動物個性研究進(jìn)展

李天韻,劉依明,王德利,鐘志偉

東北師范大學(xué)草地科學(xué)研究所,植被生態(tài)科學(xué)教育部重點實驗室,吉林松嫩草地生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站, 長春 130024

“個性”這一術(shù)語最早起源于人類心理學(xué)[1]。隨著研究的日益深入,研究者發(fā)現(xiàn)人類之外的其他動物同樣具有個性,并類比提出了“動物個性(animal personality)”這一概念[2]。一般認(rèn)為,動物個性是指動物具有穩(wěn)定的個體間差異的各類行為,是動物對所在種群和環(huán)境的適應(yīng)性結(jié)果[3]。Réale等[4]提出個性與性格(temperament)和應(yīng)對方式(coping styles)和行為綜合癥(behavioral syndromes)等可視為相同或相近概念,并將個性分為勇敢性(boldness)、探索性(exploration)、活躍性(activity)、攻擊性(aggressiveness)及社會性(sociability)等5個維度。不同個性維度之間相互關(guān)聯(lián),組成了動物行為綜合征[5]。

動物個性涉及的研究對象相當(dāng)廣泛,包括脊椎動物如哺乳類、鳥類、爬行類、兩棲類和魚類等,以及無脊椎動物如節(jié)肢動物等[6—7]。過去,這些動物個體間的行為差異通常被研究者當(dāng)作觀察過程中的“噪音”而未受到重視[8—9]。然而在最近20年中,越來越多的理論與實驗性研究表明,動物個性反映了動物的生活史策略,并與其物種形成、遺傳變異及種群動態(tài)等緊密關(guān)聯(lián),具有廣泛的進(jìn)化和生態(tài)學(xué)意義,因而具有重要的理論研究和應(yīng)用價值[10]。

動物的行為一直是生態(tài)學(xué)家關(guān)注的重點[11—12],動物個性研究的興起加深了人們對動物行為的理解,改變了行為生態(tài)學(xué)的傳統(tǒng)觀點[13]。行為生態(tài)學(xué)家認(rèn)為行為具有無限的可塑性,即所有的個體在環(huán)境中都能表現(xiàn)出最適宜的行為[4],而個性概念本身意味著行為可塑性是有限的,為一些個體在環(huán)境中表現(xiàn)出的非最適行為作出合理解釋[14]。動物個性可以決定特定環(huán)境下個體的適合度。例如,在草地生態(tài)系統(tǒng)中,勇敢的蟋蟀個體可以捕獲更多獵物并有利于繁殖率的提高；但當(dāng)捕食者(如鳥類)出現(xiàn)時,謹(jǐn)慎的個體則能更好地躲避危險,從而產(chǎn)生更多的后代[15]。在國際上,個性在動物個體中的普遍性與重要性已經(jīng)得到了廣泛認(rèn)可[8,16],但國內(nèi)對該領(lǐng)域的關(guān)注相對不足[17—18]。本文將結(jié)合近年來動物個性的相關(guān)研究,闡述動物個性的概念與維度,系統(tǒng)總結(jié)動物個性對物種共存、種群動態(tài)以及群落構(gòu)建的影響與機制,并對動物個性領(lǐng)域未來的研究方向予以展望。

