要通過以下3個(gè)途徑：一是死亡根系的分解；二是植物生長過程中活根分泌的化合物和脫落的大分子物質(zhì)；三是碳流動(dòng)到與根相關(guān)的共生菌中(如菌根)[13,21]。在大多數(shù)的研究中，通常將植物根系簡單地按徑級分為細(xì)根和粗根，直徑小于2 mm的根界定為細(xì)根[22-23]。雖然細(xì)根的壽命短暫，從幾個(gè)月到一兩年不等，但一直被視為森林生態(tài)系統(tǒng)地下碳通量的最重要組成部分[24]。死亡細(xì)根的分解是一系列的物理和生物化學(xué)過程，主要包括淋溶和破碎[25]。淋溶是細(xì)根中可溶性糖和礦物質(zhì)離子在雨水的作用下淋失到土壤中的物理過程，是細(xì)根分解最快的階段。破碎是指在土壤動(dòng)態(tài)過程(凍融交替、干濕循環(huán)等)或動(dòng)物行為的作用下，植物死亡根系分裂和破碎成小段(小塊)的現(xiàn)象。在中國亞熱帶地區(qū)進(jìn)行的一項(xiàng)長達(dá)540 d的細(xì)根分解實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明，杉木(Cunninghamialanceolata)和觀光木(Tsoongiodendronodorum)的細(xì)根分解均經(jīng)歷了“緩慢分解—快速失重—緩慢分解”3個(gè)階段[26]，相同結(jié)論也在其他的研究中被證實(shí)[27]。根凋落物的早期損失主要是由于易溶性化合物的浸出，分解晚期腐爛率的降低可能與腐爛的根部組織中難分解成分(如木質(zhì)素)有關(guān)。在這些過程中，死根與外界環(huán)境不斷進(jìn)行物質(zhì)交換，大量養(yǎng)分流入土壤中[28]。

活根在生長過程中也會(huì)不斷向根際土壤釋放有機(jī)化合物[20]。根系分泌物中包括活根分泌的低分子可溶性化合物(如有機(jī)酸、酚酸、氨基酸、多肽、可溶性蛋白等)和不溶性聚合物(如黏液、聚多糖等)以及脫落的根細(xì)胞[13,29-30]。13CO2脈沖追蹤實(shí)驗(yàn)證實(shí)這些根系分泌物快速轉(zhuǎn)移(數(shù)小時(shí)至數(shù)天)到地下食物網(wǎng)中[31-32]，為植物共生菌根和微生物群落提供了大部分養(yǎng)料[33-34]。

2 森林根系輸入對森林土壤碳庫的影響

2.1 對森林土壤碳累積的影響

光合固定的大部分碳被引導(dǎo)到地下根及與根相關(guān)聯(lián)的微生物中。過去的時(shí)間里，生態(tài)學(xué)家采用多種方法來研究植物地下碳輸入對土壤碳庫及碳循環(huán)的影響。在森林生態(tài)系統(tǒng)中，常用的方法包括樹木環(huán)割(girdling)和根系去除(root exclusion)[35]。樹木環(huán)剝是一種有效的方法，可以在不干擾土壤環(huán)境的情況下通過截?cái)鄻涓身g皮部來阻止光合產(chǎn)物向地下部分輸入碳，而根部挖溝則阻止了碳通過植物活根向土壤的轉(zhuǎn)移以及植物對水和養(yǎng)分的吸收[36-38]。

越來越多的研究表明，植物根系輸入是土壤有機(jī)質(zhì)(SOM)的主要貢獻(xiàn)者[11-12,39]，其對土壤有機(jī)碳的累積有重要作用。瑞典的一項(xiàng)長期作物試驗(yàn)表明，與相同數(shù)量的地上凋落物衍生的碳相比，根源碳(root-derived carbon)對相對穩(wěn)定的土壤碳庫的貢獻(xiàn)更大，并且根源碳的腐殖質(zhì)轉(zhuǎn)化系數(shù)(humification coefficients)比地上凋落物高2.3倍[10]。Clemmensen等[17]結(jié)合模型和分子條形碼技術(shù)發(fā)現(xiàn)瑞典森林土壤中儲(chǔ)存的碳中50%～70%來自根以及與根相關(guān)的微生物。Fekete等[40]在匈牙利東北部森林的凋落物輸入調(diào)控實(shí)驗(yàn)(DIRT)結(jié)果表明，在實(shí)驗(yàn)的前兩年中，根系去除處理與對照之間的土壤有機(jī)碳(SOC)含量并無差異，但4年后根系排除處理下SOC含量明顯低于對照組。此外，美國哈佛森林長達(dá)20 a的DIRT實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，根系去除后，SOC含量降低了約9%[41]。

