孔雀魚(yú)（Poecilia Reticulata）的生態(tài)

黃大明 黃宏民 黃禹森 David N.Reznick

（1.清華大學(xué)生命學(xué)院生態(tài)學(xué)實(shí)驗(yàn)室，北京 100084；2.加州大學(xué)河濱分校進(jìn)化生態(tài)與個(gè)體生物學(xué)系，美國(guó)加利福尼亞州 92521）

0.引言

1859年，德國(guó)魚(yú)類學(xué)者Wilhelm C.H.Peters在委內(nèi)瑞拉首都卡拉卡斯的Rio Guaire地方發(fā)現(xiàn)孔雀魚(yú)，由于孔雀魚(yú)很像花鳉屬魚(yú)類，所以彼得·威廉就命名為孔雀花鳉（Poeciliareticulata）。1861年，西班牙的Senior Filippi得到一些來(lái)自巴巴多斯的孔雀魚(yú)標(biāo)本，由于他沒(méi)看到彼得·威廉作的描述，而誤認(rèn)為自己發(fā)現(xiàn)了新屬，稱作虹鳉（Lebistes poeciloides）。一直到英國(guó)傳教士Robert Lechmere Guppy文獻(xiàn)中提到第一個(gè)發(fā)現(xiàn)孔雀魚(yú)的人于1886年從特立尼達(dá)帶回一些標(biāo)本，經(jīng)大英博物館的Albert Gunther博士鑒定后為新種，為紀(jì)念Robert Guppy，于是就以guppy為孔雀魚(yú)的英文名字。

孔雀魚(yú)（孔雀花鳉，Poeciliareticulata）是花鳉科一種體型較?。ǔ审w長(zhǎng)度15mm～25mm），生存能力較強(qiáng)的魚(yú)類。分布在南美洲東北部及其附近島嶼的淡水溪流中。雄性個(gè)體比雌性個(gè)體小，具有各種鮮艷色彩，并且有求偶炫耀行為。雌性會(huì)生產(chǎn)早熟幼體，不撫育。在實(shí)驗(yàn)室中，2～3個(gè)月性成熟。而后雌性會(huì)持續(xù)地大約每25d產(chǎn)一批后代，最佳生活水溫22℃～24℃。在自然狀態(tài)下，其繁殖頻率在雨季較低，因?yàn)楹樗疀_刷溪流底部，造成此時(shí)的食物短缺。生產(chǎn)一代的時(shí)間大致為100d。在較小的群落和溪流上游的群落中則為180d～200d[62]。

1.分布

發(fā)源于特立尼達(dá)北部山脈地區(qū)的河流流經(jīng)陡峭地區(qū)被一些瀑布分隔，形成具有不同魚(yú)類群落的區(qū)域。越靠近上游，魚(yú)類密度和物種多樣性就越低。這是因?yàn)槠俨甲钃趿四切w型更大、捕食性更強(qiáng)的魚(yú)類向上游擴(kuò)散。這種自下而上群落多樣性遞減的分化在許多河流中都存在。同樣，一些魚(yú)類也會(huì)被瀑布隔離在一定的河段中[17,18,33,34,70]。

在大多數(shù)水生群落中都有孔雀魚(yú)。在下游區(qū)域，群落中捕食壓力較大。瀑布通常會(huì)阻隔捕食者，但不會(huì)阻隔孔雀魚(yú)，因此在瀑布上游的孔雀魚(yú)的捕食壓力大大降低，存活率與預(yù)期壽命相應(yīng)提高。在這些區(qū)域僅有的另外一種魚(yú)類：哈特溪鳉（Rivulushartii），很少捕食孔雀魚(yú)。而當(dāng)其捕食孔雀魚(yú)時(shí)，也主要捕食小的或未成年個(gè)體。在某些溪流源頭，哈特溪鳉是唯一的魚(yú)類，它們能夠通過(guò)雨水上岸移動(dòng)[17,33]。