1 個性的概念及測量方法

1.1 個性的概念

有關(guān)動物個性的研究一直在深入,涉及的物種日益增多,因此關(guān)于動物個性的術(shù)語和定義也在不斷發(fā)展(表1)。

表1 動物“個性”行為的術(shù)語與定義

1.2 個性的分類及測量方法

動物個性的分類及其定義如下[4]：(1)勇敢性,指個體對危險環(huán)境的反應(yīng)。Wilson等[25]發(fā)現(xiàn)勇敢的藍(lán)腮太陽魚(Lepomismacrochirus)能更快適應(yīng)實驗室環(huán)境,捕獲更多獵物。周楊等[26]發(fā)現(xiàn)馬麝(Moschussifanicus)泌香量與非交配季節(jié)膽量之間存在顯著負(fù)相關(guān),而雌麝繁殖成效與交配季節(jié)膽量之間存在顯著正相關(guān)。(2)探索性,指個體對新環(huán)境的適應(yīng)能力。在歐亞大山雀(Parusmajor)種群中,探索性策略的選擇取決于競爭的激烈程度,競爭激烈時,探索性強的個體具有明顯優(yōu)勢；競爭緩和對探索性弱的個體更有利[27]。(3)活躍性,描述個體的活動能力,其是將行為與攝食率、代謝消耗和捕食風(fēng)險聯(lián)系在一起的關(guān)鍵特征,與種群及群落動態(tài)息息相關(guān)[28]。研究發(fā)現(xiàn),鮭鱒魚類的標(biāo)準(zhǔn)代謝率(standard metabolic rate, SMR)與活躍性高度關(guān)聯(lián),例如美國紅點鮭(Salvelinusfontinalis)的SMR與其個體活躍程度呈正相關(guān)[29]；反過來,SMR越高的歐鱸(Dicentrarchuslabrax)個體的活躍程度也相對較高[30]。(4)社會性,指對同種個體的反應(yīng),表現(xiàn)為集群型和離群型。Cote和Clobert[31]將不同社會性的胎生蜥蜴(Lacertavivipara)幼蟲釋放到不同密度的種群中,以測試它們的分散和定居行為,發(fā)現(xiàn)個體的社會性不隨時間而改變,并且這種社會性決定其后來的棲息地選擇與定居模式,此研究表明社會性顯著影響分布策略。(5)攻擊性,指攻擊其它個體的傾向。Riechert和Hedrick[28]發(fā)現(xiàn)北美漏斗網(wǎng)蜘蛛(Agelenopsisaperta)種群中,攻擊性強的個體對獵物和同類均表現(xiàn)出更明顯的侵略性,并且對捕食者襲擊的反應(yīng)更迅速。具體的個性測量方法見表2。

表2 動物個性的測量方法

2 動物個性的生態(tài)學(xué)意義

2.1 生活史策略

動物個性與個體的生活史策略密切相關(guān)。首先,動物個性差異可以影響個體的存活率[14]。例如,Richardson等[42]發(fā)現(xiàn)吸蜜鳥(Notiomystiscincta)的勇敢性與其幼年的存活率呈正相關(guān),而Ballew等[43]對大口黑鱸(Micropterussalmoides)的研究卻得到相反結(jié)果。上述研究同時證實了動物個性對個體存活率的影響,其結(jié)果的差異可能是由捕食者捕食強度的不同所導(dǎo)致。其次,動物個性可以驅(qū)動種群生長率-死亡率的權(quán)衡[44]。通常來說,支持高生長率的個性特征同時也會增加死亡率。例如,在迷彩箭毒蛙(Dendrobatesauratus)的幼體中,高度活躍的個體覓食速度更快,因此生長率更高,但其也面臨著更高的捕食或疾病風(fēng)險[45]。Biro等[46]在對虹鱒魚(Oncorhynchusmykiss)的生活史研究中同樣得到類似結(jié)論。此外,動物個性在配偶選擇和生殖方面也發(fā)揮重要作用[47—48]。在歐亞大山雀種群中,探索性相似的個體交配所撫育的后代健康狀況更好[49]并且繁殖率更高[27]。Martin-Wintle等[50]發(fā)現(xiàn)大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)中某些個性的特定配對表現(xiàn)出更好的繁殖性能,如雄性比其配偶攻擊性更強時,兩者更容易交配并生產(chǎn)后代；易興奮的雄性與冷靜的雌性交配會有更高的繁殖效率,這些結(jié)果暗示了基于個性特征的交配模式在瀕危物種保育計劃中潛在的重要性。