盡管根系輸入有助于土壤有機(jī)碳的累積,但根系分泌物也可以通過刺激土壤有機(jī)質(zhì)分解而產(chǎn)生相反的作用[42]。Finzi等[43]對根際相關(guān)指標(biāo)整合分析后發(fā)現(xiàn)根系分泌物滲出量與土壤有機(jī)質(zhì)的損失有關(guān)。川西亞高山針葉林中的模擬根系分泌物添加實(shí)驗(yàn)的研究結(jié)果表明，添加不穩(wěn)定的模擬根系分泌物會(huì)促進(jìn)人工林和天然林土壤有機(jī)質(zhì)激發(fā)效應(yīng)，進(jìn)而降低土壤總碳(TC)[44]。此外，Chen等[45]在中科院鶴山實(shí)驗(yàn)站對厚莢相思(Acaciacrassicarpa)和尾葉桉(Eucalyptusurophylla)兩樹種進(jìn)行環(huán)剝實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明，與對照相比在環(huán)剝2、9個(gè)月后土壤有機(jī)碳含量均顯著增加。環(huán)剝引起土壤有機(jī)碳的增加可能是由于其阻斷了光合產(chǎn)物向下運(yùn)輸，使根系分泌物減少，從而降低了激發(fā)效應(yīng)對土壤有機(jī)碳分解的影響。由此可見，植物根系分泌物的變化也會(huì)影響土壤碳庫。

2.2 對森林土壤活性碳庫的影響

土壤中不穩(wěn)定碳輸入的主要來源是根系分泌物[46]。根據(jù)周轉(zhuǎn)時(shí)間的不同，可以將土壤有機(jī)碳庫分為活性碳庫(labile C pool)、緩效性碳庫(slow C pool)和惰性碳庫(passive C poll)[47-48]?？扇苄杂袡C(jī)質(zhì)(DOM)是SOM中流動(dòng)性最強(qiáng)的部分，可以通過擴(kuò)散和對流幾乎到達(dá)所有土壤隔室[47]。樹干環(huán)剝會(huì)使根際的土壤可溶性有機(jī)碳(DOC)含量顯著降低[49-51]。在美國落基山脈針葉林，樹干未環(huán)剝處理地塊表層土壤DOC顯著增加[36]，這可能是活躍的根系滲出導(dǎo)致的[52]。樹干環(huán)剝阻止了新形成的光合產(chǎn)物流向根和菌根真菌，導(dǎo)致根系分泌物減少甚至消失。土壤微生物生物量碳(SMBC)調(diào)節(jié)所有SOM的轉(zhuǎn)化，并被認(rèn)為是土壤活性碳庫的主要組成部分[53]。環(huán)剝會(huì)使土壤DOC和SMBC含量均減少[36]，這可能是由于DOC作為微生物生長活動(dòng)中重要的能量來源之一，環(huán)剝導(dǎo)致土壤DOC含量減少影響了根際微生物的豐度、組成和活性[54]。在德國東南部的90 a與35 a挪威云杉(Piceaabies)林，樹干環(huán)剝處理后的1個(gè)月，土壤SMBC含量顯著減少[55]。樹干環(huán)剝對微生物種群的直接負(fù)面影響可能是由于停止向根部運(yùn)輸碳水化合物，而氨基酸和有機(jī)酸的滲出消失，也減少了微生物的重要碳源。

