哀牢山常綠闊葉林常見兼性附生植物的化學計量特征

張婷婷,劉文耀,胡 濤

1 中國科學院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態(tài)學重點實驗室,昆明 650223 2 中國科學院大學,北京 100049

附生植物是山地森林生態(tài)系統(tǒng)中重要的結構性組分之一,在維系生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性、生態(tài)功能及其過程發(fā)揮著重要的作用[1—2],兼性附生植物是一類重要而特殊的植物類群,它能同時在樹皮、巖石表面和林地土壤中生長,是生長于不同基質(zhì)上的同一物種的不同生態(tài)型[3]。同種植物不同生態(tài)型分布方式的差異可能反映了植物對環(huán)境變化的特殊適應策略,導致其生態(tài)化學計量特征與養(yǎng)分利用策略有所不同[3]。研究生態(tài)過程中生物與環(huán)境間能量以及多種化學元素交互作用是生態(tài)化學計量學的主要研究內(nèi)容[4]。碳(C)、氮(N)、磷(P)是植物生長發(fā)育所需的主要元素,也是生物體有機體的組成基礎。C、N和P這3種元素相互作用,共同調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育[4—5],其元素比值可以用來指示植物的養(yǎng)分利用率以及養(yǎng)分限制狀況[5—6]。植物葉片的N∶P比通常用來判斷植物的養(yǎng)分受限情況,具有較高的N∶P比的植物易受P限制,反之則受N限制[5, 7]。植物葉片中C∶N與C∶P可在一定程度上反映其養(yǎng)分利用效率,當C∶N和C∶P比值較高時,表明植物的養(yǎng)分利用效率較高,反之則較低[6, 8]。生態(tài)化學計內(nèi)穩(wěn)性表征生物有機體在變化的環(huán)境中維持其自身元素組成相對穩(wěn)定的能力[4, 9],其強弱與生物有機體的生態(tài)策略和適應性有關[10]。有關研究表明：植物通過調(diào)節(jié)不同器官間的化學計量內(nèi)穩(wěn)性來適應環(huán)境的變化[10]。在內(nèi)蒙古草原,不同植物葉片和根之間的內(nèi)穩(wěn)性呈負相關關系,其中羊草(Leymuschinensis)葉片內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)最大,而其根中內(nèi)穩(wěn)性為最弱,灰綠藜(Chenopodiumglaucum)葉片內(nèi)穩(wěn)性最弱,根中內(nèi)穩(wěn)性最強[10]。Schreeg等認為,灌木植物的新葉內(nèi)穩(wěn)性較強,而莖和根等對環(huán)境變化更敏感,即其內(nèi)穩(wěn)性較弱[11]。Wu等人研究發(fā)現(xiàn),在西雙版納地區(qū)不同生境下蘭科植物葉片表現(xiàn)出較強的化學計量可塑性,以此來應對生境轉變[3]。目前對于森林生態(tài)系統(tǒng)中兼性附生植物的化學計量特征,以及它們?nèi)绾瓮ㄟ^調(diào)節(jié)其化學計量內(nèi)穩(wěn)性來應對生境變化的了解甚少。