2.2 種群多度及分布

動物個性對種群的多度和分布有重要影響。因為個性特征決定了個體在行為模式、棲息地利用、食性選擇以及捕食策略的差異,這種分化將決定種群的多度和分布[51]。首先,資源和生境利用的差異緩解了個體間的競爭,因此個體能夠更有效并廣泛地利用資源和生境,從而促進(jìn)了種群多度的增加[52]。例如,活躍程度高的三刺魚(Gasterosteusaculeatus)能夠獲得更好的資源,但同時面臨著更強的捕食風(fēng)險,資源利用與風(fēng)險的權(quán)衡最終決定了種群多度[53]。其次,動物個性差異是個體在棲息地中呈現(xiàn)非隨機分布的重要原因。例如,攻擊性強的西藍(lán)鴝(Sialiamexicana)個體傾向于在食物資源豐富的區(qū)域建立領(lǐng)地,而攻擊性弱的個體則只能棲息在資源貧瘠的區(qū)域[54]。Sih等[55]發(fā)現(xiàn)河濱鈍口螈(Ambystomabarbouri)種群中勇敢的個體在很小的、快要干涸的池塘中占優(yōu)勢,因為它們可以捕食足夠多的獵物；而謹(jǐn)慎的個體則適合在更大、食物更加充足的池塘中生活。

2.3 群落構(gòu)建與生態(tài)系統(tǒng)過程

生物群落是通過生物體與其環(huán)境或其他物種之間復(fù)雜的相互作用所形成的,動物個性差異通過對物種互作的影響,會進(jìn)一步反饋于群落結(jié)構(gòu)及生態(tài)系統(tǒng)過程[56]。捕食者的個性往往決定了其遇到和捕殺的獵物種類,進(jìn)而影響獵物群落的組成和結(jié)構(gòu)[57]。Post等[58]在新英格蘭海岸的湖泊中對狀鋸腹鯡(Alosapseudoharengus)行為的研究發(fā)現(xiàn),由于個體生活史和采食行為的差異,狀鋸腹鯡對不同種類浮游動物的捕食程度也不同,因此對后者群落物種組成和多樣性的影響也存在差異。類似地,在北美的淡水生態(tài)系統(tǒng)中,水蚤的競爭能力強于橈足動物,而活躍的蜻蜓通常選擇攻擊水蚤,使得競爭力較弱的橈足動物得以生存和發(fā)展,從而改變了浮游動物群落組成[59]。還有研究發(fā)現(xiàn),在孔雀魚(Poeciliareticulata)種群中,由于不同個性的個體食性選擇的差別,造成了其對植物生產(chǎn)力、植物殘體分解和養(yǎng)分循環(huán)等關(guān)鍵生態(tài)系統(tǒng)功能和過程影響的差異[60]。因此,捕食者個性的差異,可以通過影響捕食者-獵物-初級生產(chǎn)者之間關(guān)系的強弱,進(jìn)而對整個生物群落的組成和結(jié)構(gòu)產(chǎn)生影響,并最終反饋于生態(tài)系統(tǒng)的功能和過程。

2.4 疾病與信息傳播

動物個性可以對傳染病的流行、動態(tài)及其爆發(fā)強度產(chǎn)生強烈影響。首先,個性差異造成了個體空間分布不同,因此暴露于不同的傳染源[25]。其次,個性特征在社會網(wǎng)絡(luò)的結(jié)構(gòu)和動態(tài)上有很大不同,這是病毒傳播的一個關(guān)鍵性決定因素[61]。例如,雖然三刺魚中勇敢個體間的相互作用通常比膽怯的個體間更少,但是這種互作更均勻,涉及的群體成員更多,從而潛在地促進(jìn)了病毒的傳播[62]。最后,個性會影響個體接觸寄生蟲或者感染疾病的可能性。探索性低的個體患病率相對較低,對疾病導(dǎo)致的滅絕具有更大的緩沖作用[63]。例如,勇敢的西伯利亞花栗鼠(Tamiassibiricus)可以利用更大的棲息地,但也寄生更多的蜱蟲[64]。

