半干旱區(qū)草地土壤碳呼吸不同組分的初步區(qū)分

張琳焓 ，張雪騰 ，左大鵬

（1.蘭州大學 大氣科學學院，甘肅 蘭州730000；2.甘肅省半干旱氣候與環(huán)境野外科學觀測研究站，甘肅 蘭州 730000）

干旱半干旱區(qū)占全球陸地面積的41%，該區(qū)域降水稀少，蒸發(fā)量大，植被覆蓋稀疏，生態(tài)系統(tǒng)十分脆弱[1]，是全球陸地表面增溫最顯著的區(qū)域[2]，主導著全球碳循環(huán)的年際變化。研究表明，雖然熱帶雨林是全球陸地生態(tài)系統(tǒng)中最重要的碳匯，但是其具有較大的降水和氣溫年變率；半干旱區(qū)草地系統(tǒng)對全球陸地碳匯年際變異的貢獻約為39%，顯著高于熱帶雨林的19%和農田的27%[3-4]。因此，全面闡明半干旱地區(qū)不同草地類型土壤呼吸作用的變化規(guī)律及機理，是準確評估全球尺度碳平衡收支的重要基礎。

土壤呼吸通常是指未擾動土壤中產生二氧化碳（CO2）的所有代謝作用，包括根系呼吸、土壤微生物和動物呼吸以及含碳礦物質的化學氧化作用[5-6]。Schimel等[7]指出，植物根系的自養(yǎng)呼吸和土壤微生物及動物的異氧呼吸占生態(tài)系統(tǒng)總呼吸的60%～90%。我國學者對內蒙古溫帶草原[8-10]、東北平原羊草草原[11-12]和青藏高原高寒草甸[13-14]不同組分土壤呼吸的日變化、季節(jié)變化及年際變化特征及其影響開展了大量的研究工作，劉立新[15]等研究表明，內蒙古錫林河流域草地根系呼吸速率占土壤總呼吸的25%～45%，平均值為35.66%。賈子毅[16]研究發(fā)現(xiàn)，內蒙古荒漠生態(tài)系統(tǒng)中白刺葉片凈光合速率、土壤溫度和水分的三因素模型可以解釋土壤呼吸的58%。而目前對于黃土高原草地生態(tài)系統(tǒng)不同組分土壤呼吸的關注較少，Li等[17]結合LI-6400型動態(tài)氣室和挖壕溝法區(qū)分了根系和土壤微生物呼吸對黃土高原半干旱區(qū)草地系統(tǒng)土壤呼吸的相對貢獻，指出前者的日變化由植物的光合作用主導，而后者主要受土壤溫度的影響。以往的研究主要集中于根系和土壤微生物的呼吸作用，而忽略了其他組分如葉片的貢獻，Wang等[18]發(fā)現(xiàn)黃土高原半干旱區(qū)在夏、秋季自然草地植被的高度最大可達20～30 cm，如果忽略了這部分呼吸作用將對準確評估草地系統(tǒng)碳源匯產生一定影響。因此，定量區(qū)分根系、葉片冠層和土壤微生物呼吸等不同組分的貢獻對我國草原生態(tài)系統(tǒng)碳平衡過程的全面理解具有重要的意義。

本文對比分析了黃土高原半干旱區(qū)原生草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸、根系呼吸、葉片冠層呼吸和土壤微生物呼吸的日變化特征，探究了降水、土壤溫度和含水量對不同組分呼吸速率日動態(tài)的影響，討論了不同組分呼吸對草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸的貢獻率，為定量評估我國黃土高原地區(qū)草地系統(tǒng)的碳源匯收支及其對全球氣候變化的響應提供重要數(shù)據(jù)基礎。

