水稻抗褐飛虱基因及抗性機(jī)制研究進(jìn)展

張夢龍 程新杰 岳紅亮 施偉 孫明法 朱國永

摘要：褐飛虱作為水稻生產(chǎn)中危害最嚴(yán)重的害蟲之一，通過刺吸式口器刺入水稻葉鞘組織吸食水稻韌皮部汁液，嚴(yán)重影響水稻品質(zhì)和產(chǎn)量，甚至導(dǎo)致絕收。目前水稻生產(chǎn)中主要以化學(xué)防治治理褐飛虱，但是成本昂貴，并且污染環(huán)境，易使褐飛虱產(chǎn)生抗藥性。選育抗蟲品種是最有效的方式，因此須要不斷發(fā)掘和克隆抗蟲基因，然后根據(jù)定位到的抗性位點通過分子輔助選擇技術(shù)導(dǎo)入水稻品種中，從而選育出聚合多基因的廣譜抗性品種。對褐飛虱的抗性基因的定位進(jìn)行歸納總結(jié)和已經(jīng)圖位克隆的抗褐飛虱基因的功能進(jìn)行簡述，對褐飛虱的抗性機(jī)制以及在水稻育種上的利用現(xiàn)狀進(jìn)行綜述，并對選育抗褐飛虱的水稻品種所面臨的一些問題和相關(guān)對策進(jìn)行探討。

關(guān)鍵詞：水稻;褐飛虱;抗性基因;抗性機(jī)制;育種

中圖分類號：S435.112+.3 ??文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A

文章編號：1002-1302（2022）10-0016-07

2020年我國糧食生產(chǎn)再獲豐收，產(chǎn)量連續(xù)6年保持在6億t以上，其中水稻（Oryza sativa L.）作為我國最重要的糧食作物之一，2020年，全國稻谷產(chǎn)量約為2.118億t，比上年增加至少0.022億t，增長11%。褐飛虱（Nilaparvata lugens Stl）屬于同翅目飛虱科褐飛虱屬，水稻單食性害蟲。褐飛虱是我國和大多數(shù)亞洲國家水稻產(chǎn)區(qū)的主要害蟲之一，在我國長江流域及以南地區(qū)多次暴發(fā)，每年我國稻飛虱的發(fā)生面積大約為0.25億hm2 次，造成的水稻產(chǎn)量損失高達(dá)0.025億t[1]。褐飛虱容易高度變異并快速適應(yīng)化學(xué)農(nóng)藥，具有抗藥性和致害性，并且可以進(jìn)行遠(yuǎn)距離遷飛，作為水稻病毒媒介來傳播水稻病毒病包括草狀叢矮病和齒葉矮縮病等[2]。目前大多數(shù)水稻對褐飛虱抗性較差，尤其在粳稻中抗性基因嚴(yán)重匱乏，目前主要通過化學(xué)防治來控制褐飛虱。但農(nóng)藥花費昂貴，污染環(huán)境，容易殺死褐飛虱天敵，而且影響稻米品質(zhì)和人類身體健康[3]?，F(xiàn)有研究表明根據(jù)水稻自身的抗性來防治褐飛虱被認(rèn)為是最有力的方法。

從不同種質(zhì)資源中篩選抗性資源，鑒定抗褐飛虱的水稻抗性基因是選育抗蟲品種的關(guān)鍵。本文對褐飛虱的生物型、抗性機(jī)制、抗褐飛虱基因的定位和圖位克隆及有關(guān)基因在水稻育種上的應(yīng)用進(jìn)行闡述，同時對選育抗蟲品種所面臨的一些問題和未來前景進(jìn)行討論和展望。