地處云貴高原、橫斷山和青藏高原南緣三大地理區(qū)域結合部的哀牢山國家級保護區(qū), 是生物多樣性較豐富及植物區(qū)系地理成分薈萃之地,該保護區(qū)內(nèi)分布著我國目前保存最完整、面積最大的亞熱帶山地濕性常綠闊葉林,林內(nèi)附生植物非常豐富[12],其中長葉粗筒苣苔(Briggsialongifolia)是哀牢山山地森林中一種常見的兼性附生植物[13],它分布于樹干、樹根際部及林地土壤不同基質(zhì)中,表現(xiàn)出獨特的適應能力。但目前關于兼性附生植物這一特殊植物類群生態(tài)化學計量特征與養(yǎng)分利用策略鮮有研究報道。長葉粗筒苣苔屬于苦苣苔科(Gesneriaceae)物種,該科植物主要分布于亞洲和非洲熱帶及亞熱帶地區(qū),我國苦苣苔科植物的生物多樣性十分豐富,其中滇黔桂及其鄰近地區(qū)是我國苦苣苔亞科植物分布和分化的中心,苦苣苔科很多種類是藥用植物,一些種類具有較高的園藝觀賞價值,有相當一部分為瀕危植物[14]?？嘬奶浦参锍贁?shù)類群適應力比較強外,絕大多數(shù)是完全依賴于特殊的優(yōu)良小生境來維持生存[15],且同種不同居群間存在形態(tài)變異[16]。因此,苦苣苔科植物具有很高的研究價值[15, 17]。本研究以哀牢山山地濕性常綠闊葉林中常見的兼性附生植物長葉粗筒苣苔為對象,通過研究其地生植株與林冠不同高度上附生植株不同器官化學計量的差異,分析兼性附生植物化學計量的垂直空間分布特征及其與生長基質(zhì)的關系,探討不同生境下兼性附生植物的養(yǎng)分利用與生態(tài)適應策略,為深入研究山地森林生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性與養(yǎng)分循環(huán),以及山地森林資源的保護與管理提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

哀牢山位于云南省中部,為云嶺向南的延伸,是云貴高原和橫斷山脈的分界線。該地區(qū)受到西南季風的影響,具有干、濕季分明的特點。哀牢山國家自然保護區(qū)至今分布著我國目前保存最完整、面積最大的亞熱帶原生山地濕性常綠闊葉林[13, 18]。該研究位于其核心區(qū)徐家壩地區(qū)(23.35°—24.44°N, 100.54°—101.30°E),根據(jù)中國科學院哀牢山生態(tài)站長期氣象觀測結果顯示,區(qū)年均降水量1947 mm, 年均蒸發(fā)量1192 mm, 干季(11月—次年4月)、雨季(5月—10月)分明, 雨季降水量約占全年降水量的85%；年平均相對濕度85%, 年平均氣溫11.3 ℃,月平均最高氣溫為15.8 ℃, 月平均最低氣溫為4.5 ℃[19—20]。

徐家壩地區(qū)山地濕性常綠闊葉林分布于海拔 2400—2600 m 間,其群落上層的優(yōu)勢喬木主要包括木果柯(Lithocarpusxylocarpus)、變色錐(Castanopsiswattii)等[18]。該區(qū)森林附生植物物種豐富,根據(jù)前期的調(diào)查結果,附生地衣有183種,附生苔蘚植物176種,附生蕨類117種和附生種子植物113種[21]。兼性附生植物是一類重要而特殊的附生植物,其中長葉粗筒苣苔(Briggsialongifolia)是該區(qū)森林中常見的兼性附生種子植物[13],它是苦苣苔科粗筒苣苔屬多年生無莖草本,多附生于木果柯(L.xylocarpus)、變色錐(C.wattii)等高大的喬木樹干及樹木根際處,也有部分植株生長在林地土壤中,具有明顯的垂直分布特征,是研究同一物種在不同生境下化學計量特征與養(yǎng)分利用策略的理想材料。

1.2 樣品采集

已有的研究表明,林冠腐殖質(zhì)與林地土壤的養(yǎng)分條件差異較大,且林冠層與林地的小氣候也存在一定差異[22]。而環(huán)境因子的變化,尤其是土壤中養(yǎng)分的變化會引起植物各組織內(nèi)元素組成的改變[23]。其次,高大喬木的根部,即附生、地生生境交界處的土壤養(yǎng)分等環(huán)境因子可能與林地以及林冠生境存在一定差異,因此,為了研究同一物種在不同生境下的化學計量特征與養(yǎng)分利用策略,依據(jù)長葉粗筒苣生長及其空間分布特性,我們對林地、宿主喬木的根部、樹干等不同生境下的植株進行調(diào)查采樣。