在冰川期，海平面較低時(shí)，特立尼達(dá)與南美大陸直接相連，南坡的一些河流成為南美洲其他河流的支流。這一時(shí)期，南坡上的捕食者是麗魚(yú)科（cichlids）和脂鯉科（characins）魚(yú)類，與南美洲淡水河流中的捕食者相同。而北坡的河流從未與大陸相連，因此其下游捕食者主要是從海洋入侵的蝦虎魚(yú)。盡管如此，北部山脈的兩側(cè)都重復(fù)了高捕食壓力和低捕食壓力、下游與上游之間的差異。

這種區(qū)別的空間尺度很小。在北部山脈的所有研究場(chǎng)所都位于一個(gè)從西到東大約25km，從南到北大約15km的矩形內(nèi)，從海平面到海拔幾百米的范圍內(nèi)都有孔雀魚(yú)生活。河流中高低捕食壓力群落之間的距離通常在數(shù)百米的范圍內(nèi)，也可以由形成阻隔的單個(gè)瀑布來(lái)區(qū)分。瀑布下方是高捕食壓力群落，而其上方是低捕食壓力群落。小范圍的變化意味著魚(yú)類群落的差異不會(huì)是自然環(huán)境差異所造成。當(dāng)?shù)氐暮恿饕埠苄?，大多?shù)研究場(chǎng)所都足夠小，可以跨步或跳過(guò)。許多場(chǎng)所還能細(xì)分為分散的水池和淺灘，可以跟蹤研究種群中每一個(gè)個(gè)體。圖1a，b說(shuō)明了河流的分布及其中的高低捕食壓力群落。

圖1（ a）特立尼達(dá)地圖；（b）研究中包括的部分河流以及高低捕食壓力區(qū)域的信息。埃爾塞德羅河（The El Cedro River）上的星星表示引入地點(diǎn)，孔雀魚(yú)從阻隔瀑布下方的高捕食壓力地點(diǎn)引入到阻隔瀑布上方的無(wú)孔雀魚(yú)，低捕食壓力地點(diǎn)。（c, d）兩條河流中生活史表型分布信息說(shuō)明群落類型的多樣性。對(duì)比高低捕食壓力群落中，一些中間群落也包含具有中間表型的孔雀魚(yú)。每對(duì)數(shù)字中的第一個(gè)是用最小二乘法計(jì)算的生殖分配值，即由發(fā)育中的胚胎累計(jì)干重占總干重的百分比。第二個(gè)數(shù)字是發(fā)育中的胚胎的平均干重（毫克）；（c）瓜納波河（The Guanapo River）。瀑布將高捕食壓力群落A（紅色）與高捕食壓力群落B（橙色）分開(kāi)。瀑布阻隔了阿爾泰矛麗魚(yú)（Crenicichla alta），但不阻隔其他捕食者。高捕食壓力群落B和低捕食壓力群落A（黃色）之間的瀑布幾乎阻隔了所有其他捕食者。只有條紋鯰（Rhamdia sebae）和哈特溪鳉（Rivulus hartii）能在瀑布上方找到。在低捕食壓力群落B（藍(lán)色）中僅發(fā)現(xiàn)哈特溪鳉（Rivulus hartii）；（d）阿里波河（The Aripo River）。隔開(kāi)高捕食壓力群落A（紅色）與低捕食壓力群落A（黃色）的瀑布阻隔了除麗魚(yú)科（cichlids）藍(lán)寶麗魚(yú)（Aequidens pulcher）、哈特溪鳉（Rivulus hartii）和非肉食魚(yú)類以外的所有魚(yú)類。在低捕食壓力群落B（藍(lán)色）中僅發(fā)現(xiàn)哈特溪鳉（Rivulus hartii）。

2.地理生態(tài)