1 褐飛虱的生物型及抗性機(jī)制

1. 1 褐飛虱的生物型

由于昆蟲在不同植物品種之間取食繁殖，與寄主植物之間長期的協(xié)同進(jìn)化，然后種群分化成為不同的生物型，寄主的主效抗蟲基因和昆蟲中的致害基因基本符合基因?qū)驅(qū)W說。因此不同褐飛虱群體對攜帶不同抗蟲基因的水稻品種具有不同的致害能力，根據(jù)褐飛虱的生物型對水稻品種（ASD7、Babawee、IR26、Ptb33、RH、TN1）的反應(yīng)來區(qū)分為生物型1、生物型2、生物型3和生物型4（即南亞生物型）。其中生物型1和生物型2最為常見，出現(xiàn)時間最早，主要分布在東南亞水稻種植區(qū)域;生物型3是國際水稻研究所分離得到的試驗種群，相對來說比較少見;生物型4分布在南亞次大陸等地，生物型4的危害性最強(qiáng)[4]，其中我國稻作區(qū)的褐飛虱是以生物型1、生物型2和孟加拉型為主的混合群體。褐飛虱的生物型受多因素影響，這增加了抗蟲育種的難度，目前為止很少有基因?qū)诛w虱4種生物型都產(chǎn)生抗性。因此發(fā)掘、鑒定和利用不同來源的抗褐飛虱基因來防治褐飛虱顯得至關(guān)重要。

1.2 水稻對褐飛虱的抗性機(jī)制

從生理功能的角度，植物通過自我的防御機(jī)制來影響昆蟲的取食，將水稻對褐飛虱的抗性分為抗生性（antibiosis）、趨避性（antixosis）、耐蟲性（tolerance）這3種類型。

抗生性是植物不能提供昆蟲正常生長的營養(yǎng)物質(zhì)或植物體內(nèi)有一種或多種對昆蟲有害的化學(xué)物質(zhì)使昆蟲生長發(fā)育異常甚至死亡。茉莉酸（JA）是植物抗蟲激素之一，生物活性茉莉酸類化合物（JAs）與JA介導(dǎo)的植物防御反應(yīng)來防御植食性昆蟲取食，如在水稻OsLOX1過表達(dá)的轉(zhuǎn)基因植株中發(fā)現(xiàn)褐飛虱取食能夠誘導(dǎo)更多的JA產(chǎn)生，并與對照相比，過表達(dá)植株能夠明顯提高水稻對褐飛虱的抗性[5]。在水稻抗性品種中，主要通過激活水楊酸類化合物信號通路，水楊酸（SA）含量升高，水楊酸合成基因的表達(dá)量升高來介導(dǎo)對褐飛虱的抗性。有研究表明，當(dāng)褐飛虱取食后，水稻通過Bphi008a基因和乙烯（ET）信號傳導(dǎo)途徑的相互作用來調(diào)節(jié)絲裂原活化蛋白激酶（MAPKs）的表達(dá)[6]。OsEBF1通過泛素化降解OsEIL1，說明ET信號途徑負(fù)調(diào)控水稻對褐飛虱的抗性，而RNA-seq的數(shù)據(jù)顯示在OsEIL1突變體中JA信號途徑的基因OsLOX9被顯著下調(diào)，揭示了ET和JA信號途徑協(xié)同負(fù)調(diào)控水稻對刺吸式昆蟲的抗性[7]。

趨避性是植物所特有的一些化學(xué)特性（揮發(fā)性物質(zhì)）或形態(tài)特征（植物棘刺和表面蠟質(zhì)等）來影響昆蟲取食，從而使蟲口密度下降。當(dāng)昆蟲取食植株葉片時，會產(chǎn)生慢波電位（SWP），通過維管束傳導(dǎo)到未受傷害葉片上從而使葉柄微小變形來使葉片向下運動，由此來影響昆蟲取食，減少損害[8]。植食性昆蟲誘導(dǎo)的植物揮發(fā)物（HIPV）屬于植物間接防御策略，如植物綠葉揮發(fā)物（GLV）誘導(dǎo)防御啟動來使植物對脅迫快速反應(yīng)，如在水稻中OsHPL3正調(diào)控GLV提高了對褐飛虱的抗性[9]。植物揮發(fā)性有機(jī)化合物（VOCs）是植物信息傳遞載體，植物通過釋放VOCs來吸引植食性昆蟲的天敵或告知相鄰植物，從而啟動自己的防御反應(yīng)。如紅薯在植食性昆蟲取食誘導(dǎo)后釋放揮發(fā)性萜烯類化合物DMNT來介導(dǎo)相鄰甘薯植物觸發(fā)系統(tǒng)性防御反應(yīng)[10]。二萜苷類化合物是植物代謝物的一類，一般具有毒性并參與防御植食性昆蟲[11]。