個性還可以調(diào)控動物之間的信息傳遞。信息通過社會學(xué)習(xí)而傳播,依賴于社會網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)和獲取信息的能力,而這些能力又受個性特征的影響,如社會性、探索性、勇敢性和反應(yīng)能力[65]。此外,群體內(nèi)行為類型的混合對于集體決策[66]和社會信息[67]的使用至關(guān)重要,不同行為類型的個體通常在特定信息的獲取和傳播中起著關(guān)鍵作用。Aplin等[68]研究學(xué)習(xí)技巧如何在種群中傳播,設(shè)計了歐亞大山雀的“謎箱實驗”,發(fā)現(xiàn)勇敢的個體傳播信息更快,因為它們接觸的個體更多,因此個性會影響鳥類社交網(wǎng)絡(luò)的信息傳遞。

3 環(huán)境變化對動物個性的影響

當(dāng)前,人類活動的增加和氣候變化正嚴(yán)重威脅著動物的生存及其多樣性的維系。個性在很大程度上決定了動物個體行為、種群多度和分布對環(huán)境變化的響應(yīng)[69]。研究動物對環(huán)境變化的響應(yīng)與其個性之間的關(guān)系,有助于更好地理解全球變化背景下動物物種共存及其群落構(gòu)建機制[52]。

在環(huán)境變化條件下,個性往往決定著動物個體對棲息地的選擇[70]。通常情況下,勇敢的個體能更好地在城市棲息地中存活,而膽怯的個體則主要分布在未被開發(fā)的農(nóng)村地區(qū)[71]。Lapiedra等[72]對沙氏變色蜥(Anolissagrei)的研究支持了這一結(jié)論,他們發(fā)現(xiàn)城市的蜥蜴比附近森林中的蜥蜴抵御人類干擾的能力更強,因為城市蜥蜴?zhèn)€體表現(xiàn)出更強的探索性。Sol等[73]對農(nóng)村和城市鳥類行為的研究也得到類似結(jié)果。然而,Miranda等[74]通過對歐亞烏鶇(Turdusmerula)個性的研究,發(fā)現(xiàn)烏鴉個體對新事物有兩種不同反應(yīng)：接近(嗜新性)和躲避(恐新性)。城市中的烏鶇比農(nóng)村的烏鶇更懼怕新環(huán)境,因為前者適應(yīng)了城市相對穩(wěn)定的資源與氣候環(huán)境(如人類的喂食和適宜的溫度),而與新的、潛在的危險環(huán)境接觸較少。因此,當(dāng)動物面臨環(huán)境變化時,自然選擇會傾向于某種個性,個性差異通過產(chǎn)生與其生態(tài)環(huán)境相適應(yīng)的行為,促進(jìn)了動物在新環(huán)境中的生存。

4 個性的形成與維持機制

動物種群在進(jìn)化過程中如何形成與維持個性一直是學(xué)者關(guān)注的重點。研究者分別從遠(yuǎn)因(進(jìn)化)、近因(生理、發(fā)育等)和外部環(huán)境變化等角度對動物個性的形成進(jìn)行了闡釋。首先,Wolf等[75]從進(jìn)化的角度分析了動物個性的形成,發(fā)現(xiàn)當(dāng)前和未來繁殖率之間的權(quán)衡會導(dǎo)致種內(nèi)差異的出現(xiàn),具體表現(xiàn)為對未來期望較高的個體更傾向于規(guī)避風(fēng)險,這一結(jié)果從進(jìn)化角度解釋了動物后代不同個體行為的穩(wěn)定性差異。程琪等[76]對高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)個性特征的地理變異的研究表明,高原鼠兔個性特征中主要行為參數(shù)并無顯著的地理差異,因而推測鼠兔個性可能受到遺傳因素的影響要大于外部環(huán)境條件變化的影響。其次,Réale等[77]則認(rèn)為動物個性主要受到激素和代謝等生理條件和過程的影響。也有研究表明,動物許多個性的形成和分化都受到神經(jīng)內(nèi)分泌通路的調(diào)控,包括下丘腦-垂體-腎上腺軸(hypothalamic-pituitary-adrenal axis)以及交感和副交感神經(jīng)系統(tǒng)[78]。此外,大腦前額皮質(zhì)(prefrontal cortex, PFC)也與動物個性的形成高度相關(guān),動物的攻擊性及行為沖動很大程度受到PFC的調(diào)控[79]。最后,Luttbeg等[80]證明了外部生態(tài)條件對動物個性形成的重要作用,動物個性的形成受到捕食風(fēng)險和資源變化的強烈影響：資源充足的環(huán)境有利于動物形成勇敢的性格,而捕食壓力強的環(huán)境則導(dǎo)致種群向謹(jǐn)慎的方向進(jìn)化。

