海洋酸化與升溫對(duì)浮游植物種群的影響研究綜述

馮媛媛，王建才，蔡 婷

(天津科技大學(xué)海洋與環(huán)境學(xué)院，天津 300457)

浮游植物是海洋生態(tài)系統(tǒng)匯總物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)的基礎(chǔ)，貢獻(xiàn)了地球上約50%的初級(jí)生產(chǎn)力，在全球氧生產(chǎn)、能量傳遞過(guò)程中發(fā)揮重要作用[1-2]．近年來(lái)，在全球氣候變化和人類活動(dòng)的共同作用下，海洋浮游植物賴以生存的海洋理化環(huán)境發(fā)生了顯著的改變，浮游植物對(duì)這些環(huán)境變化也將產(chǎn)生系列生理生態(tài)學(xué)響應(yīng)，并將進(jìn)一步對(duì)海洋上層食物網(wǎng)、海洋生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和服務(wù)功能以及海洋碳匯產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響．因此，研究全球氣候變化的生理生態(tài)學(xué)效應(yīng)已成為海洋學(xué)中的熱點(diǎn)方向[3–5]．

1 海洋酸化和海洋升溫

自工業(yè)革命以來(lái)，隨著化石燃料的大量使用，大氣二氧化碳(CO2)濃度平均值持續(xù)快速上升[6]．海洋是地球表面最大的碳庫(kù)，吸收了人類排放CO2總量的三分之一，其吸收速率每天可達(dá)2500多萬(wàn)噸[7].然而，隨著海洋吸收CO2量的增加，海水pH也隨之降低，引起海洋酸化[8-9]．與19世紀(jì)70年代前水平對(duì)比，上層海洋中H+濃度已增加了32%，pH隨之下降了0.1．根據(jù)IPCC預(yù)測(cè)模型推測(cè)，到21世紀(jì)末表層海水pH將進(jìn)一步下降0.3～0.4[10]．

海洋酸化所引起的海水化學(xué)(碳酸鹽系統(tǒng)及物質(zhì)形態(tài))、物理(聲波吸收)及生物過(guò)程的變化[11–12]，影響到多種海洋生物的生理過(guò)程，并將影響海洋生態(tài)系統(tǒng)的平衡．近海海洋環(huán)境是陸海交界地帶，同時(shí)也是水產(chǎn)養(yǎng)殖的重要區(qū)域，更易受到人類活動(dòng)影響．近岸海域復(fù)雜的生態(tài)結(jié)構(gòu)決定了其對(duì)環(huán)境變化的特殊敏感性[13]，相較其他海洋區(qū)域，近岸海域最先容易受到海洋酸化的影響，其生態(tài)環(huán)境健康也易受到全球氣候變化的影響和破壞[14]．

二氧化碳是主要的溫室氣體，其過(guò)度排放導(dǎo)致了溫室效應(yīng)，進(jìn)而引起表層海水溫度也隨之升高[15]．自20世紀(jì)50年代以來(lái)，全球水深700m以下的海水溫度每10年平均上升約0.02℃，全球表層海水溫度則每10年升溫0.07℃[16]．據(jù)模型預(yù)測(cè)，到21世紀(jì)末全球表層海水平均溫度將會(huì)持續(xù)升高1～4℃[17]．近百年間，中國(guó)近海海域水體增溫較為明顯，尤以20世紀(jì)90年代以來(lái)升高最快，模型預(yù)測(cè)升溫速度為每百年升高0.8～2℃[18-19]．溫度是影響生物代謝途徑中酶活性的重要環(huán)境因子，對(duì)生物有機(jī)體的生長(zhǎng)和新陳代謝等過(guò)程起著至關(guān)重要的作用[20–22]．海洋升溫可引起多種生物生態(tài)位、優(yōu)勢(shì)浮游生物種群的季節(jié)性變遷、浮游生物群落結(jié)構(gòu)以及全球海洋生產(chǎn)力格局等發(fā)生變化[23–24]．

2 海洋酸化對(duì)浮游植物的生理生態(tài)學(xué)效應(yīng)

2.1 海洋酸化對(duì)不同浮游植物種群的生理學(xué)效應(yīng)