耐蟲性是指植物通過耐受力和補(bǔ)償能力能夠彌補(bǔ)植食性昆蟲取食帶來的損害。具有耐受性的水稻品種可以減少對褐飛虱的選擇壓力，補(bǔ)償褐飛虱取食帶來的植株損害。褐飛虱取食水稻后，會導(dǎo)致葉片葉綠素含量明顯降低，但是耐蟲品種明顯優(yōu)于感蟲品種，耐蟲品種能固定更多的CO2，有更強(qiáng)的光合能力來補(bǔ)償褐飛虱取食[12]。FEB82C28-6EA0-4AD2-82AF-7369B51EC30A

2 水稻抗褐飛虱主效基因的定位與克隆

自從20世紀(jì)70年代褐飛虱開始暴發(fā)，各國便開始專注于水稻抗褐飛虱基因的發(fā)掘與利用工作。迄今為止，已經(jīng)報道了至少38個褐飛虱抗性位點[13-50]（表1），大多數(shù)抗褐飛虱基因都以基因簇的形式存在，主要分布在3號、4號、6號和12號染色體上。其中Bph18和Bph26是功能不同的等位基因，Bph15是屬于Bph3的一個等位基因。Bph14、Bph26、Bph18和Bph9這4個基因編碼的是典型的卷曲螺旋-核苷酸結(jié)合位點-富含亮氨酸重復(fù)（CC-NBS-LRR，CNL）結(jié)構(gòu)域蛋白，Bph30屬于具有2個富含亮氨酸的結(jié)構(gòu)域的新型基因家族，另外WRKY[51]、MYB[52]、DELLA[53]、OsGID1[54]、CYP71A1[55]、MAPK[6]和miRNA[56]也被證實可以介導(dǎo)對褐飛虱的抗性反應(yīng)。

Bph3定位于斯里蘭卡品種RH第4號染色體短臂79 kb片段內(nèi)，在定位區(qū)間存在4個串聯(lián)重復(fù)的凝集素類受體蛋白激酶（OsLecRKs）基因，其中OsLecRK4基因的抗性效應(yīng)較小，而OsLecRK1～OsLecRK3這3個基因具有累加效應(yīng)，發(fā)現(xiàn)同時轉(zhuǎn)入3個基因的植株抗褐飛虱能力最強(qiáng)[15]。

Bph6定位于Swarnalata第4號染色體18.1 kb片段內(nèi)，是一種新型抗蟲蛋白，和胞外分泌（exocyst）復(fù)合體亞基EXO70E1互作，調(diào)控水稻細(xì)胞分泌，參與維持細(xì)胞壁的完整，從而影響褐飛虱和白背飛虱取食，并且不影響產(chǎn)量。Bph6調(diào)控細(xì)胞分裂素、水楊酸和茉莉酸等多種激素信號通路，并證實了細(xì)胞分裂素在水稻抗蟲中作用巨大[18]。

Bph9定位于Pokkali第12號染色體68 kb片段內(nèi)，編碼一種罕見類型的富含亮氨酸重復(fù)受體蛋白（NLR），在維管束中大量表達(dá)，并且能夠誘導(dǎo)過敏性壞死反應(yīng)，激活一條依賴水楊酸和茉莉酸的抗性途徑[21]。