利用同工酶[12,76]、簡(jiǎn)單重復(fù)序列[4,14,80]、核苷酸堿基對(duì)測(cè)序[1,22]以及單核苷酸多態(tài)性（SNPs）的全基因組掃描[24,87]等方法分析北部山脈地區(qū)孔雀魚(yú)種群之間的關(guān)系，結(jié)論如下：北部山脈可分為3個(gè)生物地理區(qū)域。南部的山坡形成了許多流向卡羅尼河（The Caroni River，向西流）或奧羅波奇河（The Oropouche River，向東流）的支流。這些河流中主要都是由麗魚(yú)科（cichlids）和脂鯉科（characins）主導(dǎo)的魚(yú)類群落。西部（卡羅尼河）中的孔雀魚(yú)與委內(nèi)瑞拉奧里諾科盆地（The Orinoco Basin,Venezuela）的孔雀魚(yú)親緣關(guān)系最近[1]。特立尼達(dá)東部的孔雀魚(yú)與它們?cè)谔亓⒛徇_(dá)西部的同類差異很大，以至于有些人將它們視為不同的物種:暗花鳉（Poecilia obscura）[74]。迄今為止，所有的發(fā)表資料都不能將特立尼達(dá)東部的孔雀魚(yú)與南美大陸上的任何種群聯(lián)系起來(lái)。西部孔雀魚(yú)與東部孔雀魚(yú)間的區(qū)別定義了前2個(gè)生物地理區(qū)域。第三個(gè)生物地理區(qū)域是源自北坡的河流，它們似乎從未與大陸相連。基于Xsrc（一個(gè)核基因座）上的堿基對(duì)序列，推斷北坡西部支流（雅拉河，瑪麗安河和帕里亞河）（The Yarra, Marianne, and Paria Rivers）的孔雀魚(yú)與卡羅尼河流域和奧里諾科盆地的孔雀魚(yú)種群親緣最近。從北坡東側(cè)的一條河流（馬達(dá)馬斯河）（The Madamas River）中采樣的孔雀魚(yú)與奧羅波奇河流域的孔雀魚(yú)親緣更近[1]。而相反，基于全基因組SNP掃描以及根據(jù)簡(jiǎn)單重復(fù)序列數(shù)據(jù)，都推斷出3個(gè)生物地理區(qū)域彼此不同。北部山脈南部的孔雀魚(yú)的遺傳多樣性尚未得到很好的研究。該島很可能擁有其他獨(dú)特的分支[80,87]。

在3個(gè)生物地理區(qū)域中每個(gè)區(qū)域的各主要支流的孔雀魚(yú)在遺傳上也彼此不同。從遺傳上講，每個(gè)支流內(nèi)高低捕食壓力群落中的對(duì)應(yīng)種群彼此之間的相似性要比和其他鄰近支流中相同位置的種群的相似性更高。這種遺傳相似性掩蓋了每條河流中高捕食壓力和低捕食壓力群落孔雀魚(yú)之間的顯著表型差異。有時(shí)在鄰近河流下游高捕食群落之間的遺傳相似性中可以看到這種模式的例外，這表明它們之間正在進(jìn)行不斷的基因交流。實(shí)際上，每條流域的孔雀魚(yú)表型都有獨(dú)自的特點(diǎn)[1,22,24,80,87]。

3.孔雀魚(yú)（Guppies）與溪鳉屬（Rivulus）魚(yú)類的關(guān)系

鳉魚(yú)也分布在每個(gè)研究的魚(yú)類群落中，但它們通過(guò)侵入那些最小的，最不易接近的山間溪流獲得了超過(guò)孔雀魚(yú)的生存范圍，在一些山溪中它們甚至是僅有的魚(yú)類。在所有3個(gè)生物地理區(qū)域，鳉魚(yú)的生活史也隨著群落高低捕食壓力而變化?？兹隔~(yú)和鳉魚(yú)形成了一種雙向的同類相食（intraguild predation）：每個(gè)物種的成年個(gè)體都會(huì)捕食另一物種的幼魚(yú)。成年孔雀魚(yú)還會(huì)與幼體鳉魚(yú)競(jìng)爭(zhēng)。孔雀魚(yú)會(huì)導(dǎo)致鳉魚(yú)的種群密度降低50%，同時(shí)其個(gè)體平均食物占有量增加。與沒(méi)有孔雀魚(yú)的情況相比，與孔雀魚(yú)同時(shí)生活的鳉魚(yú)生長(zhǎng)更快，繁殖率更高，存在競(jìng)爭(zhēng)者互食的關(guān)系[23,25,26,30,35,82-85]。

