艾比湖不同水鹽環(huán)境荒漠植物種間關(guān)聯(lián)格局下的葉片功能性狀差異分析

程久菊， 張雪妮， 張子洋， 陳 靜

(新疆大學(xué)生態(tài)與環(huán)境學(xué)院 綠洲生態(tài)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 新疆 烏魯木齊 830046)

植物功能性狀的種間差異及其成因是目前群落生態(tài)學(xué)的研究熱點(diǎn)之一[1]。植物功能性狀的種間差異是物種間生態(tài)差異的直接體現(xiàn)，可以反映植物在生長、繁殖和生存中的形態(tài)、生理差異及對環(huán)境適應(yīng)策略的不同[2,3]。目前，關(guān)于植物功能性狀種間差異成因的研究主要針對非生物因子[4]，而種間關(guān)系(種間互利與競爭等)在植物功能性狀種間差異中的作用還研究較少[5]。

植物種間相互作用是維持群落多樣性及生態(tài)系統(tǒng)功能的重要生態(tài)過程，在植物群落的物種共存中不容忽視[6,7]。生態(tài)學(xué)中常用種間生態(tài)差異衡量種間相互作用[8]，說明植物種間關(guān)系對其功能性狀的表達(dá)有重要影響。植物種間關(guān)聯(lián)能夠更加直觀、有效地反映物種間的相互關(guān)聯(lián)性，常用于測度植物種間關(guān)系[9,10]。研究表明：種間關(guān)系還具有明顯的環(huán)境依賴性，這種依賴性在脅迫環(huán)境下可能更為復(fù)雜[11,12]，并可能直接影響植物的生存[13]。因此，從種間關(guān)聯(lián)角度研究脅迫環(huán)境下植物功能性狀的種間差異，有利于揭示種間關(guān)系在植物功能性狀變異中的作用，為充分掌握生物因子對群落功能多樣性的影響提供理論參考。

荒漠植物是全球生物多樣性資源的關(guān)鍵組成部分，在維持區(qū)域生態(tài)平衡中具有突出作用[4]。艾比湖濕地國家級自然保護(hù)區(qū)位于新疆北部準(zhǔn)噶爾盆地荒漠區(qū)，區(qū)內(nèi)分布有典型的荒漠植物群落。根據(jù)前期研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，區(qū)內(nèi)植物普遍遭受鹽和干旱脅迫，根據(jù)土壤水鹽含量可將區(qū)內(nèi)劃分出高水鹽和低水鹽環(huán)境，分別對應(yīng)鹽脅迫和干旱脅迫生境[14]。基于此，本研究對艾比湖不同脅迫環(huán)境下荒漠植物的種間關(guān)系和功能性狀的種間差異進(jìn)行了比較，擬在明確2種生境下種間關(guān)聯(lián)特征的基礎(chǔ)上，分析關(guān)聯(lián)種對間葉片功能性狀的差異，進(jìn)而探究物種間相互作用對植物葉片功能性狀的影響及其隨環(huán)境的變化，以期更充分了解植物的環(huán)境適應(yīng)機(jī)制及生物因子在功能多樣性形成中的貢獻(xiàn)，同時(shí)為保護(hù)和提高生物多樣性，維持區(qū)域生態(tài)平衡提供參考。