Bph14精細(xì)定位于藥用野生稻（O. officinalis）的滲入系B5第3號染色體34 kb片段內(nèi)，其中一個編碼CC-NBS-LRR蛋白，即Bph14，這也是克隆的第1個抗褐飛虱基因。Bph14在褐飛虱取食時，誘導(dǎo)表達(dá)激活水楊酸（SA）信號途徑，誘導(dǎo)篩管的胼胝體沉積并產(chǎn)生蛋白酶抑制劑，降低褐飛虱的取食量，抑制褐飛虱的生長發(fā)育[27]。

Bph15定位于藥用野生稻第4號染色體的 47 kb 片段內(nèi)，編碼一個凝集素受體激酶基因OsLecRK，可以提高水稻的先天免疫力并有助于水稻的發(fā)芽，該基因的雙功能性能夠提高水稻的適應(yīng)性[28]。

Bph18定位于澳洲野生稻（O. australiensis）滲入系第12號染色體的24 kb片段中，基因Os12g37290和Os12g37280一起構(gòu)成了Bph18，編碼了一個非典型的CC-NBS-NBS-LRR蛋白（有2個NBS結(jié)構(gòu)域的CNL蛋白），Bph18在維管束中表現(xiàn)出強(qiáng)烈表達(dá)，尤其是韌皮部中，這表明Bph18可能識別韌皮部細(xì)胞內(nèi)膜中的褐飛虱入侵[30]。

Bph26 定位于ADR52第12號染色體135 kb區(qū)間內(nèi)，通過轉(zhuǎn)基因轉(zhuǎn)到感蟲品種Taichung 65，與感蟲對照及空載轉(zhuǎn)基因家系相比，轉(zhuǎn)入 1A5 片段的轉(zhuǎn)基因家系顯著降低了褐飛虱在植株上的存活率，抑制了褐飛虱的取食活動，證明了該亞克隆片段中所包含的Os12g0559400，即Bph26基因，Bph26與稻瘟病抗性基因同源性較高，研究表明該基因在內(nèi)部葉鞘中表達(dá)量最高[36]。

bph29定位于普通野生稻RBPH54第6號染色體短臂24 kb片段內(nèi)，編碼了一個包含B3結(jié)構(gòu)域的抗性蛋白，該基因在維管束組織中特異性表達(dá)，激活水楊酸信號通路并抑制茉莉酸/乙烯信號通路[40]。

Bph30來源于農(nóng)家品種AC-1613，定位于第4號染色體短臂約37.5 kb片段內(nèi)，編碼一個含有2個富含亮氨酸結(jié)構(gòu)域（LRDs）的蛋白，屬于一個新的抗飛虱基因家族。該基因在水稻葉鞘厚壁組織細(xì)胞中高度表達(dá)，上調(diào)厚壁組織細(xì)胞中半纖維素和纖維素合成的相關(guān)基因的表達(dá)，增加了在厚壁組織細(xì)胞壁中半纖維素和纖維素的積累，進(jìn)而增加了厚壁組織的厚度及細(xì)胞壁的硬度。水稻通過Bph30基因強(qiáng)化自身的厚壁組織，形成了一道堅固的屏障從而阻止褐飛虱取食韌皮部汁液[41]。

Bph32是從Ptb33第6號染色體短臂上克隆得到的，編碼獨特的短同源重復(fù)序列（SCR）蛋白，在葉鞘中強(qiáng)烈表達(dá)，通過抑制褐飛虱的取食來介導(dǎo)對褐飛虱的抗性[44]。

Bph40是在1 350份水稻品種中通過全基因組關(guān)聯(lián)分析，最終在水稻品種SE232、SE67和C334克隆得到的，編碼富含亮氨酸重復(fù)（LRR）家族蛋白。研究發(fā)現(xiàn)在含Bph40的水稻植株中厚壁組織細(xì)胞壁的纖維素和半纖維素含量顯著升高，Bph40中有多個細(xì)胞壁相關(guān)基因表達(dá)上調(diào)[41]。