在僅有鳉魚(yú)的群落中，鳉魚(yú)就像生活在低捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)一樣，受到種內(nèi)食物競(jìng)爭(zhēng)的限制。當(dāng)將它們轉(zhuǎn)移到下游的孔雀魚(yú)+鳉魚(yú)群落中，在阻隔孔雀魚(yú)的瀑布下方時(shí)，它們的生長(zhǎng)速度會(huì)加快，以適應(yīng)當(dāng)?shù)氐镊汈~(yú)生存環(huán)境。與獨(dú)自生活的鳉魚(yú)相比，與孔雀魚(yú)一同生活的鳉魚(yú)成年年齡更小，并且產(chǎn)卵率更高[82,85]。

孔雀魚(yú)和鳉魚(yú)的協(xié)同適應(yīng)在確定有利于低捕食壓力群落個(gè)體表型進(jìn)化的條件方面起著重要作用。在協(xié)同適應(yīng)方面，當(dāng)來(lái)自低捕食群落的孔雀魚(yú)與來(lái)自僅有溪鳉屬魚(yú)類的地區(qū)的鳉魚(yú)生活時(shí)，比來(lái)自高捕食群落的孔雀魚(yú)具有更高的種群增長(zhǎng)率，因而平均適應(yīng)性更高。因此，鳉魚(yú)的存在是使來(lái)自低捕食壓力群落的孔雀魚(yú)的適應(yīng)性優(yōu)于來(lái)自高捕食群落的孔雀魚(yú)。當(dāng)來(lái)自低捕食群落的孔雀魚(yú)與來(lái)自低捕食群落的鳉魚(yú)配對(duì)時(shí)，它們的適應(yīng)性要高于來(lái)自低捕食群落的孔雀魚(yú)與來(lái)自于僅有溪鳉屬魚(yú)類的地區(qū)的鳉魚(yú)配對(duì)時(shí)的適應(yīng)性。該結(jié)果表明，鳉魚(yú)和孔雀魚(yú)的共適應(yīng)提高了孔雀魚(yú)的適應(yīng)性并有助于形成低捕食群落個(gè)體表型[8,10,68]。

4.不同捕食壓力對(duì)孔雀魚(yú)的影響

（1）不同捕食壓力群落對(duì)獵物魚(yú)體型和年齡動(dòng)態(tài)的影響指出：阿爾泰矛麗魚(yú)（Crenicichlaalta）是高捕食壓力群落河段的主要捕食者，優(yōu)先捕食體型較大的成年孔雀魚(yú)。哈特溪鳉（R.hartii）是低捕食壓力群落河段中唯一的肉食性魚(yú)類，主要捕食體型較小和未成年的孔雀魚(yú)。由于低捕食壓力群落中沒(méi)有像高捕食壓力群落中的那些以視覺(jué)覓食的捕食者，所以生活在低捕食壓力群落中的雄性孔雀魚(yú)得以進(jìn)化出更加豐富多彩的外表[17,18,20,21,33,41,42,45,47,70,72,73,75]。

（2）孔雀魚(yú)在低捕食壓力和高捕食壓力的生活史中的差異普遍而明顯。高捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)性成熟時(shí)體型和年齡都較小，每次繁殖產(chǎn)生較多的后代，后代體型會(huì)更小。每次繁殖生物量（后代數(shù)量×后代大?。└?，連續(xù)生育之間的時(shí)間間隔更短，初始繁殖期提前。繁殖能投入提高。野生孔雀魚(yú)的生活史表型差異已在北部山脈所有3個(gè)生物地理區(qū)域的不同河流中重復(fù)出現(xiàn)（圖1b,c）。在實(shí)驗(yàn)室單獨(dú)喂養(yǎng)條件下，第三代時(shí)，這些差異仍然存在[52,54-56,59,60,61]。