1 研究區(qū)概況和研究方法

1.1 研究區(qū)概況

艾比湖濕地國家級自然保護(hù)區(qū)(東經(jīng)82°36′～83°50′、北緯44°30′～45°09′)位于新疆博爾塔拉蒙古自治州精河縣境內(nèi)，屬于濕地-荒漠森林復(fù)合生態(tài)系統(tǒng)類型[15]。該地區(qū)日照充足，降水稀少，多大風(fēng)天氣，鹽塵和浮塵活動頻繁；同時(shí)保護(hù)區(qū)土壤鹽分高，堿性強(qiáng)，土壤質(zhì)地較差，淺層(0～10 cm)土壤的平均電導(dǎo)率5.41 ms·cm-1、平均容重約1.38 g·cm-3、平均含水量7.19%，pH 8.77。艾比湖濕地生態(tài)環(huán)境的生物資源多樣性獨(dú)特，主要植物種類有胡楊(PopuluseuphraticaOliv.)、梭梭〔Haloxylonammodendron(C. A. Mey.) Bunge〕、多枝檉柳(TamarixramosissimaLedeb.)、駱駝刺(AlhagisparsifoliaShap.)、鹽節(jié)木〔Halocnemumstrobilaceum(Pall.) Bieb.〕、鹽爪爪〔Kalidiumfoliatum(Pall.) Moq.〕、白刺(NitrariatangutorumBobr.)、羅布麻(ApocynumvenetumLinn.)、花花柴〔Kareliniacaspia(Pall.) Less.〕和蘆葦〔Phragmitesaustralis(Cav.) Trin. ex Steud.〕等。保護(hù)區(qū)內(nèi)湖區(qū)東側(cè)的阿其克蘇河是艾比湖主要水源之一，土壤水鹽含量在河岸附近較高，并隨著離河距離增加而降低，同時(shí)植物的分布也隨著離河距離增加而變化[16]。

1.2 研究方法

1.2.1 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)與野外采樣 為充分反映研究區(qū)植物間的關(guān)聯(lián)性及植物性狀特征，同時(shí)減少生境過濾的影響，本實(shí)驗(yàn)在垂直阿其克蘇河河道以北方向設(shè)置間隔約5 km的3條樣帶，每條樣帶長約5 km。在各樣帶上沿河道向北每隔500 m設(shè)置1個(gè)面積10 m×10 m樣方，共32個(gè)樣方；其中，根據(jù)土壤水鹽含量，利用聚類分析將所有樣方劃分為高水鹽和低水鹽2組[17]，分別包括13和19個(gè)樣方。調(diào)查過程中記錄樣方位置和海拔，典型荒漠植物物種數(shù)和個(gè)體數(shù)。隨機(jī)采集主要種類(出現(xiàn)頻次大于等于5%)3～5株的植物葉片(優(yōu)先選冠層中間4個(gè)方位的)約20 g，用牛皮紙信封密封，帶回實(shí)驗(yàn)室用于后續(xù)測定植物葉片功能性狀(葉片C、N、P和S含量)。

1.2.2 指標(biāo)測定 植物葉片在75 ℃下烘干至恒質(zhì)量，稱量后粉碎至粉末。采用HNO3-HClO4(體積比1∶5)酸溶法消化植物葉片[18]，然后采用重鉻酸鉀容量法[19]測定葉片C含量、鉬銻抗比濁法[20]154測定葉片P含量、硫酸鋇比濁法[20]157測定葉片S含量；采用凱氏定氮法[20]153測定葉片N含量。