2018年4月對哀牢山徐家壩地區(qū)山地濕性常綠闊葉林內(nèi)長葉粗筒苣苔的分布進行調(diào)查和采樣。在生態(tài)站通往愛山亭、蟾蜍洼以及馬鹿壩的道路旁,因林冠較為開闊,長葉粗筒苣苔能同時生長在喬木樹干及根部、以及宿主根部附近林地土壤中。在附生植物研究中,單株樹木通常被描述為附生植物的最小生境單元[24]。因此,本研究將林內(nèi)樹干、樹干基部以及樹根周圍林地土壤均生長有長葉粗筒苣苔的單株宿主喬木作為一個樣樹。本研究在上述區(qū)域設置20 m × 2000 m的樣帶進行樣品采集,選擇7株胸徑>30 cm、附生有長葉粗筒苣苔的優(yōu)勢宿主喬木木果柯、變色錐作為附生植株調(diào)查與樣品采集的宿主樣樹,共有7個重復。對每株樣樹根部周圍的地生植株,以及樹干基部和1.3 m樹高處的附生植株通過整株收獲法進行采樣,同時也采集3種生境下長葉粗筒苣苔生長基質(zhì)(林地土壤、樹干基部土和樹干1.3 m處樹皮附著的腐殖質(zhì))的樣品。將各植株的葉片、根系和生長基質(zhì)樣品分別裝入樣品袋,帶回實驗室。而后對所收集的植物樣品用自來水和蒸餾水沖洗,裝入信封進行烘干處理。

1.3 樣品處理及測定

將野外采集的植物及基質(zhì)樣品,置于烘箱內(nèi)在65 ℃條件下烘干48 h至恒重。烘干后的生長基質(zhì)放入研缽研磨,過60目篩,裝入自封袋；烘干的植物樣品用植物粉碎機粉碎至粉末狀態(tài),裝袋編號以待進一步分析。處理好的生長基質(zhì)和植物樣品C、N含量用碳氮分析儀(Vario MAX CN, Elementar Analysensysteme GmbH, Hanau, Germany)測定；P含量采用電感耦合等離子體原子發(fā)射光譜儀進行測定(iCAP6300, Thermo Fisher Scientific, Waltham, USA)。

1.4 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)主要通過SPSS 19.0進行統(tǒng)計分析,插圖通過SigmaPlot 12.5繪制。數(shù)據(jù)分析前均進行正態(tài)性和方差齊性檢驗。不同生境下的生長基質(zhì)以及植物的化學計量組成、不同生境下植物的化學計量內(nèi)穩(wěn)性的差異,以及植物不同元素的內(nèi)穩(wěn)性差異的比較均采用單因素方差分析法(one-way ANOVA)和最小顯著差異法(LSD) (α=0.05)。用成對t檢驗比較各生境中長葉粗筒苣苔不同器官間化學計量組成以及化學計量內(nèi)穩(wěn)性的差異,用雙因素方差分析(two-way ANOVA)分析生境、器官以及生境和器官的交互作用對植物化學計量特征的影響。

關于植物化學計量內(nèi)穩(wěn)性的強弱,本研究采用Sterner和Elser提出的化學計量內(nèi)穩(wěn)性計算模型[4]：y=cx1/H進行計算,其中x為生長基質(zhì)的元素(N、P)含量以及化學計量比(N∶P),y為植物不同器官的元素(N、P)含量以及化學計量比(N∶P),c為常數(shù),H為內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)。依據(jù)所測得的植物和不同生長基質(zhì)的N、P元素含量及化學計量比,分別計算出各元素及元素比率的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)。