海洋酸化引起海水碳酸鹽體系發(fā)生顯著變化，海水中的總?cè)芙鉄o(wú)機(jī)碳(DIC)和濃度升高．無(wú)機(jī)碳是浮游植物光合作用的主要碳源，浮游植物對(duì)CO2濃度變化的響應(yīng)等相關(guān)研究在過(guò)去十幾年受到科學(xué)界的重視，尤其是針對(duì)海洋酸化對(duì)海洋浮游植物生理生態(tài)學(xué)的影響進(jìn)行大量研究[25-27]．CO2濃度的變化不僅可以影響浮游植物的生長(zhǎng)速率、光合固碳速率，也影響海洋初級(jí)生產(chǎn)力．海水中CO2濃度的增加，除了能給浮游植物細(xì)胞提供更多溶解無(wú)機(jī)碳外，還能有效防止胞內(nèi)CO2逸出，抑制光呼吸，下調(diào)其無(wú)機(jī)碳濃縮機(jī)制，從而節(jié)約能量[28]供給于細(xì)胞生長(zhǎng)和光合作用，因此在某種程度上促進(jìn)浮游植物生長(zhǎng)和光合固碳作用[29–30]．

CO2濃度升高對(duì)光合固碳的促進(jìn)作用在硅藻、甲藻、顆石藻中均有發(fā)現(xiàn)[31]，且不同種類的浮游植物對(duì)海洋酸化的響應(yīng)具有明顯的種間差異性．盡管硅藻細(xì)胞普遍具有較為高效的碳濃縮機(jī)制(carbon concentration mechanism，CCM)，但研究發(fā)現(xiàn)CO2濃度升高可以降低硅藻細(xì)胞中生物硅的含量[32]，改變產(chǎn)毒硅藻毒素的生產(chǎn)[33]．不同粒徑大小[34]、近岸與大洋[35]、羽紋綱與中心綱硅藻物種[36]應(yīng)對(duì)CO2濃度變化的生理響應(yīng)也存在明顯的種間差異．高CO2濃度可促進(jìn)小皮舟形藻(Navicula pelliculosa)[36]的生長(zhǎng)，而抑制直舟形藻(Navicula directa)[37]和威氏海鏈藻(Thalassiosira weissflogii)[38]的生長(zhǎng)．有相關(guān)研究表明海洋酸化對(duì)海洋原甲藻(Prorocentrum micans)、亞歷山大藻(Alexandrium sp.)的生長(zhǎng)無(wú)明顯影響[39]，而對(duì)東海原甲藻(Prorocentrum donghaiense)和米氏凱倫藻(Karenia mikimotoi)的生長(zhǎng)起到抑制作用[40]．研究也發(fā)現(xiàn)CO2濃度升高明顯促進(jìn)了顆石藻優(yōu)勢(shì)物種赫氏艾密里藻(Emiliania huxleyi)和大洋橋石藻(Geophyracapsa oceanica)的生長(zhǎng)[41–42]，而對(duì)高度鈣化的海洋顆石藻(Coccolithus pelagicus)的生長(zhǎng)影響并不顯著[43]．

海洋酸化對(duì)浮游植物光合作用的影響也會(huì)受控于其他環(huán)境因子的影響．例如，在較低光照強(qiáng)度下中肋骨條藻光合能力隨CO2濃度升高而增強(qiáng)[44]，而在高光照強(qiáng)度條件下中肋骨條藻和三角褐指藻光合速率則隨CO2濃度升高而下降[45]．CO2濃度升高通常會(huì)降低鈣化浮游植物顆石藻的鈣化速率[46]，但存在著種間及株間特異性[47–48]，該響應(yīng)同時(shí)也受到碳酸鹽體系中不同無(wú)機(jī)碳組分的濃度[49]以及其他環(huán)境因子如營(yíng)養(yǎng)鹽水平、光照和溫度條件的影響[50]．