1.3 數(shù)據(jù)處理和分析

2 結(jié)果和分析

2.1 荒漠植物的物種組成

調(diào)查結(jié)果顯示：在艾比湖2種水鹽環(huán)境中共調(diào)查到26種荒漠植物，高水鹽和低水鹽環(huán)境均有20種荒漠植物，其中，共有種14種，包括胡楊、花花柴、梭梭、羅布麻、駱駝刺、木堿蓬〔Suaedadendroides(C. A. Mey.) Moq.〕、紅砂〔Reaumuriasoongarica(Pall.) Maxim.〕、蘆葦、白刺、鹽爪爪、鈴鐺刺〔Halimodendronhalodendron(Pall.) Voss.〕、多枝檉柳、豬毛菜(SalsolacollinaPall.)和鹽節(jié)木。高水鹽環(huán)境特有荒漠植物6種，包括黑果枸杞(LyciumruthenicumMurr.)、平臥堿蓬(SuaedaprostrataPall.)、鹽地堿蓬〔Suaedasalsa(Linn.) Pall.〕、甘草(GlycyrrhizauralensisFisch.)、鹽穗木(HalostachyscaspicaC. A. Mey. ex Schrenk)和小葉堿蓬〔Suaedamicrophylla(C. A. Mey.) Pall.〕；低水鹽環(huán)境特有荒漠植物也為6種，包括沙拐棗(CalligonummongolicumTurcz.)、對節(jié)刺(HoraninoviaulicinaFisch. et C. A. Mey.)、露果豬毛菜(SalsolaapertaPauls.)、沙漠絹蒿〔Seriphidiumsantolinum(Schrenk) Poljak.〕、刺沙蓬(SalsolatragusLinn.)和沙蓬〔Agriophyllumsquarrosum(Linn.) Moq.〕。此外，高水鹽和低水鹽環(huán)境的20種荒漠植物分別形成190對種對，其中，關(guān)聯(lián)種對分別有21和52對，有性狀數(shù)據(jù)的關(guān)聯(lián)種對分別有17和43對。

2.2 荒漠植物種間關(guān)聯(lián)及其對不同水鹽環(huán)境的響應(yīng)

艾比湖不同水鹽環(huán)境下的荒漠植物種間關(guān)聯(lián)性分析結(jié)果顯示：從總體關(guān)聯(lián)性看，高水鹽環(huán)境下植物種間關(guān)聯(lián)性的方差比率(VR)為0.62，小于1，χ2檢驗(yàn)統(tǒng)計(jì)量(W)為8.50，表現(xiàn)為不顯著負(fù)關(guān)聯(lián)；低水鹽環(huán)境下VR值為0.93，W值為17.70，也表現(xiàn)為不顯著負(fù)關(guān)聯(lián)。

高水鹽環(huán)境下，正、負(fù)相關(guān)種對分別有74和115對，不相關(guān)種對有1對。正關(guān)聯(lián)(互利)(P<0.1，相關(guān)系數(shù)大于0.3)種對有15對，相關(guān)系數(shù)為0.49～1.00，其中，極顯著(P<0.01)和顯著(P<0.05)正關(guān)聯(lián)的種對共有8對，且主要存在于生物量較低的草本與草本、草本與灌木間；負(fù)關(guān)聯(lián)(競爭)(P<0.1，相關(guān)系數(shù)小于-0.3)的種對有6對，相關(guān)系數(shù)為-0.54～-0.49，無顯著負(fù)關(guān)聯(lián)的種對。從關(guān)聯(lián)種對看，高水鹽環(huán)境下植物間正關(guān)聯(lián)比負(fù)關(guān)聯(lián)更占優(yōu)勢，即種間互利比種間競爭更明顯。

低水鹽環(huán)境下，正、負(fù)相關(guān)種對分別有90和98對，不相關(guān)種對有2對。正關(guān)聯(lián)種對有34對，相關(guān)系數(shù)為0.39～1.00，其中，極顯著和顯著正關(guān)聯(lián)種對共有27對；負(fù)關(guān)聯(lián)種對有18對，相關(guān)系數(shù)為-0.76～-0.38， 其中，極顯著和顯著負(fù)關(guān)聯(lián)種對共有12對。從關(guān)聯(lián)種對看，低水鹽環(huán)境下植物種間關(guān)系仍以種間互利為主。

從種間關(guān)聯(lián)性(圖1)看，高水鹽和低水鹽環(huán)境下，鹽節(jié)木與其他物種間多表現(xiàn)為負(fù)相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為-0.48～1.00。高水鹽環(huán)境下，紅砂、鈴鐺刺、豬毛菜、黑果枸杞、鹽地堿蓬和小葉堿蓬與其他物種間多表現(xiàn)為負(fù)相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為-0.54～1.00，其中，鈴鐺刺與蘆葦，鹽節(jié)木與豬毛菜，平臥堿蓬與羅布麻、蘆葦和多枝檉柳，甘草與梭梭，小葉堿蓬與白刺和甘草間為顯著正相關(guān)(圖1-A)；而低水鹽環(huán)境下，梭梭、刺沙蓬和沙蓬與其他物種間多表現(xiàn)為負(fù)相關(guān)，相關(guān)系數(shù)為-0.42～0.43，其中，豬毛菜、沙拐棗、對節(jié)刺和露果豬毛菜與駱駝刺、木堿蓬和紅砂等物種間存在顯著相關(guān)性(圖1-B)。