（3）標(biāo)記重捕表明，高捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)死亡率要比低捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)高得多。自然選擇有利于高捕食壓力群落中孔雀魚(yú)表型。不同捕食壓力群落中，幼體與成體存活率無(wú)差異[11,60,65,67]。

（4）高捕食壓力群落中孔雀魚(yú)的種群密度較低。以較小的幼魚(yú)為主；并且個(gè)體體細(xì)胞生長(zhǎng)速率高于低捕食群落中的種群。高捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)出生率和死亡率較高。捕食者降低了孔雀魚(yú)的種群密度，提高了存活者的平均食物占有水平。在沒(méi)有捕食者的情況下，孔雀魚(yú)的種群密度增加會(huì)導(dǎo)致資源制約和體細(xì)胞生長(zhǎng)減緩。低捕食壓力環(huán)境一般是光合效率較低的小流段，其中孔雀魚(yú)的體型較小，大小均勻。同時(shí)會(huì)產(chǎn)生體型較大的后代，這是對(duì)食物制約環(huán)境的適應(yīng)。無(wú)論是在實(shí)驗(yàn)室和野外，其每次繁殖的后代數(shù)量會(huì)更少。由于在實(shí)驗(yàn)室中，低捕食和高捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)的食物配給是等量的，因此繁殖力差異在實(shí)驗(yàn)室中要小得多[5,38,53,54,59,60,61,65,67]。

（5）在低密度群落中，來(lái)自高捕食壓力群落的孔雀魚(yú)的平均適宜度高于來(lái)自低壓力群落的孔雀魚(yú)。但在高密度下，兩者平均適宜度相同，均降低了平均適宜度。低捕食壓力群落的孔雀魚(yú)對(duì)高密度不太敏感，但是來(lái)自高捕食群落的孔雀魚(yú)對(duì)密度的敏感度更強(qiáng)，因此適宜度降低更多[6-10]。

（6）來(lái)自高捕食壓力群落的孔雀魚(yú)的性成熟年齡更小，繁殖頻率更高，每次繁殖產(chǎn)下更多的后代。但是，在實(shí)驗(yàn)室中，與來(lái)自低捕食壓力群落相比，它們的死亡率更低，壽命更長(zhǎng)，在更高年齡時(shí)仍繼續(xù)繁殖并且繁殖率下降率更低。來(lái)自高捕食壓力群落的個(gè)體表型絕對(duì)優(yōu)于低捕食壓力群落。密度調(diào)節(jié)和密度制約的選擇結(jié)果表明，捕食的間接影響是密度。這對(duì)于孔雀魚(yú)適應(yīng)低捕食壓力群落很重要[66,86]。

（7）將孔雀魚(yú)從瀑布下方的高捕食壓力環(huán)境轉(zhuǎn)移到瀑布上方的先前沒(méi)有孔雀魚(yú)的地方，孔雀魚(yú)會(huì)進(jìn)化出更晚的成年期和更少的生殖分配[2,18,39,49,55,57,60,62,65,79]。

（8）從高捕食環(huán)境轉(zhuǎn)移到以前沒(méi)有孔雀魚(yú)的低捕食環(huán)境的2年后，雄性個(gè)體體表色斑的數(shù)量和大小顯著增加。這些快速、顯著的反應(yīng)與天敵的捕食和雌性的青睞對(duì)雄性體表色澤的直接影響是一致的[18,31,35]。