2.2 海洋酸化對(duì)浮游植物種群組成及演替的影響

目前對(duì)海洋酸化的生理生態(tài)學(xué)效應(yīng)研究已經(jīng)由對(duì)單一物種的響應(yīng)機(jī)制上升到種群、群落甚至于生態(tài)系統(tǒng)角度．在不同CO2濃度下對(duì)自然群落進(jìn)行模擬培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)，測(cè)定其種群組成及演替變化和相關(guān)的生物地球化學(xué)參數(shù)，并由此判斷其對(duì)上層食物網(wǎng)及真光層碳輸出的影響．Tortell等[51]研究表明不同CO2濃度(0.015%和0.075%)對(duì)赤道太平洋海域浮游植物自然種群演替有顯著影響，其中水體中優(yōu)勢(shì)度較高的硅藻相對(duì)豐度在低CO2濃度條件下降低了50%，而棕囊藻豐度升高了60%．王為民等[52]研究發(fā)現(xiàn)海洋酸化顯著促進(jìn)了黃海近岸海域葉綠素濃度(Chl-a)和浮游植物總豐度的上升，同時(shí)，浮游植物群落多樣性在高CO2濃度條件下出現(xiàn)明顯下降．在南極羅斯海進(jìn)行的現(xiàn)場(chǎng)模擬培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)則表明，CO2濃度的升高顯著促進(jìn)了浮游植物的生物量，并使容易成鏈的中心綱硅藻成為群落中的優(yōu)勢(shì)物種[53]．在高CO2濃度條件下，秘魯沿岸和北大西洋海域硅藻占比明顯上升[51–54]，而鄂霍次克海和白令海硅藻所占比例顯著減少、微型浮游植物(nanophytoplankton)占比上升[55–56]．近年來(lái)科學(xué)家開展的中尺度圍隔實(shí)驗(yàn)進(jìn)一步為我們?cè)诟∮沃参锓N群及食物鏈的層面提供了認(rèn)知，例如在德國(guó)基爾近岸區(qū)域開展的系列中尺度圍隔實(shí)驗(yàn)KMSMOS[57].Schulz等[58]通過(guò)圍隔實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，在CO2濃度升高的條件下，顆石藻優(yōu)勢(shì)種赫氏艾密里藻的豐度在整個(gè)培養(yǎng)階段明顯降低，而個(gè)體較小的聚球藻(Synechococcus)和超微型真核浮游植物的生長(zhǎng)則受益于較高的CO2水平．總體上，自然浮游植物群落對(duì)海洋酸化的響應(yīng)表現(xiàn)出了復(fù)雜的區(qū)域性．在過(guò)去的10年間，針對(duì)浮游植物自然群落的相應(yīng)研究逐漸增多，不同研究的實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)存在著較大的差異，如采樣區(qū)域、CO2濃度、溫度及營(yíng)養(yǎng)鹽添加情況等(其結(jié)果匯總見(jiàn)表1)．

表1 近年來(lái)對(duì)自然浮游植物群落二氧化碳模擬培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)結(jié)果匯總Tab. 1 Summary of published results from CO2 manipulation experiments on natural phytoplankton community in recent years

3 海洋升溫對(duì)浮游植物的生理生態(tài)學(xué)效應(yīng)

3.1 海洋升溫對(duì)浮游植物不同物種的生理學(xué)效應(yīng)

海水溫度是海洋水文最重要的因子之一[84]．海水溫度對(duì)浮游植物的生命活動(dòng)有重要的影響，一方面通過(guò)控制光合作用或呼吸作用強(qiáng)度直接影響藻類的生長(zhǎng)繁殖；另一方面，可通過(guò)控制水體中各類營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的溶解度、離解度或分解率等理化過(guò)程間接影響藻類的生長(zhǎng)[85]．任何生物的生長(zhǎng)和繁殖都離不開適宜的溫度，大多數(shù)浮游植物生長(zhǎng)和繁殖的適宜溫度在20～30℃[86]．

在一定溫度范圍內(nèi)，升溫通?？梢詫?dǎo)致浮游植物細(xì)胞生長(zhǎng)和同化速率顯著升高，影響藻類基因型和表型變異以及胞內(nèi)化學(xué)轉(zhuǎn)化和營(yíng)養(yǎng)鹽輸運(yùn)等過(guò)程[85].藻類的光合作用對(duì)溫度變化尤為敏感，極端溫度也會(huì)導(dǎo)致藻類光合中心細(xì)胞器受損[87]．藻類細(xì)胞通常可以通過(guò)調(diào)節(jié)其核心生理過(guò)程和蛋白質(zhì)合成來(lái)應(yīng)對(duì)溫度變化的壓力[88]．在適溫條件下，升溫對(duì)浮游植物生長(zhǎng)的促進(jìn)作用也存在種間差異．研究表明小球藻(Chlorella)和銅綠微囊藻(Microcystisaeruginosa)的生長(zhǎng)受溫度影響較大，隨著溫度的上升，其分裂速率顯示出快速的升高，而變異直鏈藻(Melosira varians)生長(zhǎng)速率的增長(zhǎng)較慢[89]．浮游植物不同物種對(duì)溫度的生理響應(yīng)也同樣會(huì)受到其他環(huán)境因子的調(diào)節(jié)，例如在高的光照強(qiáng)度下，三角褐指藻的生長(zhǎng)隨著溫度的升高而降低，而威氏海鏈藻的生長(zhǎng)卻受到了升溫的促進(jìn)，但該趨勢(shì)在低的光照強(qiáng)度下則不明顯[90]．