圓點(diǎn)大小代表相關(guān)系數(shù)絕對值的大小The size of the spot represents the absolute value of the correlation coefficient. *： P<0.05.

2.3 基于種間關(guān)聯(lián)的荒漠植物葉片功能性狀差異

艾比湖不同水鹽環(huán)境下正、負(fù)關(guān)聯(lián)植物種對間葉片功能性狀(C、N、P和S含量)差值的比較見圖2。結(jié)果顯示：不同水鹽環(huán)境下，正關(guān)聯(lián)(互利)和負(fù)關(guān)聯(lián)(競爭)種對間葉片功能性狀差值表現(xiàn)出一定的差異性。高水鹽環(huán)境下正關(guān)聯(lián)種對的C、N和S含量差值均高于低水鹽環(huán)境，而P含量差值則低于低水鹽環(huán)境，其中，C含量差值達(dá)到顯著(P<0.05)水平；而高水鹽環(huán)境下負(fù)關(guān)聯(lián)種對的N、P和S含量差值均低于低水鹽環(huán)境，C含量差值高于低水鹽環(huán)境。

: 正關(guān)聯(lián)種對Positively associated species pair; : 負(fù)關(guān)聯(lián)種對negatively associated species pair.

各水鹽環(huán)境下，正關(guān)聯(lián)和負(fù)關(guān)聯(lián)種對間差值均無顯著差異，但也呈現(xiàn)出一定特征，即正關(guān)聯(lián)種對C、N和S含量差值在高水鹽環(huán)境下高于負(fù)關(guān)聯(lián)種對，而正關(guān)聯(lián)種對C、N、P和S含量差值在低水鹽環(huán)境下則均低于負(fù)關(guān)聯(lián)種對。

3 討論和結(jié)論

種間關(guān)聯(lián)性可用于判斷植物種間可能存在的相互作用，如種間競爭和互利作用等[22,23]。大量研究表明：物種種間競爭與互利同時(shí)發(fā)生，并且二者的作用強(qiáng)度及平衡狀態(tài)與環(huán)境條件密切相關(guān)[24,25]。脅迫梯度假說概括了種間關(guān)系隨著環(huán)境變化特別是環(huán)境脅迫程度的變化規(guī)律，即隨著環(huán)境脅迫程度的增加，種間競爭減弱，種間互利增強(qiáng)[26,27]。本研究中，從總體關(guān)聯(lián)性來看，高水鹽和低水鹽環(huán)境下艾比湖荒漠植物種間均呈現(xiàn)不顯著負(fù)關(guān)聯(lián)，種間關(guān)系相對松散。從正相關(guān)種對數(shù)來看，低水鹽環(huán)境(90對)明顯高于高水鹽環(huán)境(74對)，其中，正關(guān)聯(lián)種對數(shù)也明顯高于高水鹽環(huán)境；此外，低水鹽環(huán)境下正關(guān)聯(lián)種對數(shù)明顯高于負(fù)關(guān)聯(lián)種對數(shù)。根據(jù)脅迫梯度假說，上述結(jié)果表明低水鹽環(huán)境下種間互利關(guān)系更占優(yōu)勢，由于低水鹽環(huán)境下土壤鹽分降低而干旱加劇，因此，推測干旱脅迫對艾比湖荒漠植物種間關(guān)系的影響更強(qiáng)。另外，在高水鹽條件下，顯著正相關(guān)種對包括鈴鐺刺與蘆葦，鹽節(jié)木與豬毛菜，平臥堿蓬與羅布麻、蘆葦和多枝檉柳，甘草與梭梭，小葉堿蓬與白刺和甘草，即草本與草本、草本與灌木間表現(xiàn)出顯著正相關(guān)，而胡楊與梭梭，多枝檉柳與胡楊和梭梭等生物量較高的灌木與喬木間則表現(xiàn)出較弱的關(guān)聯(lián)性，表明在鹽脅迫下，種間互利關(guān)系在生物量較低的物種間更加常見，該結(jié)果與Wright等[28]的研究結(jié)論相一致，說明種間關(guān)系對群落組成的影響及其對脅迫環(huán)境的響應(yīng)不容忽視。上述結(jié)果也間接反映了水分限制與鹽分脅迫在局域環(huán)境下對植物生存及群落結(jié)構(gòu)中的決定性作用，這與研究區(qū)前期的研究結(jié)論以及干旱區(qū)植物生長的普遍規(guī)律[29-31]相一致。