通過抑制差減雜交從感蟲品種Minghui 63中得到一個單拷貝基因Bphi008a，褐飛虱取食啟動乙烯信號傳導(dǎo)途徑并上調(diào)了Bphi008a轉(zhuǎn)錄水平。試驗結(jié)果表明褐飛虱取食后，OsMPK5蛋白水平在過表達(dá)水稻植株中升高，而在RNAi植株中降低。Bphi008a與 b-ZIP 轉(zhuǎn)錄因子OsbZIP60和RNA聚合酶多肽SDRP互作[6]。這些抗褐飛虱基因的圖位克?。ū?）對全面闡述水稻抗褐飛虱分子機(jī)制和用于育種具有重要意義。

3 水稻抗褐飛虱基因在育種上的應(yīng)用

3.1 水稻抗褐飛虱種質(zhì)資源的發(fā)掘和篩選

水稻抗褐飛虱為數(shù)量性狀， 而褐飛虱對水稻品種的適應(yīng)性較強(qiáng)，導(dǎo)入水稻品種的抗蟲基因會逐漸失效，因此不斷引進(jìn)新的水稻種質(zhì)資源，挖掘和篩選出新的抗褐飛虱位點是選育抗蟲品種的基礎(chǔ)。1969年，菲律賓國際水稻研究所鑒定出第一個抗褐飛虱水稻品種Mudgo，該品種攜帶抗褐飛虱基因Bph1。1973年國際水稻研究所推廣的攜帶Bph1的抗蟲品種 IR26，但由于生物型2的出現(xiàn)該品種抗性喪失，然后在1976 年推出了攜帶bph2抗性基因的IR36，但推廣沒有幾年，生物型3的出現(xiàn)導(dǎo)致該品種的抗性便很快喪失。20世紀(jì)70年代國內(nèi)開始進(jìn)行抗褐飛虱水稻品種的選育和抗源篩選鑒定工作。譚玉娟等對廣東省 7 368 份水稻資源進(jìn)行抗褐飛虱表型鑒定，篩選出白比考、山蘭11等63份抗褐飛虱種質(zhì)資源[57]。顧正遠(yuǎn)等從1 789份水稻種質(zhì)資源中篩選出水源290等23份抗褐飛虱種質(zhì)資源[58]。這些篩選出來的抗性資源為抗褐飛虱基因的定位與克隆和選育抗蟲品種奠定了基礎(chǔ)。FEB82C28-6EA0-4AD2-82AF-7369B51EC30A

3.2 水稻抗褐飛虱基因的分子標(biāo)記輔助育種

當(dāng)性狀的遺傳力較弱且受環(huán)境影響時，通過常規(guī)育種將基因?qū)肫贩N非常麻煩。隨著分子技術(shù)的快速發(fā)展，大量抗褐飛虱基因的精細(xì)定位以及克隆，分子標(biāo)記輔助選擇育種（marker-assisted selection，MAS）成為選育抗褐飛虱育種最快速有效的方法，相比常規(guī)育種效率更高更有針對性。一般選擇的標(biāo)記與目標(biāo)基因距離越近，供體親本插入片段越小，背景恢復(fù)程度越高，更有利于打破不利連鎖。同時聚合多基因的聚合育種更容易產(chǎn)生持久抗性，不易被褐飛虱適應(yīng)。李進(jìn)波等以R022為輪回親本、GD7為供體親本，選育出聚合有Pi1、Pi2、Bph14、Bph15基因的恢復(fù)系R650[59]。張安寧等將抗褐飛虱基因Bph6、Bph9、Bph14和Bph15單獨和聚合導(dǎo)入到旱恢3號，獲得了一系列改良系，明顯提高了對褐飛虱的抗性[60]。趙鵬等將 bph20（t） 和bph21（t）以及Pi9聚合到保持系博ⅢB的遺傳背景中[61]。Liu等將Bph3和Bph27（t）導(dǎo)入優(yōu)良粳稻寧粳3號中，發(fā)現(xiàn)苗期和成熟期均能顯著提高對褐飛虱的抗性[62]。利用分子標(biāo)記輔助選擇育種和常規(guī)育種手段的結(jié)合，將多基因聚合選育到一個材料中，明顯提高抗性水平，大大地提高了抗病蟲品種的育種效率。目前定位了38個抗褐飛虱位點，只有Bph1、bph2、Bph6、Bph9、Bph12、Bph14、Bph15、Bph18、Bph27這9個基因已經(jīng)用于育種，用于育種的基因仍不算多，仍然有很大的發(fā)展前景。