3.2 海洋升溫對(duì)浮游植物種群組成及演替的影響

浮游植物對(duì)于溫度適應(yīng)能力的差異將會(huì)導(dǎo)致浮游植物群落發(fā)生改變．由于不同浮游植物物種的最優(yōu)生長(zhǎng)溫度存在差異[91]，因此某些浮游植物物種將會(huì)更受益于海水升溫；同時(shí)，另一部分將失去競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)，因而引起物種組成變化和群落演替[92]．溫度變化也可改變自然浮游植物物種的粒徑大小[93]，通常升溫更有利于小粒徑的初級(jí)生產(chǎn)者[94]，從而影響海洋初級(jí)生產(chǎn)力、碳沉降及碳輸出等重要過(guò)程．現(xiàn)場(chǎng)受控培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)表明，隨著溫度升高，白令海浮游植物種群由硅藻向著微型浮游植物占優(yōu)的趨勢(shì)發(fā)展[95]，而北大西洋春季水華浮游植物群落中的顆石藻相對(duì)占比則在升溫4℃的條件下顯著升高[35]．近年來(lái)的相關(guān)模型研究也表明，海水溫度的持續(xù)升高也會(huì)引發(fā)浮游植物物種向極地的遷移，并降低熱帶海域的浮游植物的物種多樣性[96]．趙瀛[97]通過(guò)研究升溫對(duì)瓊氏圓篩藻(Coscinodiscus jonesianus)生物量的影響發(fā)現(xiàn)，水溫升高范圍在0.2～0.79℃，能促進(jìn)瓊氏圓篩藻生物量的增加；溫度升高在0.8～2.0℃范圍內(nèi)，則能抑制瓊氏圓篩藻的生長(zhǎng)繁殖過(guò)程．李婷等[98]在象山港國(guó)華電廠附近海域的研究發(fā)現(xiàn)：溫排水對(duì)于浮游植物種類的影響因季節(jié)差異而具有明顯區(qū)別．春季浮游植物的種類最少、多樣性最低，秋季浮游植物種類和多樣性最高，溫排水對(duì)于夏季浮游植物群落結(jié)構(gòu)也存在影響，能促進(jìn)角毛藻更傾向于聚集到排水口鄰近海域，導(dǎo)致了高溫期角毛藻赤潮的概率增加．模型研究表明，全球變暖導(dǎo)致硅藻在北大西洋、南太平洋的豐度下降60%，在全球范圍內(nèi)下降10%[99]，而海洋中原綠球藻(Prochlorococcus)和聚球藻(Synechococcus)的生物量分別增加29%和14%[100]．值得注意的是，近海赤潮的產(chǎn)生和發(fā)展往往受到溫度的控制[101]，升溫作用可能在特定海域促進(jìn)了赤潮物種的短期快速增殖，進(jìn)而影響近海海洋生態(tài)環(huán)境健康．一般認(rèn)為，20～30℃是赤潮形成的適宜海水溫度，而當(dāng)海水溫度急劇升高，如一周內(nèi)升高大于2℃，可增加赤潮形成的可能性[102]．

4 酸化與升溫耦合對(duì)浮游植物種群組成及演替的影響

全球變暖和海洋酸化通常被稱為氣候變化的“邪惡雙胞胎”[103]，共同影響生物地球化學(xué)過(guò)程及生態(tài)系統(tǒng)．處于混合層內(nèi)的海洋浮游植物還通常面臨著多重環(huán)境因子的耦合作用[104]，多重環(huán)境因子對(duì)生物的生理過(guò)程的交互作用通常有3種：疊加(additive)、協(xié)同(synergistic)和拮抗(antagonistic)作用[105]．溫度與CO2濃度的變化的耦合作用對(duì)浮游植物固碳作用等重要生理過(guò)程的影響不容忽視[7，106]．升溫和酸化能提高浮游植物群落的光合作用速率[34]，將顆粒有機(jī)碳(POC)向溶解有機(jī)碳(DOC)轉(zhuǎn)變，直接影響表層海水向深海的碳輸出[107]，進(jìn)一步對(duì)某些浮游植物物種產(chǎn)生交互影響[108]．