2 結果與分析

2.1 不同生境下長葉粗筒苣苔生長基質(zhì)的C、N、P含量及化學計量比

根據(jù)測試結果表明,生長基質(zhì)中C、N、P元素含量在不同生境間的差異不顯著,其分布范圍分別為292.1—379.73 g/kg、15.16—20.23 g/kg、1—1.17 g/kg,其中附生植株生長基質(zhì)中的全C、全N和全P含量要高于地生植株生長的林地土壤(圖1)。在林地、樹干基部及樹干1.3 m處3種生境的基質(zhì)中,C∶N、C∶P和N∶P比值存在一定差異,但其差異均未達到顯著水平。不同生境基質(zhì)的C∶N∶P比也有所不同,其中林地土壤的C∶N∶P比為294∶15∶1,樹干基部土及樹干1.3 m處樹皮腐殖質(zhì)的C∶N∶P比分別為313∶17∶1和348∶19∶1。

圖1 不同生境下長葉粗筒苣苔生長基質(zhì)C、N、P化學計量特征Fig.1 Stoichiometric characteristics of C, N, and P in substrate of Briggsia longifolia among different habitats

2.2 不同生境下長葉粗筒苣苔葉片和根系的C、N、P含量及化學計量比

雙因素方差分析結果表明,生境變化對長葉粗筒苣苔的P含量以及N∶P比值具有顯著影響,器官對植物的N含量、C∶N以及N∶P比值具有顯著影響,而生境和器官的交互作用對植物的元素含量及化學計量比的影響均不顯著(表1)。

表1 生境、器官以及其交互作用對長葉粗筒苣苔的化學計量特征的影響

長葉粗筒苣苔葉片和根中C、N、P元素含量以及C∶N、C∶P及N∶P比值在不同生境間的差異均未達到顯著水平(圖2)。不同生境下長葉粗筒苣苔葉片的C、N、P元素含量范圍分別為440.86—448.50 g/kg、14.24—14.98 g/kg、1.33—1.83 g/kg,根系中C、N、P元素含量范圍分別為427.42—461.50 g/kg、18.04—20.37 g/kg、1.26—1.75 g/kg。地生植株葉片中的C∶N、C∶P及N∶P、根系中的C∶P和N∶P均高于樹干基部處和1.3 m樹高處的附生植株。地生植株葉片及根系的C∶N∶P比均高于附生植株,其中葉片的C∶N∶P比高于根系。在3種生境下長葉粗筒苣苔葉片的N含量、N∶P比值均顯著低于根系 (P<0.05),C∶N則顯著高于根系 (P<0.05)。

圖2 不同生境下長葉粗筒苣苔葉片和根系的C、N、P化學計量特征Fig.2 Stoichiometric characteristics of C, N, and P in leaf and root of Briggsia longifolia in different habitats “*”和“**”指示同一生境中葉片和根間差異的顯著性水平(P<0.05,P<0.01)

2.3 長葉粗筒苣苔葉片和根系的化學計量內(nèi)穩(wěn)性特征

長葉粗筒苣苔葉片N含量以及N∶P比值的化學計量內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)均大于根系,但兩器官間的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)的差異未達到顯著水平(表2)。長葉粗筒苣苔葉片與根系中化學計量內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)的大小排序均表現(xiàn)為：HN∶P>HN>HP。根據(jù)化學計量內(nèi)穩(wěn)性強弱的界定范圍(H> 4：穩(wěn)態(tài)型；2

表2 長葉粗筒苣苔葉片和根系C、N、P化學計量內(nèi)穩(wěn)型模型統(tǒng)計與內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)(H)

3 討論

3.1 不同生境下兼性附生植物的生態(tài)化學計量特征

本研究結果表明,長葉粗筒苣苔葉片的C、N和P的平均含量分別為445.81 g/kg、15 g/kg和1.59 g/kg,其中C含量低于全球 492 種陸生植物的葉片C平均含量(464 g/kg),也低于本研究區(qū)哀牢山森林群落優(yōu)勢喬木幼苗C含量[26],但高于中國草原生態(tài)系統(tǒng)213種植物的C平均含量(438 g/kg)[27]。 N含量低于全球陸生植物和中國陸生植物,而P含量則較陸生植物高[28—29],這表明此研究區(qū)內(nèi)長葉粗筒苣苔的生長可能受N元素限制。