1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域設置在蘭州大學半干旱氣候與環(huán)境觀測站（下文中簡稱“SACOL”），占地面積約為120畝，位于甘肅省榆中縣蘭州大學榆中校區(qū)萃英山頂（35.946°N，104.137°E，海拔1 965.8 m），距蘭州市東南方向約48 km。氣候類型屬于大陸性半干旱氣候，年平均氣溫6.7℃，多年平均降水量382 mm，主要集中在7-9月，年變率比較大，年蒸發(fā)量高達1 340 mm，日照時數(shù)約2 600 h[19]。實驗場地原為耕作農田，從1986年被棄耕后已恢復成天然草地，自2005年圍封以來已連續(xù)16年禁止放牧，受人類活動干擾較少，可代表周邊幾百公里內半干旱草地的氣候狀況。土壤類型為栗鈣土，0～10 cm土壤層的有機碳、全氮、pH值和土壤容重分別為8.96 g/kg、0.75 g/kg、8.45 和 1.14 g/cm3，10 cm～20 cm 土層的對應值分別為 7.42 g/kg、0.69 g/kg、8.49 和 1.14 g/cm3[20]。植被類型為半干旱地區(qū)典型的天然草地，主要有鐵桿蒿（Tripolium vulgare）、冷蒿（Artemisia frigida）、賴草（Leymus secalinus）和本氏針茅（Stipa bungeana）等[21]，其生長主要受降水量和氣溫的控制；總體而言，在夏秋季節(jié)植被生長較茂盛，而在冬春季節(jié)草地植被逐漸演變枯黃。

2 數(shù)據(jù)資料和研究方法

采用 LI-8100A型土壤碳通量儀（LI-COR，Lincoln，USA）全天時連續(xù)測定土壤呼吸碳通量速率，基本原理是利用動態(tài)密閉氣室紅外二氧化碳方法測量室內CO2濃度的增加速率來推算室外土壤CO2擴散到空氣中的速度[22]。初始安裝時，在SACOL站內選擇了一塊大小為20 m×20 m的平坦樣地，整體而言，實驗場地內植被分布較均勻，但在局地尺度上，有多種類型的植被和裸地的分布，為此我們選擇了5個不同植被覆蓋度的點安裝了長期測量氣室，分別標記1～5號，每個氣室之間相隔4 m。為了減少安裝對觀測的干擾，提前1 d將各氣室的底座PVC環(huán)（直徑21 cm，高11 cm）埋入土壤中，嵌入深度6 cm，土壤環(huán)露出地面4 cm。不同氣室中的植被覆蓋如圖1所示，其中1號和2號氣室內分別為常年干枯植被和無根裸地，而3～5號氣室為不同覆蓋密度的茂盛草植被。為了區(qū)分根系、葉片冠層和土壤微生物對草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸的相對貢獻，我們于2020年5月16日剪除了3號和4號氣室內地上的葉片和莖，只保留其地下的茂盛根系。為了盡可能減少剪草試驗操作對觀測的干擾，我們選定剪草后的第6天開始分析。

圖1 LI-8100A型土壤碳通量儀5個氣室內的植被分布（拍攝于SACOL站，2020年5月16日剪草前）

本文的數(shù)據(jù)時段為2020年5月21-31日。實驗期間，每30 min對5個氣室依次完成一輪測量，即每天每個氣室會進行48次土壤呼吸測定，同時儀器自帶的土壤溫度探針（EC-5型）和土壤水分傳感器（GS-1型）可實時探測5 cm的土壤溫度及含水量。此外SACOL站內同期還測量了5層土壤含水量（5～80 cm；CS616-L型）和土壤溫度（2～80 cm；STP01-l50型），太陽總輻射（CM21型）、光合有效輻射（PAR-Lite型）和降雨量（TE525MM-L型）數(shù)據(jù)，分辨率均為30 min。

3 結果分析

3.1 剪草后土壤呼吸速率變化規(guī)律

3.1.1 降水、土壤參數(shù)和太陽輻射的時間變化序列

剪草后的5月下旬出現(xiàn)了3次明顯的降雨過程（圖2a），其中，23 日的降水從 8：00 開始一直持續(xù)到 20：00，小時最大降水量達3.2 mm，總降水量為8.5 mm。26日和30日的小時最大降水量分別為2.9 mm和2.0 mm，總降水量分別為9.1 mm和8.8 mm。降水過程造成的雨水下滲對不同深度土壤水分產生不同程度的影響（圖2b），5 cm土壤含水量的增幅最顯著，從0.12 m3m-3增加到0.17 m3m-3，10 cm和20 cm的含水量分別從0.124 m3m-3增加到 0.149 m3m-3和從 0.104 m3m-3增加到0.114 m3m-3，40 cm和80 cm層土壤含水量的增幅較小，本區(qū)域內植被根系主要分布在0～20 cm土層，各層土壤含水量的增加會促進根系呼吸和土壤微生物的活性，進而間接影響到生態(tài)系統(tǒng)的碳呼吸作用。受降水過程的影響，太陽總輻射和光合有效輻射的最大值分別從晴天的1 100 W/m2降低到陰雨天的100 W/m2、從2 200 μmolm-2s-1降低到200 μmolm-2s-1（圖2c），對應不同深層土壤溫度也有所降低（圖2d），比如，5 cm層土壤溫度最大值從27.5℃降低到18.0℃，這些要素的變化也將改變不同組分土壤的呼吸速率。