（9）不同捕食壓力群落的孔雀魚(yú)對(duì)其環(huán)境的影響也有差異。包括食性、代謝強(qiáng)度和生物量分布等。在低捕食壓力群落，孔雀魚(yú)降低了藻類豐盛度，但沒(méi)有降低無(wú)脊椎動(dòng)物的豐盛度。在高捕食壓力群落，二者豐盛度都降低。引入的孔雀魚(yú)種群密度在2～3年內(nèi)達(dá)到峰值，然后隨季節(jié)波動(dòng)。種群密度在旱季升高，而在雨季下降，因?yàn)橛昙緯r(shí)洪水會(huì)沖刷底棲生物，從而導(dǎo)致食物供應(yīng)減少。在引入孔雀魚(yú)的開(kāi)頭18個(gè)月內(nèi)，幼年鳉魚(yú)的豐度下降，這使得與上游沒(méi)有孔雀魚(yú)的對(duì)照區(qū)域相比，引入孔雀魚(yú)的溪流部分的鳉魚(yú)平均大小明顯增加。相對(duì)于所有4個(gè)流域上游的對(duì)照區(qū)，孔雀魚(yú)引入地點(diǎn)的鳉魚(yú)數(shù)量持續(xù)下降。孔雀魚(yú)極大地削減了無(wú)脊椎動(dòng)物的數(shù)量和多樣性。然而，直到這項(xiàng)研究進(jìn)行了2年，孔雀魚(yú)達(dá)到最高種群密度時(shí)，無(wú)脊椎動(dòng)物豐度的下降才足夠明顯。它們對(duì)藻類的捕食也是選擇性的：孔雀魚(yú)攝食了主要的硅藻物種，因此改變了藻類群落。相比之下，來(lái)自低捕食群落的孔雀魚(yú)利用的所有底棲動(dòng)物（藻類，碎屑，無(wú)脊椎動(dòng)物）與每一類的相對(duì)豐度成比例[6,7,9,16,23,69,78]。

5.結(jié)語(yǔ)

（1）在特立尼達(dá)的3個(gè)生物地理區(qū)域和兩種截然不同的魚(yú)類群落中（一種以南美淡水河流的典型魚(yú)類為主，另一種以海洋魚(yú)類為主）的研究證明：強(qiáng)大的人工選擇壓力可以迅速地影響或改變自然選擇過(guò)程（包括速度與頻率）[27,34,40,44,51,65,77,88]。

（2）在自然界中高低捕食壓力環(huán)境研究表明：稀有的雄性孔雀魚(yú)體色表型比其他常見(jiàn)表型具有更高的存活率和更高的婚配成功率?？梢钥醋魇且环N遺傳變異的保持機(jī)制[36,43,46,48]。

（3）很多因素可以直接或間接地影響覓食、捕食、同化效率、生理學(xué)、營(yíng)養(yǎng)形態(tài)和資源分配：捕食高品質(zhì)的無(wú)脊椎動(dòng)物。選擇性去除處于競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)的硅藻以及集群對(duì)病原體傳播和社會(huì)性壓力的影響。捕食與性別選擇之間的相互作用會(huì)影響雄性的顏色模式和行為。此外，在低捕食壓力環(huán)境中孔雀魚(yú)和鳉魚(yú)之間的復(fù)雜相互作用在影響低捕食壓力群落的個(gè)體表型中起著意想不到的重要作用。低捕食壓力群落的個(gè)體表型會(huì)進(jìn)化。進(jìn)化與生態(tài)之間可能存在動(dòng)態(tài)相互作用。研究高捕食壓力和低捕食壓力群落中的孔雀魚(yú)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的影響差異，不同的表型對(duì)其生態(tài)系統(tǒng)的不同間接影響，通過(guò)捕食差異以及氮和磷排泄影響營(yíng)養(yǎng)循環(huán)。不同捕食壓力群落中孔雀魚(yú)的選擇特征和適應(yīng)結(jié)果，孔雀魚(yú)表型之間新的生態(tài)學(xué)區(qū)別，包括腸道形態(tài)、攝食和化學(xué)計(jì)量比。生活史變化對(duì)生存能力和生育能力的選擇，季節(jié)變化和空間變化對(duì)孔雀魚(yú)種群的影響，雄性和雌性的進(jìn)化速度不同。目前已經(jīng)列入世界長(zhǎng)期遺傳、進(jìn)化和生態(tài)研究物種名錄中：中嘴地雀，大山雀，歐洲馬鹿，蘇伊羊（Soay Sheep）和孔雀魚(yú)[2,6-10,16,17,19,29,32,37,50,51,59,60,62-64,66-68,78,89]。