4 問題與展望

褐飛虱作為水稻中危害最嚴(yán)重的害蟲之一，生物型的變異規(guī)律現(xiàn)在尚不明確，而且相關(guān)抗性機(jī)制仍然不夠完善。雖然目前已經(jīng)定位克隆了一些抗褐飛虱基因，但用于育種利用的少之又少，而且絕大多數(shù)基因不具備廣譜抗性，抗性容易丟失，并常與不利基因存在基因累贅，導(dǎo)入到當(dāng)?shù)赝茝V品種中，可能會影響產(chǎn)量或者品質(zhì)等。因此仍有許多問題急需進(jìn)一步研究和解決，主要分為以下幾個方面。

（1）進(jìn)一步發(fā)掘利用抗褐飛虱的種質(zhì)資源和有關(guān)抗性基因。目前篩選出來的抗性品種仍然不多，主栽品種的抗性基因容易等位，粳稻品種中抗性嚴(yán)重匱乏。野生稻中基因遺傳豐富，抗性較強(qiáng)，可以從野生稻資源中篩選抗性種質(zhì)資源，并且多從印度、斯里蘭卡等地引進(jìn)外國或者外地種質(zhì)資源，從而為抗褐飛虱育種提供更豐富的抗性資源。

（2）進(jìn)一步加強(qiáng)對抗性機(jī)制方面的研究。目前定位克隆的抗褐飛虱基因展開的機(jī)制研究較淺，相關(guān)抗性機(jī)制和信號通路仍未闡明清楚，加深這方面研究能夠更好地改良水稻抗蟲品種。

（3）注重多基因聚合育種。目前篩選鑒定出抗褐飛虱基因抗性多不穩(wěn)定，而且大多不具備廣譜抗性，抗性容易丟失，具體原因也尚不明確，仍需進(jìn)一步研究。聚合多基因的抗蟲育種可以明顯提高抗性時間和抗性等級，擴(kuò)大抗性范圍。

（4）開發(fā)新的分子標(biāo)記。分子標(biāo)記為基因的鑒定和克隆提供了許多優(yōu)勢，雖然鑒定了許多抗褐飛虱基因位點，只有少數(shù)帶有標(biāo)記的分子標(biāo)記，仍需要使用更精確緊密的分子標(biāo)記通過分子輔助育種將其導(dǎo)到栽培水稻中。并且由于抗性基因常與不利基因產(chǎn)生基因累贅，可能導(dǎo)致其他農(nóng)藝性狀表現(xiàn)不理想，因此開發(fā)更為緊密的分子標(biāo)記至關(guān)重要。

（5）通過基因工程育種。常規(guī)育種選育效率、低預(yù)見性差和周期長等問題，基因工程技術(shù)能夠有效解決這些問題，能夠提高育種效率，縮短育種年限時間和減少成本。利用基因工程技術(shù)進(jìn)行作物品種改良，將優(yōu)良基因直接轉(zhuǎn)入水稻植株體內(nèi)，通過CRISPR/Cas9技術(shù)除去不利基因?；蚬こ滩坏騺碓磸V泛豐富而且能夠?qū)崿F(xiàn)對特定性狀精確高效的改良，有著廣闊的應(yīng)用前景。

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