植物的葉片N∶P值在一定程度可用來判斷其生長環(huán)境中的N、P元素的受限狀況[5]。有學者認為當植物葉片N∶P<14 時,植物的生長主要受N元素限制；當N∶P>16 時,植物的生長主要受P元素限制；當 1410,但<20,說明其生長N和P元素的共同限制。樹木根際處與1.3m樹高處的附生植株葉片的N∶P均<10,說明其生長主要受N元素限制,受P限制較小。這與前人關于本地區(qū)陸生植物的研究結果不一致,其原因可能為不同物種對元素的需求以及養(yǎng)分利用策略不同,從而表現(xiàn)出不同的養(yǎng)分受限情況[10]。此外,長葉粗筒苣苔葉片的C∶N∶P比在不同生境存在一定的分異特征,表明了不同生境條件下植物對C、N、P資源分配策略有所不同,這主要與不同生境條件(如基質(zhì)養(yǎng)分狀況,以及溫度、水分供應等)有關[29]。

植物葉片的C∶N和C∶P比值的大小在一定程度上也能反映出其對N、P元素利用效率的高低,較高的葉面C∶N養(yǎng)分比可以增加單位養(yǎng)分的C儲量,即較高的C∶N和C∶P比代表植物對N和P的高度利用[6]。如,Pang等認為針葉樹的C∶N和C∶P比值較闊葉樹高說明針葉樹具有較高的N和P養(yǎng)分利用效率[31]。在附生生境中,養(yǎng)分供應有限且不穩(wěn)定,水分變化劇烈,當附生生境養(yǎng)分充足時,附生植株通過對養(yǎng)分奢侈的吸收,并將多余的養(yǎng)分貯存在組織內(nèi),以此應對附生生境中的養(yǎng)分短缺和養(yǎng)分供應波動[24, 32]。而林地土壤養(yǎng)分供應較為充足,土壤含水量變化較為平緩,地生植株養(yǎng)分利用相對保守,受養(yǎng)分和水分脅迫的影響相對較附生植株要小。在本研究中長葉粗筒苣苔的附生植株葉片P含量高于地生植株,較高的P含量有利于緩解干旱脅迫對植物的生長造成的傷害[32—33]。附生植株葉片的C∶N和C∶P比均低于地生植株,表明附生植株對N、P元素利用效率較低。

由于植物不同器官的結構與組成以及功能的不同,植物不同器官的元素含量存在一定差異[34—35]。葉片作為多種生理功能(如光合作用、蒸騰作用和呼吸作用)的行使器官,需要較多的N和P來完成各種生化過程[36]。對3種濕地植物的研究結果表明,根系的N、P含量低于地上部分[36]。青藏高原窄葉鮮卑花地上部分的N、P元素含量高于根系[37]。本研究中,不同生境下長葉粗筒苣苔葉片與根系之間C、N和P元素含量及元素計量比的差異基本一致,雙因素方差分析的結果也表明生境和器官的交互作用對植物的化學計量特征的影響不顯著,這說明生境變化對植物葉片與根系之間的元素分配的影響較小[38]。長葉粗筒苣苔地生與附生植株葉片的N含量和N∶P均顯著低于根系,而C∶N則顯著高于根系。葉片中較低的N含量與植物的營養(yǎng)物質(zhì)在非生長季向地下部分轉移有關,而較高的C∶N則可能由其較低的N含量導致,植物中C元素含量較為穩(wěn)定,C∶N的變化主要受N元素影響[39]。此外,本研究區(qū)內(nèi)長葉粗筒苣苔的生長受P元素限制不明顯,葉片和根系中P元素含量的差異不顯著,葉片中較低的N含量導致其N∶P顯著低于根。