2.3 對森林土壤有機(jī)碳庫穩(wěn)定性的影響

土壤有機(jī)碳庫的穩(wěn)定機(jī)制主要有3個(gè)方面：第一，土壤有機(jī)質(zhì)自身的難降解性；第二，土壤團(tuán)聚體對土壤有機(jī)碳的物理保護(hù)作用；第三，有機(jī)碳與土壤礦物相結(jié)合，形成有機(jī)質(zhì)-礦物結(jié)合物[56-57]。細(xì)根中含有許多難分解的物質(zhì)(如酸性不溶成分、縮合單寧酸)，在生態(tài)系統(tǒng)水平上，細(xì)根貢獻(xiàn)了進(jìn)入土壤的酸性不溶成分(AIF)和縮合單寧酸總通量的三分之二以上[49]。這類物質(zhì)因其復(fù)雜的化學(xué)結(jié)構(gòu)常被認(rèn)為是一種難降解的有機(jī)質(zhì)，在土壤有機(jī)碳庫穩(wěn)定性方面發(fā)揮著關(guān)鍵作用[58-59]。

來自根系與菌絲的分泌物能夠促進(jìn)初始土壤團(tuán)聚體的形成[60]。根系分泌物可以將土壤顆粒粘在一起，形成短期穩(wěn)定的團(tuán)聚體[61]。在室內(nèi)培養(yǎng)條件下，添加根系分泌物提高了土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性，促進(jìn)了大團(tuán)聚體的形成[62-64]。這是因?yàn)楦捣置谖镏泻卸嗵呛偷鞍踪|(zhì)，其作用類似于膠水，將礦物顆粒粘合在一起，這些化合物還可以在土壤顆粒上形成疏水涂層，起到疏水作用，從而降低了土壤的濕潤速率和剝落現(xiàn)象[65]。不同種類植物根系分泌物組成也有所不同[66]，根系分泌物含有更多多糖和蛋白質(zhì)的植物對土壤團(tuán)聚體的影響可能更大。另外，有研究表明土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性受有機(jī)黏結(jié)物質(zhì)的影響，大多瞬時(shí)的黏結(jié)物質(zhì)主要是微生物細(xì)胞及其分泌的代謝物質(zhì)。因此，根系輸入的碳引起的根際微生物活動(dòng)增加在很大程度上也有助于團(tuán)聚體的形成。這些根系分泌物還可以刺激菌根真菌，使菌絲延伸到土壤基質(zhì)中，作為根系的延伸，在幫助植物吸收養(yǎng)分的同時(shí)也增加了土壤團(tuán)聚體的穩(wěn)定性[67]。Glomalin是叢枝菌根真菌在菌絲周轉(zhuǎn)過程中和真菌死亡后釋放到土壤中的一種真菌糖蛋白，已被確定為一種關(guān)鍵的土壤結(jié)合劑，與土壤中團(tuán)聚體穩(wěn)定性密切相關(guān)[68-69]。此外，根系分泌的一些化合物也有助于穩(wěn)定的礦物-有機(jī)質(zhì)結(jié)合物的形成[70-71]。Kleber等[72]認(rèn)為蛋白質(zhì)在礦物-有機(jī)質(zhì)結(jié)合物的形成中起著重要作用，這是由于此類化合物在土壤中的含量相對較高，以及蛋白質(zhì)具有不可逆地吸附到礦物表面的能力。但是與傳統(tǒng)微生物無法接觸礦物-有機(jī)質(zhì)結(jié)合物中的碳這一觀點(diǎn)不同，Keiluwei等[73]的研究表明土壤碳的礦物質(zhì)保護(hù)可以被根系分泌物抵消。這說明在根系輸入對礦物-有機(jī)質(zhì)結(jié)合物穩(wěn)定性的影響方面理解還不完全清楚。