植物對種間互利或競爭的響應(yīng)均會引起其功能性狀與權(quán)衡關(guān)系的改變[5]。前人的研究發(fā)現(xiàn)，呈顯著正相關(guān)的種對往往具有相似的生態(tài)習(xí)性[32,33]，而競爭作用可能使種對間功能性狀差異增大[34]，但也有研究表明功能性狀相似的物種對資源的競爭更為激烈[35,36]，種間競爭更加強(qiáng)烈。因此，種間關(guān)系對功能性狀的影響可能隨著植物類型和生境條件等因子而變化。本研究中，不同水鹽環(huán)境以及正、負(fù)關(guān)聯(lián)種對間葉片功能性狀差值大部分不顯著，其原因可能是植物同時(shí)還受到非生物因子以及多物種間復(fù)雜相互作用的共同影響[37]，但目前關(guān)于生物和非生物交互效應(yīng)對植物性狀的影響所知甚少[38]，需要在今后的研究中進(jìn)一步開展控制實(shí)驗(yàn)加以深入分析。

植物功能性狀是植物生理學(xué)、形態(tài)學(xué)以及物候特征的表征[39]，具有種間差異性[40]，并受到生物和非生物因子的共同影響[41,42]。生物因子如種間關(guān)系，能夠影響物種功能性狀的相似和差異表現(xiàn)[43]，是作用于群落構(gòu)成[25,44]和物種共存機(jī)制[45]的關(guān)鍵性因子。已有研究表明：正相關(guān)物種的生境特征比較一致[46]，對環(huán)境有相似的適應(yīng)和反應(yīng)，因而呈顯著正相關(guān)的種對往往具有相似的生態(tài)生理學(xué)特性[32,33]；同時(shí)，有研究發(fā)現(xiàn)，種間競爭作用會使熱帶森林群落功能組成出現(xiàn)分化模式[47]。本研究中，低水鹽環(huán)境下負(fù)關(guān)聯(lián)種對間葉片功能性狀差值總體較正關(guān)聯(lián)種對間更大，推測低水鹽環(huán)境下種間競爭往往使植物種間功能性狀趨異，而互利作用則使種間性狀趨同。這可能是由于在低水鹽環(huán)境下正關(guān)聯(lián)種對中一個(gè)物種依賴于另一個(gè)物種，對環(huán)境有相似的適應(yīng)和反應(yīng)，植物種對間擁有相近的生物生態(tài)學(xué)特性，如與墊狀植物鄰近的植物往往與之形成互利作用，表現(xiàn)為種間功能性狀的相似性[32]；而負(fù)關(guān)聯(lián)種對中2個(gè)物種相互排斥，對環(huán)境的需求不相似，從而產(chǎn)生對環(huán)境不同的適應(yīng)[48]，表現(xiàn)為植物種間功能性狀的差異性。