3.2 兼性附生植物化學計量的內(nèi)穩(wěn)性特征

不同功能群通過生理生態(tài)過程調(diào)整其自身對不同元素的吸收、運輸、分配、利用和釋放,以不同的生態(tài)適應策略來適應其各自的環(huán)境[40]；而且同種植物的不同器官通過對環(huán)境變化的適應而表現(xiàn)出不同的內(nèi)穩(wěn)性特征[10]。因此,植物不同功能群及不同器官的化學計量內(nèi)穩(wěn)性特征可能存在一定差異。在草原生態(tài)系統(tǒng),優(yōu)勢物種羊草地上部分的N、P以及N∶P的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)均高于地下部分,其通過內(nèi)穩(wěn)性較低的地下部分貯存養(yǎng)分以保證地上部分的養(yǎng)分供給[10]。濕地植物根系的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN與葉片差異不顯著,但顯著高于莖[41]。哀牢山森林群落優(yōu)勢喬木幼苗葉片和根系的N元素的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN分別為4.71、2.58[30]。在本研究中,長葉粗筒苣苔葉片N元素內(nèi)穩(wěn)指數(shù)HN為7.25,大于其根系HN(為5. 85),兩者均高于同一森林群落內(nèi)優(yōu)勢喬木幼苗。長葉粗筒苣苔較高的化學計量內(nèi)穩(wěn)性指數(shù),且葉片內(nèi)穩(wěn)定指數(shù)大于根系,表明其對多變的環(huán)境適應性更強[42—43],它們主要通過調(diào)節(jié)根系的元素組成來維持葉片代謝活動的相對穩(wěn)定,以此來適應生境的轉變[10]。

N、P在植物體的生長發(fā)育過程中行使不同的功能,導致其含量以及內(nèi)穩(wěn)性特征具有一定的差異[5]。生物體內(nèi)含量較高的元素的內(nèi)穩(wěn)性較含量低的元素高,如N的內(nèi)穩(wěn)性高于P[44]。內(nèi)蒙古草原維管植物的N元素的內(nèi)穩(wěn)性均高于P元素[45]；濕地草本植物N元素的內(nèi)穩(wěn)性也較P高[41]。本研究中,長葉粗筒苣苔的N、P元素內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)也表現(xiàn)出類似的規(guī)律[41, 44],表明植物對N元素的調(diào)控能力較強。根據(jù)養(yǎng)分限制性假說,即植物對易受限制的元素的控制能力較強,兼性附生植物對組織內(nèi)N元素較強的控制能力也說明其生長更易受N元素限制[41]。此外,長葉粗筒苣苔葉片和根系的N∶P的內(nèi)穩(wěn)性HN∶P均強于N、P元素,這可能與植物中N、P元素含量具有較強的協(xié)同性[46],因而其元素比值的變異性較小[10]有關。

4 結論

兼性附生植物長葉粗筒苣苔既能生長在樹皮上,又能根植于林地土壤中,具有獨特的生態(tài)適應能力。與地生植株相比,附生植株葉片的N、P含量較高,而C∶N、C∶P和N∶P比值均較低,說明其養(yǎng)分利用率較低；葉片的N、P以及N∶P比的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)高于根系。長葉粗筒苣苔通過調(diào)整其在不同生境間的養(yǎng)分吸收與利用策略,以此來適應生境的變化。因此,探討兼性附生植物在不同生境下的化學計量特征及其生態(tài)適應策略,豐富了植物生態(tài)化學計量學研究的理論和方法,也為深入研究森林生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性形成及其維持機制、以及山地森林資源的保護與管理提供了科學依據(jù)。

致謝:感謝哀牢山生態(tài)站提供的幫助,感謝西雙版納熱帶植物園昆明分部地球化學實驗室在樣品元素含量分析中提供的幫助。