圖2 2020年5月21-31日SACOL站主要環(huán)境因子的連續(xù)變化情況

3.1.2 剪草后土壤呼吸速率的時間變化序列

剪草后5個不同氣室土壤呼吸速率的連續(xù)變化情況如圖3所示，1號氣室的測量結果可以大致代表土壤微生物呼吸與微生物對干根際有機碳的分解；2號氣室內的測量值可大致代表土壤微生物的呼吸；3～4號氣室的觀測值包含了活根系呼吸、土壤微生物呼吸及活根際有機碳的分解；而5號氣室代表草地生態(tài)系統(tǒng)總的呼吸作用，包含根系和葉片冠層的呼吸、土壤微生物呼吸和根際有機碳的分解等。剪除地上植被冠層后的3號、4號氣室之間的土壤呼吸速率差異較小（平均標準差為0.12 μmolm-2s-1）且變化規(guī)律非常一致。21-31日不同氣室的土壤呼吸速率連續(xù)變化趨勢較為一致，都是在每日的 12：00-14：00 出現(xiàn)最大值（3.30～5.0 μmolm-2s-1），而在日出前或夜間出現(xiàn)極小值（0.23～0.68 μmolm-2s-1），這與我國其他地區(qū)生長季草原土壤呼吸的日變化特征較為一致[8-12]。不同氣室之間對比可得，5號茂盛草植被的土壤呼吸速率最大，只保留活根系的3號、4號次之，裸地最小，即意味著草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸>（土壤根系呼吸+微生物呼吸）>（土壤微生物呼吸+干根際分解）>土壤微生物呼吸。降水后（5月27-31日）5個氣室的平均呼吸速率分別比降水前（21-22日）增加了0.37 μmolm-2s-1、0.39 μmolm-2s-1、0.66 μmolm-2s-1、0.79 μmolm-2s-1和 0.82 μmolm-2s-1。結果再次表明，當前期土壤干旱時，降雨過程引起不同土壤層水分的增加對茂盛植被的根系呼吸、葉片冠層呼吸和土壤微生物的種群數(shù)量、土壤的養(yǎng)分供給及分解活性具有顯著的增強作用，對干枯植被和裸地的呼吸速率雖然有一定的促進作用，但影響較小。