動物個性的形成與維持是一個復(fù)雜的問題,相關(guān)的研究尚處于起步階段,研究者至今尚未找到動物個性確切的形成機制。未來,我們需要借助于動物行為學(xué)、分子遺傳學(xué)、神經(jīng)生物學(xué)和發(fā)育生物學(xué)等多學(xué)科交叉的手段,才能進(jìn)一步推動該領(lǐng)域的研究進(jìn)展。此外,有效鑒定和識別動物個性差異背后的基因或基因組區(qū)域,將為研究分子水平的自然選擇、基因之間與基因-環(huán)境間的相互作用關(guān)系以及基因表達(dá)如何塑造動物個性提供更深層次的認(rèn)識[81]。

5 展望

綜上所述,個性廣泛存在于動物個體中,是調(diào)控動物個體行為、種群多度和分布、以及群落結(jié)構(gòu)和功能的重要因子。當(dāng)前國內(nèi)關(guān)于動物個性的研究不多,但國際上對該領(lǐng)域的實驗和理論研究已經(jīng)相當(dāng)深入。盡管如此,動物個性的研究依然存在諸多局限性。

第一,當(dāng)前對動物個性的研究大多在實驗室條件下進(jìn)行,缺乏在野外對動物個性的長期觀測追蹤工作。在更復(fù)雜的自然環(huán)境中,動物個性是否可以長期維持？動物個性的形成與維持如何受性別、發(fā)育階段、種群密度等因素的影響[82]？第二,頂級捕食者個性在調(diào)控群落結(jié)構(gòu)和動態(tài)中的作用尚未完全清楚[59]。當(dāng)前僅有的幾個關(guān)于動物個性對群落水平影響的研究,大多集中于水生生態(tài)系統(tǒng)。尤其缺乏對陸地生態(tài)系統(tǒng)中大型頂級捕食者個性的研究,一種或多種捕食者的個性差異,如何影響捕食者的集團(tuán)內(nèi)捕食(intraguild predation),以及捕食者對群落結(jié)構(gòu)和功能的下行營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)(top-down trophic cascade)？由于大型頂級捕食者常常是一個生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵種,對其個性的深入研究有助于我們更好地理解生物群落的構(gòu)建機制[83]。第三,缺乏對動物個性時空變化格局的研究。當(dāng)前研究者對單一生態(tài)系統(tǒng)中動物的個性開展了廣泛研究,但對于大尺度地理空間以及長時間條件下,動物個性的變化規(guī)律及其驅(qū)動因子尚缺乏深入了解。第四,動物個性差異是生物多樣性的一個重要方面,但其重要性往往被忽視,動物個性多樣性化對種群、群落乃至整個生態(tài)系統(tǒng)在生態(tài)和進(jìn)化上的穩(wěn)定性的影響有待深入探索。

最后,環(huán)境變化對動物個性的影響正逐漸成為研究熱點[72—74]。隨著人類活動和氣候變化的加劇,動物個性對這些環(huán)境變化的響應(yīng)及其機制逐漸成為動物行為和生態(tài)學(xué)研究的重要主題。一些研究開展了城市化對動物個性影響的研究,但對于其他環(huán)境變化因子,如全球變暖、極端降雨、生境破碎化、物種入侵等對動物個性的影響尚不多見。探索全球變化背景下動物個性的形成和維持機制,以及個性類型對動物行為、種群多度和分布以及種間關(guān)系等的反饋效應(yīng),有助于我們更好地預(yù)測全球變化下生物多樣性與群落構(gòu)建的變化趨勢,從而為自然生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)和管理提供科學(xué)依據(jù)。