3 森林根系輸入對森林土壤碳循環(huán)的影響

3.1 對森林土壤呼吸的影響

植物根系通過為土壤微生物提供大量可供吸收的含碳底物，驅(qū)動(dòng)微生物的分解過程，從而影響植物-土壤-大氣之間的碳循環(huán)[74]。目前的研究表明根系分泌物能夠增強(qiáng)土壤呼吸，如Subke等[37]結(jié)合13C標(biāo)記的凋落物添加和挪威云杉樹皮環(huán)剝的實(shí)驗(yàn)結(jié)果發(fā)現(xiàn)，凋落物添加和凋落物去除之間的CO2釋放差異不能完全由根系呼吸作用來解釋，并認(rèn)為根系分泌物對有機(jī)碳的分解有激發(fā)作用，這種正激發(fā)效應(yīng)在6月和7月，占到土壤CO2總通量的15%～20%。此外，Ahmed等[75]發(fā)現(xiàn)在最佳水分條件下，與對照土壤相比，添加根系分泌物的土壤累積CO2釋放量顯著增加，高劑量根系分泌物處理下最為明顯。瑞典北部的挪威云杉林的樹干環(huán)剝實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明，環(huán)剝兩個(gè)月后土壤呼吸減少了53%[76]。在美國科羅拉多州亞高山森林中，樹干環(huán)剝后的第一個(gè)生長季，環(huán)剝樣地中的土壤呼吸速率在夏季降低了31%～44%[50]。在瑞士南部歐洲栗林，樹干環(huán)剝后的9 d內(nèi)，相對于對照樣地，環(huán)剝樣地的土壤呼吸速率下降了36%，環(huán)剝后的37 d，環(huán)剝樹木細(xì)根中的淀粉濃度顯著降低；另外，細(xì)根活性分析表明，環(huán)剝樹細(xì)根的總體根代謝活性比未環(huán)剝處理樹的高[77]。因此，環(huán)剝后土壤呼吸作用的降低可能是光合產(chǎn)物不能運(yùn)送到地下，根系分泌物減少與細(xì)根碳濃度減少導(dǎo)致的。

根系去除也會(huì)降低土壤呼吸作用。根系去除一方面降低了自養(yǎng)呼吸，另一方面根系去除引起的根系凋落物和分泌物減少也會(huì)降低土壤異養(yǎng)呼吸。在波多黎各東北部Luquillo森林中，根系去除處理導(dǎo)致加勒比松(Pinuscaribaea)人工林土壤呼吸下降了56%[78]。Huang等[79]在鼎湖山使用挖溝法對針葉林、針闊混交林和常綠闊葉林等3種林分做根系去除處理，發(fā)現(xiàn)3種林分土壤呼吸均顯著降低。然而，匈牙利東北部森林的DIRT實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明，在干旱土壤條件下去根處理土壤呼吸顯著高于其他處理，但在濕潤土壤條件下則不顯著[40]。這可能是由于去除根系后土壤含水量更高，而在此研究中溫暖干燥的環(huán)境條件下土壤濕度是土壤呼吸的主要控制因素。這表明根系去除引起的土壤含水量增高同樣會(huì)影響土壤呼吸，在水分限制的情況下甚至?xí)窒等コ鸬耐寥篮粑档统潭取?/p>

3.2 對森林土壤微生物的影響

根系輸入變化會(huì)影響土壤微生物生物量及群落結(jié)構(gòu)[80-81]。梁儒彪等[44]對西南亞高山針葉林土壤中添加模擬根系分泌物，發(fā)現(xiàn)添加模擬根系分泌物處理會(huì)導(dǎo)致人工林土壤微生物磷脂脂肪酸(PLFA)總量和細(xì)菌、放線菌、真菌PLFA含量增加，然而同樣處理下天然林土壤中得到了完全相反的結(jié)果。在瑞典北部樟子松(Pinussylvestris)林，通過遮光處理減少分配給外生菌根(ECM)的碳，發(fā)現(xiàn)真菌生物量顯著下降[82]。Brant等[80]在美國和歐洲的DIRT實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)根系碳輸入對所研究的3個(gè)森林生態(tài)系統(tǒng)中的微生物群落組成具有很強(qiáng)的控制作用，根系的去除會(huì)改變土壤細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)并減少真菌生物量。此外，Siira-Pietik?inen等[83]發(fā)現(xiàn)根系去除處理減少了芬蘭中部針葉林土壤真菌生物量，并改變了土壤有機(jī)層中的細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)，但沒有改變礦物質(zhì)層中的細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)。Wang等[84]在DIRT實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)挖溝去根處理使杉木人工林土壤細(xì)菌、革蘭陽性菌、真菌和放線菌的生物量分別增加了28.8%、26.7%、161.2%和32.5%，但使革蘭陰性菌與革蘭陽性菌的比率降低了57.4%，細(xì)菌與真菌的比率提高了107.9%。另外，根系去除處理下放線菌的數(shù)量也顯著增加，土壤微生物群落有向真菌轉(zhuǎn)移的趨勢，如真菌與細(xì)菌PLFA比率的升高[85]。這些研究結(jié)果說明微生物生物量及群落結(jié)構(gòu)對根系輸入變化的響應(yīng)主要取決于微生物對底物質(zhì)量和數(shù)量的適應(yīng)，而這些響應(yīng)在不同森林生態(tài)系統(tǒng)可能也有差異。