圖3 2020年5月21-31日SACOL站各氣室土壤呼吸速率的日變化

為更加深入地討論降水對不同組分土壤呼吸的影響，我們選取5月21日和28日作為個例，并通過求差值的方式將不同組分初步區(qū)分出來，其中土壤微生物的呼吸可用2號氣室的測量值大致代表，根系呼吸用3號氣室與2號氣室之間的差值來估算，葉片冠層呼吸用5號和3號氣室之間的差值代表。如圖4所示降水前（圖4a）和降水后（圖4c）土壤微生物的呼吸速率均為單峰型日變化，夜間時段（20：00-06：00）為較小值（0.20～0.40 μmolm-2s-1），從 07：00 開始迅速增加，到 12：00 達極大值，然后又逐漸減小，最低和最高值分別為0.20/0.25 μmolm-2s-1、1.35/2.10 μmolm-2s-1，對應出現(xiàn)在 06：00 時和12：00時。造成上述現(xiàn)象的原因是夜間土壤溫度較低且光合作用較弱，使得土壤微生物活性也相對微弱，通常在凌晨出現(xiàn)最低值。而白天正午12：00太陽輻射較強、光合作用和土壤溫度均較高，適宜的溫度條件使土壤微生物呼吸作用達到極大值，但隨著溫度的進一步升高，超過微生物活動的溫度臨界值，此時土壤微生物活性受到抑制，呼吸作用逐漸減弱。茂盛根系和葉片冠層的呼吸速率均呈現(xiàn)“多峰型”日變化，其中，茂盛根系的極值出現(xiàn)的時間比土壤微生物呼吸的滯后2～3 h，即在降水前后最低和最高值分別出現(xiàn)在9：00/10：00時和14：00/17：00 時，對應為-0.25/0.20 μmolm-2s-1、1.0/1.80 μmolm-2s-1。此外，根系呼吸作用在夜間（22：00-10：00）較弱，變化范圍在-0.25～0.50 μmolm-2s-1，而白天（11：00-21：00）較強，保持在 0.50～1.80 μmolm-2s-1。葉片冠層的呼吸作用主要受太陽輻射和光合作用的影響，其呼吸速率在夜間（20：00-08：00）很微弱（0.0～0.30 μmolm-2s-1），而在白天（09：00-19：00）變化較大（0.20～1.0 μmolm-2s-1）。最低和最高值分別為 0.07 μmolm-2s-1和 1.0 μmolm-2s-1，對應出現(xiàn)在08：00時和 12：00時。圖4（c）中，5月 28日12：00-15：00的多云天氣使得到達地面的太陽總輻射和光合有效輻射嚴重衰減，進而影響了植物的光合作用，因此冠層的呼吸無明顯的極大值?？偟膩碚f，降水通過影響土壤水熱條件、根系生長需水量及微生物活性，有效促進了根系和土壤微生物的呼吸作用，但對葉片冠層的呼吸影響較小。降水前后，根系、土壤微生物和葉片冠層呼吸極大值的增幅分別為83.2%、60.9%和26.0%。

圖4 降水前后（a、c）根系呼吸（Port3-Port2）、土壤微生物呼吸（Port2）和葉片冠層呼吸（Port5-Port3）的動態(tài)日變化；降水前后（b、d）各組分占草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸（Port5）的比例

本文又將不同組分的呼吸速率除以草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸（Port5），用來定量研究各組分對總呼吸的相對貢獻。圖4中，降水前（圖4b）和降水后（圖4d）土壤微生物呼吸在總呼吸中的占比呈現(xiàn)較一致的日變化特征，都是夜間 20：00-06：00為較小值（18%～40%），白天 07：00-19：00為較大值（32%～78%），最低和最高值分別為30%/18%、65%/78%，分別出現(xiàn)在 23：00-24：00時和 10：00時，降水在一定程度上促進了土壤微生物呼吸對總呼吸的貢獻。茂盛根系呼吸的占比在夜間（20：00-08：00）變化為 35%～80%，顯著高于白天（09：00-19：00）的 10%～45%，極小和極大值分別出現(xiàn)在10：00時和23：00時，這與Li等[17]利用挖壕溝法分析SACOL站2008-2009年根系呼吸占比的14.5%～63.6%較為一致，直接證實了本文使用的估算方法具有一定的可靠性。而葉片冠層呼吸在土壤總呼吸中的占比波動變化較大，范圍在0%～40%，其中夜間（22：00-06：00）保持較大的值（20%～36%）。晴天較強的光合作用能有效增強冠層呼吸的占比，而陰天條件下植被光合作用和土壤溫度都有較大的減弱，使冠層呼吸的貢獻顯著降低。

3.1.3 降水前不同組分土壤呼吸速率與水熱因子的關系

土壤溫度和水分可通過改變植被根系、葉片和莖生理代謝和微生物的活性，影響土壤呼吸作用。如圖5所示，干旱條件下（土壤含水量<0.05 m3m-3），在一定溫度范圍內（10～40℃）茂盛根系和土壤微生物呼吸與5 cm土壤溫度均呈現(xiàn)正相關關系，即它們的呼吸速率會隨著土壤溫度的升高（或降低）而增加（或減?。捎镁€性或指數(shù)模型能較好地擬合土壤溫度對其影響，見表1。土壤微生物的呼吸速率與土壤溫度表現(xiàn)出明顯的順時針環(huán)狀結構，即日出后隨著溫度的升高而增加，到中午微生物的呼吸速率達最大值（1.40 μmolm-2s-1），對應的土壤溫度為24～26℃，午后隨著土壤溫度的繼續(xù)上升，微生物的呼吸速率呈現(xiàn)出逐漸降低的趨勢，這就是時滯現(xiàn)象。土壤微生物呼吸實際是一種酶促生化反應過程，微生物體內酶的活性隨著溫度變化而改變，當溫度超過一定的生理閾值時，某些酶的活性可能降低，甚至失活，從而導致微生物呼吸作用的溫度敏感性降低[23-24]。而葉片冠層與土壤溫度的關系呈現(xiàn)較大的散點變化，從擬合結果來看，其受土壤溫度的影響程度明顯低于根系和微生物呼吸。