對(duì)海洋顆石藻而言，前期受控培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，在光照不限制的條件下，酸化和升溫的交互作用使赫氏艾密里藻的顆粒無(wú)機(jī)碳的含量迅速降低[109]，即降低了其鈣化速率[110]．然而，其他研究表明酸化和升溫卻協(xié)同升高了大洋橋石藻的無(wú)機(jī)碳與有機(jī)碳的生產(chǎn)速率[111]．對(duì)海洋硅藻的研究表明，在酸化和升溫的共同作用下，諾氏海鏈藻(Thalassiosira nordenskioeldii)、柔弱角毛藻(Chaetoceros debilis)和雙突角毛藻(Chaetoceros didymus)的生長(zhǎng)并沒(méi)有受到顯著的影響[40]，而對(duì)中肋骨條藻(Skeletonema costatum)的生長(zhǎng)卻起到了協(xié)同促進(jìn)的正效應(yīng)[112–113]．升溫與酸化協(xié)同促進(jìn)了超微型(0.2～2μm)浮游植物聚球藻的生長(zhǎng)，而對(duì)原綠球藻的生長(zhǎng)沒(méi)有影響[85]．

由于種間差異的存在，酸化和升溫的耦合作用也將會(huì)對(duì)浮游植物群落的演替等產(chǎn)生影響．對(duì)北大西洋春季水華浮游植物群落的船載連續(xù)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，盡管赫氏艾密里藻的豐度在高CO2分壓和升溫條件下均有所升高，但只有在二者同時(shí)升高的“溫室”組才呈現(xiàn)出了最為顯著的增高；并伴隨著顯著的鈣化速率的降低，但在單一酸化或升溫組別均未發(fā)現(xiàn)明顯削弱的鈣化速率[34]．這與對(duì)北大西洋海盆區(qū)自然浮游植物群落的長(zhǎng)期觀測(cè)結(jié)果相似，即在過(guò)去的幾十年間隨著氣候變化顆石藻的豐度呈現(xiàn)了顯著的升高[114]．對(duì)渤海灣近岸浮游植物群落的模擬培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)則表明，溫度和酸化對(duì)甲藻的豐度、硅藻和甲藻比值、硅藻組成及顆粒有機(jī)碳和顆粒有機(jī)磷(POP)的比值(C∶P)均產(chǎn)生了顯著的交互效應(yīng)，盡管酸化和升溫均降低了硅藻和甲藻比值，但浮游植物種群的沉降速率只在二者同時(shí)變化的耦合作用下呈現(xiàn)出顯著降低[81]．相關(guān)的模型研究盡管還處于起步階段，但也發(fā)現(xiàn)二者的耦合作用可能會(huì)改變浮游植物的生長(zhǎng)速率達(dá)到20%～300%之多，進(jìn)而對(duì)海洋生物地球化學(xué)循環(huán)產(chǎn)生深遠(yuǎn)影響[115]．

5 展 望

CO2濃度升高引起的海洋酸化和海水升溫現(xiàn)象在海洋環(huán)境中持續(xù)發(fā)生，影響浮游植物的生長(zhǎng)和代謝過(guò)程，產(chǎn)生深遠(yuǎn)的海洋生物地球化學(xué)效應(yīng)．浮游植物是生態(tài)系統(tǒng)的初級(jí)生產(chǎn)者，貢獻(xiàn)約一半的全球初級(jí)生產(chǎn)力，在生物地球化學(xué)循環(huán)過(guò)程中發(fā)揮著重要作用．海洋酸化和升溫對(duì)浮游植物的生理生態(tài)學(xué)效應(yīng)可進(jìn)一步通過(guò)食物網(wǎng)的傳遞影響到整個(gè)海洋生態(tài)系統(tǒng)，以及主要生源要素的生物地球化學(xué)循環(huán)，尤其是由真光層向深層海洋的碳輸出，進(jìn)而影響海洋的儲(chǔ)碳能力，并對(duì)地球氣候演變產(chǎn)生反饋效應(yīng)．盡管目前針對(duì)海洋浮游植物對(duì)酸化和升溫的生理學(xué)響應(yīng)已有大量的研究積累，但二者的交互作用機(jī)制及長(zhǎng)期進(jìn)化學(xué)上的效應(yīng)尚未厘清．此外，還要對(duì)酸化和升溫及二者的耦合作用下不同區(qū)域的自然浮游植物群落的響應(yīng)模式進(jìn)行進(jìn)一步認(rèn)知，并總結(jié)出區(qū)域性響應(yīng)規(guī)律．而且，相關(guān)的預(yù)測(cè)模型也要將氣候變化中多重環(huán)境因子共同變化的復(fù)雜性納入考量，以期對(duì)未來(lái)快速變化的海洋中浮游植物的變化趨勢(shì)及其生物地球化學(xué)效應(yīng)有更準(zhǔn)確的預(yù)估．