3.3 對土壤酶活性的影響

植物的根系向土壤中釋放著各種各樣的化合物，刺激了微生物和酶的活性[86]。根際是最重要的酶促熱點(diǎn)之一[87]，微生物和植物活根都能產(chǎn)生細(xì)胞外酶[88]。微生物大量地合成和釋放酶以獲取養(yǎng)分，而當(dāng)養(yǎng)分稀缺時(shí)，活根也會(huì)產(chǎn)生更多的酶[89]。靠近植物根部的凋落物對土壤酶活性也有著顯著的影響[90]，根系輸入物尤其是根分泌物不僅會(huì)刺激微生物的活動(dòng)和生長，還可能改變C、N和P之間的化學(xué)計(jì)量平衡[91]。同時(shí)，微生物對營養(yǎng)的需求也隨之增加，而這可以通過上調(diào)酶的合成和降解富含營養(yǎng)的化合物來維持化學(xué)計(jì)量的穩(wěn)態(tài)來補(bǔ)償[92-93]。但是酶合成的上調(diào)不一定旨在增強(qiáng)酶的活性，還可以通過產(chǎn)生具有更高底物親和力的酶系統(tǒng)，形成更有效的土壤有機(jī)質(zhì)和凋落物分解來增強(qiáng)微生物的競爭力[94]。Koranda等[49]的研究表明，和非根際土相比，根際土中與植物木質(zhì)素和土壤有機(jī)質(zhì)分解相關(guān)的酚氧化酶和過氧化物酶的活性降低，但根系分泌物也導(dǎo)致蛋白水解酶活性增強(qiáng)。同樣，Kaiser等[95]也發(fā)現(xiàn)與樹干環(huán)剝后相比，未環(huán)剝林樣地土壤纖維素酶和蛋白酶活性更高，酚氧化酶和過氧化物酶的活性更低。這可能是因?yàn)檠趸甘怯缮L緩慢的腐生真菌和某些特殊的細(xì)菌產(chǎn)生的[96]，在根際產(chǎn)生大量易吸收碳源的環(huán)境下，相對于菌根真菌和快速生長的營養(yǎng)型細(xì)菌處于競爭劣勢；而蛋白酶活性增強(qiáng)則可能增加了新鮮SOM的降解。因此，根系輸入對土壤酶活性的影響主要取決于與微生物生長相關(guān)的資源分配到酶生產(chǎn)中的成本效率[97-98]。

4 結(jié) 語

在全球變化背景下，森林生態(tài)系統(tǒng)分配到地下部分的碳可能發(fā)生變化，因此深入研究根系輸入對森林碳循環(huán)及土壤碳庫的影響尤其重要。目前，關(guān)于根系輸入對碳循環(huán)，特別是土壤呼吸的研究比較多，主要包括根系輸入對微生物活動(dòng)、土壤呼吸激發(fā)效應(yīng)等方面。根系輸入減少和去除根系會(huì)減弱土壤呼吸作用；但根系輸入物組成復(fù)雜，微生物和酶對不同類型根系輸入物的響應(yīng)尚不清楚，并且這些響應(yīng)在不同森林生態(tài)系統(tǒng)中可能也有差異。此外，根系輸入對土壤碳庫穩(wěn)定性影響的長期研究較少，對根系輸入與微生物之間的相互作用如何影響碳循環(huán)和土壤碳庫的穩(wěn)定性還不夠了解。因此，為了更好地認(rèn)識氣候變化背景下森林碳循環(huán)過程，還需要在以下幾個(gè)方面深入研究：①根系輸入變化對森林生態(tài)系統(tǒng)土壤碳庫及其穩(wěn)定性的影響；②土壤微生物和酶如何響應(yīng)根系輸入的變化，在不同森林生態(tài)系統(tǒng)的響應(yīng)機(jī)制是否相同；③氣候變化背景下，植物根系、土壤和微生物的相互關(guān)系及其協(xié)同作用對森林土壤碳庫及其穩(wěn)定性的影響。