表1 2020年5月21日各組分的呼吸速率與5 cm土壤溫度的擬合方程

圖5 干旱條件下不同組分的呼吸速率與土壤溫度、含水量的關系（三角和正方形分別代表上午與下午時段）

3.1.4 降水后不同組分土壤呼吸速率與水熱因子的關系

降水過程能增加不同深度土層的含水量，為植被的光合作用、葉片和根系的生理代謝、微生物的活性分解等提供必要的水分，同時降水的沖刷和淋溶作用可促進地上的生物量殘體向地下輸送，為土壤呼吸提供重要的基質[25]。如圖6所示，降水后5 cm土壤含水量顯著增加，變化范圍在0.12～0.25 m3m-3，有效緩解了干旱土壤的狀況。此時根系呼吸與5 cm土壤溫度仍具有明顯的線性關系，但散點較多，主要受土壤溫度和含水量的共同影響。降水后，土壤微生物的呼吸速率與土壤溫度的時滯效應更為明顯。微生物酶活性的溫度生理閾值由干旱時的26℃增加到濕潤條件的28℃，即濕潤土壤能提高微生物體內某些酶活性的溫度閾值，5月28日上午和下午環(huán)狀結構的指數(shù)擬合方程分別為Fco2=0.146×e0.11Tsoil和 Fco2=0.096×e0.086Tsoil，相關系數(shù)為 0.649 和 0.885，見表2。而降水后葉片冠層的碳呼吸速率與土壤溫度無明顯的線性關系。

圖6 降水后不同組分的呼吸速率與土壤溫度、含水量的關系（三角和正方形分別代表上午與下午時段）

表2 2020年5月28日各組分呼吸速率與5 cm土壤溫度的擬合方程

4 結論

（1）不同植被覆蓋條件下土壤呼吸速率的時間變化序列一致性較好，都是在日出前或夜間出現(xiàn)極小值（0.23～0.68 μmolm-2s-1），而在 12：00-14：00 出現(xiàn)最大值（3.30～5.0 μmolm-2s-1），具體大小排列為：草地生態(tài)系統(tǒng)總呼吸>（土壤微生物呼吸+茂盛根系呼吸）>（土壤微生物呼吸+干根際分解）>土壤微生物呼吸。

（2）土壤微生物的呼吸速率呈明顯的“單峰型”日變化特征，在夜間（20：00-06：00）為較小值，12：00 時達極大值。而葉片冠層和茂盛根系呼吸的日變化表現(xiàn)為：“多峰型”波動，前者最低和最高值分別為0.07 μmolm-2s-1和 1.0 μmolm-2s-1，出現(xiàn)在 08：00 時和 12：00 時，后者最值出現(xiàn)時間比土壤微生物滯后2～3 h。降水會有效促進土壤微生物、葉片冠層及根系呼吸的極大值，分別增加了60.9%、26.0%和83.2%。

（3）土壤微生物呼吸的貢獻占比在夜間20：00-06：00為較小值，而白天07：00-19：00為較大值，最低和最高值分別為30%、78%，出現(xiàn)在06：00時和10：00時，降水能有效增加該占比的最高值；茂盛根系呼吸的占比在夜間（20：00-08：00）變化范圍為 35%～80%，顯著高于白天（09：00-19：00）的10%～45%，極小和極大值分別出現(xiàn)在10：00時和23：00時；葉片冠層呼吸的占比表現(xiàn)出較大的波動變化，變化范圍在0%～40%，因此構建半干旱區(qū)草地生態(tài)系統(tǒng)的碳收支模型時，不能忽略葉片冠層的貢獻。

（4）當土壤溫度在10～40℃時，降水前后茂盛根系和土壤微生物呼吸與5 cm土壤溫度呈顯著正相關關系，降水會加強根系呼吸的“時滯效應”，而葉片冠層的呼吸速率與土壤溫度并沒有明顯的相關關系。