但也有研究表明：互利作用可能增加植物的功能多樣性[49]，而種間競爭常常降低植物的存活率和繁殖力，限制多樣性，并且性狀相似種對往往具有相似的生態(tài)位[50]，導(dǎo)致性狀相似物種間的競爭十分激烈[35,36]。例如:Uriarte等[36]分析了植物葉片N和P含量與物種相互作用的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)種間競爭是影響植物種間性狀相似性的重要因子。本研究中，高水鹽環(huán)境下正關(guān)聯(lián)種對性狀(葉片P含量除外)差值總體高于負(fù)關(guān)聯(lián)種對，表明鹽脅迫環(huán)境下性狀相似種對的競爭更加激烈，互利種對的性狀差異明顯，該結(jié)果與作者的預(yù)期存在較大差異，這可能是由于鹽脅迫環(huán)境的影響大于種間相互作用，植物間需要具有較大性狀差異才能在該脅迫環(huán)境下共存，同時(shí)也說明在研究種間相互作用對功能性狀差異的影響時(shí)還需考慮非生物因子，這可能也是導(dǎo)致高水鹽和低水鹽環(huán)境下種間性狀差異結(jié)果截然相反的原因，表明種間性狀差異同時(shí)還受到非生物因子的影響，并且種間功能性狀差異與種間相互作用對環(huán)境的響應(yīng)可能存在相互影響的過程[51]。

脅迫梯度假說的提出表明種間相互作用的性質(zhì)及作用強(qiáng)度隨環(huán)境脅迫程度而發(fā)生改變[52,53]，這種變化會對物種生態(tài)位重疊和物種適應(yīng)差異產(chǎn)生影響[45]。因此，種間相互作用對植物功能性狀的影響必然受到非生物因子的影響[54]。本研究中，艾比湖互利種對葉片C、N和S含量差值呈現(xiàn)由高水鹽環(huán)境向低水鹽環(huán)境(干旱脅迫加劇)降低的趨勢，這與Gallien等[43]的研究結(jié)論相似，即“在干燥炎熱地區(qū)互利種對功能性狀顯著相似”，但競爭種對葉片N、P和S含量差值則表現(xiàn)出相反的結(jié)果。陳煜等[55]研究發(fā)現(xiàn)，太白山林下草本植物與群落其他物種對相似的生境做出了相似的反應(yīng)，表現(xiàn)為葉性狀值與群落性狀值保持共變。蔣成益等[56]通過研究川西北不同沙化程度草地植物功能性狀與土壤、地形等的相關(guān)性，發(fā)現(xiàn)植物功能性狀更多地受環(huán)境因子的驅(qū)動，尤其在小尺度研究領(lǐng)域，非生物因子的影響尤為明顯。因此推測，在脅迫因子明顯的環(huán)境下，非生物因子的影響可能遠(yuǎn)超過種間相互作用對植物功能性狀的影響。

綜上所述，艾比湖高水鹽和低水鹽環(huán)境下，20種荒漠植物的總體關(guān)聯(lián)性均表現(xiàn)出不顯著負(fù)關(guān)聯(lián)，種間關(guān)系相對松散。2種不同水鹽環(huán)境均以正關(guān)聯(lián)種對居多，其中，低水鹽環(huán)境下種間互利關(guān)系更占優(yōu)勢。低水鹽環(huán)境(干旱脅迫)下種間競爭往往使植物種間功能性狀趨異，而互利作用則使種間功能性狀趨同；高水鹽環(huán)境(鹽脅迫)下性狀相似種對的競爭更加激烈，互利種對的功能性狀差異明顯。但本文尚未發(fā)現(xiàn)不同水鹽環(huán)境下種間相互作用與功能性狀差異之間的確切關(guān)系。對種間相互作用更為準(zhǔn)確的量化可有助于充分理解生物因子與植物功能性狀差異間的關(guān)系，關(guān)于種間相互作用以及功能性狀差異與非生物因子間的復(fù)雜關(guān)系仍值得進(jìn)一步探索。